Summary We describe the operating principle of the detailed version of the soil-plant-atmosphere model SurEau that allows, among other things, to predict the risk of hydraulic failure under extreme drought. It is based on the formalization of key physiological processes of plant response to water stress. The hydraulic functioning of the plant is at the core of this model, which focuses on both water flows and water pools using variable hydraulic conductances. The model considers the elementary flow of water from the soil to the atmosphere through different plant organs (roots, trunk branches, leaves and buds) that are described by their symplasm and their apoplasm compartments. Within each organ the flow of water between the apoplasm and the symplasm is also represented; as well as the flow outside the system, from the symplasm of each organ to the atmosphere, through the cuticular conductance. For each organ, the symplasm is described by a pressure volume curves and the apoplasm by the vulnerability curve to cavitation of the xylem. The model can thus compute the loss of conductance caused by cavitation, a leading mechanisms of plant desiccation and drought-induced mortality. Some example simulations are shown to illustrate how the model works.

ABSTRACT Plant resistance to drought has long been thought to be associated with the ability to maintain transpiration and photosynthesis longer during drought, through the opening of stomata. This premise is at the root of most current framework used to assess drought impacts on land plants in vegetation models. We examined this premise by coupling a meta-analysis of functional traits of stomatal response to drought (i.e. the water potential causing stomatal closure, Ψ close ) and embolism resistance (the water potential at the onset of embolism formation, Ψ 12 ), with simulations from a soil-plant hydraulic model. We found that Ψ close and Ψ 12 were equal (isometric) only for a restricted number of species, but as Ψ12 decreases, the departure from isometry increases, with stomatal closure occurring far before embolism occurs. For the most drought resistant species ( Ψ 12 <-4.2 MPa), Ψ close was remarkably independent of embolism resistance and remained above −4.5 MPa, suggesting the existence of a restrictive boundary by which stomata closure must occur. This pattern was supported by model simulations. Indeed, coordinated decrease in both Ψ close and Ψ 12 leads to unsuspected accelerated death under drought for embolism resistant species, in contradiction with observations from drought mortality experiments. Overall our results highlight that most species have similarity in stomatal behavior, and are highly conservative in terms of their water use during drought. The modelling framework presented here provides a baseline to simulate the temporal dynamic leading to mortality under drought by accounting for multiple, measurable traits.

Abstract Water content in living vegetation (or live fuel moisture content, LFMC), is increasingly recognized as a key factor linked to vegetation mortality and wildfire ignition and spread. Most often, empirical indices are used as surrogates for direct LFMC measurements. In this paper, we explore the functional and ecophysiological drivers of LFMC during drought at the leaf and canopy scale using the SurEau-Ecos model, and a three years dataset of leaf and canopy scale measurements on a mature Quercus ilex forest, including an extreme drought. The model is based on forest hydrology and plant hydraulics and allows to simulate temporal variations of water potential and content at a daily time step. At leaf level, it simulates the relationship between water potential and water content by separating the apoplasm and the symplasm. Symplasm water content is modeled using the pressure volume curve theory, and apoplasm water content is modelled using the xylem vulnerability to cavitation. Fuel moisture content was upscaled to the canopy level by accounting for foliage mortality estimated from drought induced cavitation. The model was parameterized either with site-measured traits or using a calibration procedure, and compared with water potential and LFMC measured at leaf level, and NDVI variation measured at canopy level and taken as a surrogate for foliage mortality. At leaf level, LFMC prediction using measured hydraulic traits could be improved by considering year-to-year osmotic adjustments. At canopy level, foliage mortality due to drought induced cavitation was a key driver of LFMC decline during the most extreme drought. A sensitivity analysis showed that parameters driving soil water balance (leaf area index, soil water capacity, and regulation of transpiration) and parameters determining pressure volume curves are key traits driving LFMC dynamics at leaf level. At the canopy level, parameters that drives hydraulic failure were the most sensitive and included, both soil water balance parameters and hydraulic traits (the leaf vulnerability to cavitation) were the main drivers of LFMC decline during extreme drought. We also showed that under normal historic weather conditions, most variation of LFMC are linked to reversible symplasm dehydration, however under future, hotter and dryer conditions, most variations are due to the decline canopy of LFMC driven by foliage mortality.

Abstract The ability of trees to survive and naturally regenerate in increasing drought conditions will depend on their capacity to vary key hydraulic and morphological traits that increase drought tolerance. Despite many studies investigating variability in these drought-tolerant traits, there has been limited investigation into this variability under recurrent severe drought conditions since the establishment phase. We investigated the long-term hydraulic and leaf trait adjustments of Scots pine trees settled in an abandoned slag quarry by comparing them across three different topographic positions inducing contrasted effects on growth and development. We measured xylem and foliar traits to compare the water status of trees according to tree location and to evaluate the respective risk for xylem hydraulic failure using the soil-plant hydraulic model SurEau . Compared to upslope and downslope trees, slope trees exhibited lower growth, vulnerability to embolism, specific hydraulic conductivity and photosynthetic pigment contents, as well as higher water potential at turgor loss point and midday water potentials. The hydraulic adjustments of trees settled on slag slopes reduced the risk for hydraulic failure and thus prevented an increase in embolism compared to downslope and upslope trees. These results suggest a prioritization of hydraulic safety over growth in Scots pine developed in a harsh environment, resulting in a dwarf phenotype.

Knowledge on variations of drought resistance traits is needed to predict the potential of trees to adapt to severe drought events expected to be more intense and frequent. Xylem vulnerability to cavitation is among the most important traits related to drought-induced mortality and exhibits a large variability between species. Acclimation of this trait to environmental conditions implies changes in the xylem structure and organization, leading previous studies to investigate its variations under conditions preserving growth. In European beech saplings, we assessed the effect of droughts of on the vulnerability to cavitation in branches that develop during recovery. The newly formed branches displayed lower vulnerability to cavitation in the plants that underwent the severest droughts leading to native embolism; the pressure that induces 50% loss of conductance being of -3.98 MPa in severely droughted plants whereas it was of -3.1 MPa in control plants, respectively. Although unexpected, these results argue for an acclimation, and not a weakening, of this trait to drought events.

Plants tend to die earlier in hot and drought conditions, but the underlying mechanisms are not yet understood. I propose here a new mechanism by which excessive residual water losses caused by high cuticular permeabilities and a high leaf-to-air vapor pressure deficits would trigger uncontrolled and sudden cavitation events. The combination of heat and drought stresses may therefore lead to an unsuspected risk of hydraulic failure. I explored this hypothesis with a new mechanistic model. The simulations support this hypothesis and highlight the critical role played by the cuticle phase transition temperature. Experiments are now awaited to confirm these predictions.

ABSTRACT Hydraulic failure has been extensively studied during drought-induced plant dieback, but its role in plant-pathogen interactions is under debate. During esca, a grapevine ( Vitis vinifera ) disease, symptomatic leaves are prone to irreversible hydraulic dysfunctions but little is known about the hydraulic integrity of perennial organs over the short- and long-term. We investigated the effects of esca on stem hydraulic integrity in naturally infected plants within a single season and across season(s). We coupled direct ( k s ) and indirect ( k th ) hydraulic conductivity measurements, and tylose and vascular pathogen detection with in vivo X-ray microtomography visualizations. We found xylem occlusions (tyloses), and subsequent loss of stem k s , in all of the shoots with severe symptoms (apoplexy) and in more than 60% of the shoots with moderate symptoms (tiger-stripe), and no tyloses in shoots that were currently asymptomatic. In vivo stem observations demonstrated that tyloses were observed only when leaf symptoms appeared, and resulted in more than 50% PLC in 40% of symptomatic stems, unrelated to symptom age. The impact of esca on xylem integrity was only seasonal and no long-term impact of disease history was recorded. Our study demonstrated how and to what extent a vascular disease such as esca, affecting xylem integrity, could amplify plant mortality by hydraulic failure. Highlight Our study reveals that esca can critically affect xylem water movement in grapevine perennial organs, by the presence of plant-derived tyloses.

Abstract Forest ecosystems are increasingly threatened by anthropogenic pressures, especially by the increase in drought frequency and intensity. Tree species mixtures could improve resilience to diverse global anthropogenic pressures. However, there is still little consensus on how tree diversity affects water stress. Although some studies suggest that mixing species with different drought response strategies could be beneficial, the underlying mechanisms have seldom been identified. By combining a greenhouse experiment and a soil-plant-atmosphere hydraulic model, we explored whether mixing a drought avoidant ( Pinus halepensis ) and a drought tolerant ( Quercus ilex ) tree species could reduce plant water stress (defined as the risk of hydraulic failure) during extreme drought, compared to their respective monocultures. Our experiment showed that mixing species with divergent drought response strategies had a neutral effect on the drought-avoidant species and a positive effect on the drought-tolerant species. The model simulations further suggested that the beneficial effect of mixture on plant water stress during extreme drought was related to changes in the hydraulic connection of the plant from both the soil and the atmosphere. The ability of the drought-avoidant species to disconnect from the soil and the atmosphere limits its exposure to water stress, whereas the ability of the drought-tolerant species to increase its hydraulic connection to the soil lowers its hydraulic risk. This study brings a new insight on the mechanisms and traits combinations improving drought resistance in diversified forests and plantations, with important implications for forest management under climate change.

As fixed and long living organisms subjected to repeated environmental stresses, trees have developed mechanisms such as phenotypic plasticity that help them to cope with fluctuating environmental conditions. Here, we tested the role DNA methylation as a hub of integration, linking plasticity and physiological response to water deficit in the shoot apical meristem of the model tree poplar (Populus). Using a reverse genetic approach, we compared hypomethylated RNAi-ddm1 lines to wild-type trees for drought tolerance. An integrative analysis was realized with phytohormone balance, methylomes, transcriptomes and mobilomes. Hypomethylated lines were more tolerant when subjected to moderate water deficit and were intrinsically more tolerant to drought-induced cavitation. The alteration of the DDM1 machinery induced variation in DNA methylation in a cytosine context dependent manner, both in genes and transposable elements. Hypomethylated lines subjected to water deficit showed altered expression of genes involved in phytohormone pathways, such as salicylic acid and modified hormonal balance. Several transposable elements showed stress- and/or line-specific patterns of reactivation, and we could detect copy number variations for two of them in stressed ddm1 lines. Overall, our data highlight two major roles for DNA methylation in the shoot apical meristem: control of stress response and plasticity through transduction of hormone signaling and maintenance of genome integrity through the control of transposable elements.