Abstract The adoption of agriculture, first documented ∼12,000 years ago in the Fertile Crescent, triggered a rapid shift toward starch-rich diets in human populations. Amylase genes facilitate starch digestion and increased salivary amylase copy number has been observed in some modern human populations with high starch intake, though evidence of recent selection is lacking. Here, using 52 long-read diploid assemblies and short read data from ∼5,600 contemporary and ancient humans, we resolve the diversity, evolutionary history, and selective impact of structural variation at the amylase locus. We find that both salivary and pancreatic amylase genes have higher copy numbers in populations with agricultural subsistence compared to fishing, hunting, and pastoral groups. We identify 28 distinct amylase structural architectures and demonstrate that identical structures have arisen independently multiple times throughout recent human history. Using a pangenome graph-based approach to infer structural haplotypes across thousands of humans, we identify extensively duplicated haplotypes present at higher frequencies in modern agricultural populations. Leveraging 534 ancient human genomes we find that duplication-containing haplotypes have increased in frequency more than seven-fold over the last 12,000 years providing evidence for recent selection in Eurasians at this locus comparable in magnitude to that at lactase. Together, our study highlights the strong impact of the agricultural revolution on human genomes and the importance of long-read sequencing in identifying signatures of selection at structurally complex loci.

Apes possess two sex chromosomes—the male-specific Y and the X shared by males and females. The Y chromosome is crucial for male reproduction, with deletions linked to infertility. The X chromosome carries genes vital for reproduction and cognition. Variation in mating patterns and brain function among great apes suggests corresponding differences in their sex chromosome structure and evolution. However, due to their highly repetitive nature and incomplete reference assemblies, ape sex chromosomes have been challenging to study. Here, using the state-of-the-art experimental and computational methods developed for the telomere-to-telomere (T2T) human genome, we produced gapless, complete assemblies of the X and Y chromosomes for five great apes (chimpanzee, bonobo, gorilla, Bornean and Sumatran orangutans) and a lesser ape, the siamang gibbon. These assemblies completely resolved ampliconic, palindromic, and satellite sequences, including the entire centromeres, allowing us to untangle the intricacies of ape sex chromosome evolution. We found that, compared to the X, ape Y chromosomes vary greatly in size and have low alignability and high levels of structural rearrangements. This divergence on the Y arises from the accumulation of lineage-specific ampliconic regions and palindromes (which are shared more broadly among species on the X) and from the abundance of transposable elements and satellites (which have a lower representation on the X). Our analysis of Y chromosome genes revealed lineage-specific expansions of multi-copy gene families and signatures of purifying selection. In summary, the Y exhibits dynamic evolution, while the X is more stable. Finally, mapping short-read sequencing data from >100 great ape individuals revealed the patterns of diversity and selection on their sex chromosomes, demonstrating the utility of these reference assemblies for studies of great ape evolution. These complete sex chromosome assemblies are expected to further inform conservation genetics of nonhuman apes, all of which are endangered species.

The evolution of mimicry in a single species or population has rippling inter and intraspecific effects across ecological communities, providing a fascinating mechanism of phenotypic diversification. In this study we present the first identification of genes underlying Müllerian mimicry in a vertebrate, the Peruvian mimic poison frog, Ranitomeya imitator . We sequenced 124 R. imitator exomes and discovered loci with both strong divergence between different mimetic morphs and phenotypic associations within an intraspecific admixture zone, implicating mc1r , asip , bsn , retsat , and krt8.2 in the evolution of mimetic color phenotypes. We confirmed these associations for most candidate genes through linkage mapping in a lab-reared pedigree. We also sequenced transcriptomes from the model species, allowing tests for introgression and revealing that the mimetic resemblance between R. imitator and the models evolved independently. Selection analyses of the candidate genes show that the mimicry phenotypes likely have evolved through selective sweeps acting on polygenic variation. Our results suggest that the evolutionary origins and molecular mechanisms underlying mimicry phenotypes in vertebrates may be radically different from those previously documented in invertebrates such as the iconic Heliconius butterfly mimicry complex.