ABSTRACT Music is a non-verbal human language, built on logical structures and articulated in balanced hierarchies between sounds, offering excellent opportunities to explore how the brain creates meaning for complex spatiotemporal auditory patterns. Using the high temporal resolution of magnetoencephalography in 70 participants, we investigated their unfolding brain dynamics during the recognition of previously memorized J.S. Bach’s musical patterns from prelude in C minor BWV 847 compared to novel patterns matched in terms of entropy and information content. Remarkably, the recognition of the memorized music ignited a widespread brain network comprising primary auditory cortex, superior temporal gyrus, insula, frontal operculum, cingulate gyrus, orbitofrontal cortex, basal ganglia, thalamus and hippocampus. Furthermore, measures of both brain activity and functional connectivity presented an overall increase over time, following the evolution and unfolding of the memorized musical patterns. Specifically, while the auditory cortex responded mainly to the first tones of the patterns, the activity and synchronization of higher-order brain areas such as cingulate, frontal operculum, hippocampus and orbitofrontal cortex largely increased over time, arguably representing the key whole-brain mechanisms for conscious recognition of auditory patterns as predicted by the global neuronal workspace hypothesis. In conclusion, our study described the fine-grained whole-brain activity and functional connectivity dynamics responsible for processing and recognition of previously memorized music. Further, the study highlights how the use of musical patterns in combination with a wide array of analytical tools and neuroscientific measures spanning from decoding to fast neural phase synchronization can shed new light on meaningful, complex cognitive processes.

ABSTRACT Pattern recognition is a major scientific topic. Strikingly, while machine learning algorithms are constantly refined, the human brain emerges as an ancestral biological example of such complex procedure. However, how it transforms sequences of single objects into meaningful temporal patterns remains elusive. Using magnetoencephalography (MEG) and magnetic resonance imaging (MRI), we discovered and mathematically modelled an inedited dual simultaneous processing responsible for pattern recognition in the brain. Indeed, while the objects of the temporal pattern were independently elaborated by a local, rapid brain processing, their combination into a meaningful superordinate pattern depended on a concurrent global, slower processing involving a widespread network of sequentially active brain areas. Expanding the established knowledge of neural information flow from low- to high-order brain areas, we revealed a novel brain mechanism based on simultaneous activity in different frequency bands within the same brain regions, highlighting its crucial role underlying complex cognitive functions.

Abstract Differently from visual recognition, auditory recognition is a process relying on the organization of single elements that evolve in time. Here, we aimed to discover the spatiotemporal dynamics of this cognitive function by adopting a novel strategy for varying the complexity of musical sequences. We selected traditional tonal musical sequences and altered the distance between pitches to obtain matched atonal sequences. We then recorded the brain activity of 71 participants using magnetoencephalography (MEG) while they listened to and later recognized auditory sequences constructed according to simple (tonal) or complex (atonal) conventions. Results reveal qualitative changes in neural activity dependent on stimulus complexity: recognition of tonal sequences engaged hippocampal and cingulate areas, whereas recognition of atonal sequences mainly activated the auditory processing network. Our findings highlight the involvement of a cortico-subcortical brain network for auditory recognition and support the idea that stimulus complexity qualitatively alters the neural pathways of recognition memory.

Summary What are the key topological features of connectivity critically relevant for generating the dynamics underlying efficient cortical function? A candidate feature that has recently emerged is that the connectivity of the mammalian cortex follows an exponential distance rule, which includes a small proportion of long-range high-weight anatomical exceptions to this rule. Whole-brain modelling of large-scale human neuroimaging data in 1003 participants offers the unique opportunity to create two models with and without long-range exceptions and explicitly study their functional consequences. We found that rare long-range exceptions are crucial for significantly improving information processing. Furthermore, modelling in a simplified ring architecture shows that this improvement is greatly enhanced by the turbulent regime found in empirical neuroimaging data. Overall, the results provide strong empirical evidence for the immense functional benefits of long-range exceptions combined with turbulence for information processing.

Abstract In typical listeners, the perceptual salience of a surprising auditory event depends on the uncertainty of its context. For example, in melodies, pitch deviants are more easily detected and generate larger neural responses when the context is highly predictable than when it is less so. However, it is not known whether amusic listeners with abnormal pitch processing are sensitive to the degree of uncertainty of pitch sequences and, if so, whether they are to a different extent than typical non-musician listeners. To answer this question, we manipulated the uncertainty of short melodies while participants with and without congenital amusia underwent EEG recordings in a passive listening task. Uncertainty was manipulated by presenting melodies with different levels of complexity and familiarity, under the assumption that simpler and more familiar patterns would enhance pitch predictability. We recorded mismatch negativity (MMN) responses to pitch, intensity, timbre, location, and rhythm deviants as a measure of auditory surprise. In both participant groups, we observed reduced MMN amplitudes and longer peak latencies for all sound features with increasing levels of complexity, and putative familiarity effects only for intensity deviants. No significant group-by-complexity or group-by-familiarity interactions were detected. However, in contrast to previous studies, pitch MMN responses in amusics were disrupted in high complexity and unfamiliar melodies. The present results thus indicate that amusics are sensitive to the uncertainty of melodic sequences and that preattentive auditory change detection is greatly spared in this population across sound features and levels of predictability. However, our findings also hint at pitch-specific impairments in this population when uncertainty is high, thus suggesting that pitch processing under high uncertainty conditions requires an intact frontotemporal loop.

Abstract Through long-term training, music experts acquire complex and specialized sensorimotor skills, which are paralleled by continuous neuro-anatomical and -functional adaptations. The underlying neuroplasticity mechanisms have been extensively explored in decades of research in music, cognitive, and translational neuroscience. However, the absence of a comprehensive review and quantitative meta-analysis prevents the plethora of variegated findings to ultimately converge into a unified picture of the neuroanatomy of musical expertise. Here, we performed a comprehensive neuroimaging meta-analysis of publications investigating neuro-anatomical and -functional differences between musicians (M) and non-musicians (NM). Eighty-four studies were included in the qualitative synthesis. From these, 58 publications were included in coordinate-based meta-analyses using the anatomic/activation likelihood estimation (ALE) method. This comprehensive approach delivers a coherent cortico-subcortical network encompassing sensorimotor and limbic regions bilaterally. Particularly, M exhibited higher volume/activity in auditory, sensorimotor, interoceptive, and limbic brain areas and lower volume/activity in parietal areas as opposed to NM. Notably, we reveal topographical (dis-)similarities between the identified functional and anatomical networks and characterize their link to various cognitive functions by means of meta-analytic connectivity modelling. Overall, we effectively synthesized decades of research in the field and provide a consistent and controversies-free picture of the neuroanatomy of musical expertise.

Abstract Memory is a complex cognitive process comprised by several subsystems, namely short- and long-term memory and working memory (WM). Previous research has shown that adequate interaction between subsystems is crucial for successful memory processes such as encoding, storage and manipulation of information. However, few studies have investigated the relationship between different subsystems at the behavioral and neural levels. Thus, here we assessed the relationship between individual WM abilities and brain activity underlying the recognition of previously memorized auditory sequences. First, recognition of previously memorized versus novel auditory sequences was associated with a widespread network of brain areas comprising the cingulate gyrus, hippocampus, insula, inferior temporal cortex, frontal operculum, and orbitofrontal cortex. Second, we observed positive correlations between brain activity underlying auditory sequence recognition and WM. We showed a sustained positive correlation in the medial cingulate gyrus, a brain area which was widely involved in the auditory sequence recognition. Remarkably, we also observed positive correlations in the inferior temporal, temporal-fusiform, and postcentral gyri, brain areas which were not strongly associated to auditory sequence recognition. In conclusion, we discovered positive correlations between WM abilities and brain activity underlying long-term recognition of auditory sequences, providing new evidence on the relationship between memory subsystems. Furthermore, we showed that high WM performers recruited a larger brain network including areas associated to visual processing (i.e., inferior temporal, temporal-fusiform and postcentral gyri) for successful auditory memory recognition. Significance statement Memory is a complex cognitive process dependent on the successful interaction between its multiple subsystems. Here, we assessed the relationship between individual WM abilities and brain activity underlying the recognition of previously memorized auditory sequences. We observed positive correlations between brain activity underlying auditory sequence recognition and WM, especially in the medial cingulate gyrus, inferior temporal, temporal-fusiform and postcentral gyri. In this study, we provided new evidence on the relationship between two memory subsystems: WM and long-term auditory recognition. Moreover, we showed that, to successfully complete memory recognition tasks, high WM performers recruited a larger brain network which comprised brain areas mainly associated to visual processing, such as inferior temporal, temporal-fusiform and postcentral gyri.

Abstract Our brain is constantly extracting, predicting, and recognising key spatiotemporal features of the physical world in order to survive. While neural processing of visuospatial patterns has been extensively studied, the hierarchical brain mechanisms underlying conscious recognition of auditory sequences and the associated prediction errors remain elusive. Using magnetoencephalography (MEG), we studied the brain functioning of 83 participants during recognition of previously memorised musical sequences and systematic variations. The results showed feedforward connections originating from auditory cortices, and extending to the hippocampus, anterior cingulate gyrus, and medial cingulate gyrus. Simultaneously, we observed backward connections operating in the opposite direction. Throughout the sequences, the hippocampus and cingulate gyrus maintained the same hierarchical level, except for the final tone, where the cingulate gyrus assumed the top position within the hierarchy. The evoked responses of memorised sequences and variations engaged the same hierarchical brain network but systematically differed in terms of temporal dynamics, strength, and polarity. Furthermore, induced-response analysis showed that alpha and beta power was stronger for the variations, while gamma power was enhanced for the memorised sequences. This study expands on the predictive coding theory by providing quantitative evidence of hierarchical brain mechanisms during conscious memory and predictive processing of auditory sequences.

Abstract Two main types of musical creativity in the western canon are improvisation and interpretation. With improvisation, the fundamental structure of the melody, chords, rhythm and tempo of a piece can be modified, while with interpretation, the focus is on the emotional dynamics. Here we characterise electrical brain activity from professional jazz and classical pianists, whilst they were engaged in these different creative tasks with musical excerpts from both genres. Multivariate EEG was recorded during two phases of each task, mental planning and actual performance. Subsequently neuronal activity patterns were source localised with standardised low resolution electromagnetic tomography (sLORETA). For each musical performance, we obtained both subjective (self-rated) and objective (blind, expert-rated) measures of musical creativity. Across both tasks and genre backgrounds, within the first and middle 4 second segments of the performance phase, for musical performances that were judged highly creative objectively by external expert music assessors, we observed an increased activation in the anterior cingulate and medial prefrontal cortex (Brodmann area, BA32), suggesting a maintenance of executive control, and integrating motoric and emotional communication during creativity. Across genre backgrounds, within the performance phase for the interpretation task compared to the improvisation task, there was an increased activity in the insula (BA 13), suggesting a convergent creative task from the linked goal-orientated conscious error-monitoring and audio-visual integration functions. Genre profession also gave rise to differences across phases; jazz pianists presented a decreased parietal (BA7) activity during improvisation tasks suggesting a role for defocussed attention and for classical pianists, both tasks were associated with occipitotemporal (BA 37) activity which is involved in semantic/ metaphorical processing suggesting a close adherence to the visual score. These 3 areas relate the cognitive demands of the creative musical task to the demands of the corresponding genre of music. Highlights EEG activity associated to musical creativity types: Improvisation and Interpretation Increased activity in Insula (BA 13) for Interpretation suggest convergent creativity Decreased Precuneus (BA7) activity for Improvisation suggest defocussed attention Increased activity in medial prefrontal cortex (BA32) in highly creative performance

Abstract Autism has been characterised by different behavioural and cognitive profiles compared to typically developing (TD) individuals, and increasingly these differences have been associated with differences in structural and functional brain connectivity. It is currently unknown as to whether autistic and TD listeners process music in the same way: emotionally, mnemonically, and perceptually. The present study explores the brain’s dynamical landscape linked to music familiarity in an fMRI dataset from autistic and TD individuals. Group analysis using leading eigenvector dynamics analysis (LEiDA) revealed significantly higher probability of occurrence of a brain network in TD compared to autistic individuals during listening to familiar music. This network includes limbic and paralimbic areas (amygdala, hippocampus, parahippocampal gyrus, and temporal pole). No significant differences were found between autistic and TD individuals while listening to a scrambled, i.e. unfamiliar and more unpredictable, version of the same music track. These findings provide novel neuroimaging insights into how autistic prediction monitoring may shape brain networks during listening to familiar musical excerpts.