The invariant properties of human cortical neurons cannot be studied directly by fMRI due to its limited spatial resolution. Here, we circumvented this limitation by using fMR adaptation, namely, reduction of the fMR signal due to repeated presentation of identical images. Object-selective regions (lateral occipital complex [LOC]) showed a monotonic signal decrease as repetition frequency increased. The invariant properties of fMR adaptation were studied by presenting the same object in different viewing conditions. LOC exhibited stronger fMR adaptation to changes in size and position (more invariance) compared to illumination and viewpoint. The effect revealed two putative subdivisions within LOC: caudal–dorsal (LO), which exhibited substantial recovery from adaptation under all transformations, and posterior fusiform (PF/LOa), which displayed stronger adaptation. This study demonstrates the utility of fMR adaptation for revealing functional characteristics of neurons in fMRI studies.

The invariant properties of human cortical neurons cannot be studied directly by fMRI due to its limited spatial resolution. One voxel obtained from a fMRI scan contains several hundred thousands neurons. Therefore, the fMRI signal may average out a heterogeneous group of highly selective neurons. Here, we present a novel experimental paradigm for fMRI, functional magnetic resonance-adaptation (fMR-A), that enables to tag specific neuronal populations within an area and investigate their functional properties. This approach contrasts with conventional mapping methods that measure the averaged activity of a region. The application of fMR-A to study the functional properties of cortical neurons proceeds in two stages: First, the neuronal population is adapted by repeated presentation of a single stimulus. Second, some property of the stimulus is varied and the recovery from adaptation is assessed. If the signal remains adapted, it will indicate that the neurons are invariant to that attribute. However, if the fMRI signal will recover from the adapted state it would imply that the neurons are sensitive to the property that was varied. Here, an application of fMR-A for studying the invariant properties of high-order object areas (lateral occipital complex – LOC) to changes in object size, position, illumination and rotation is presented. The results show that LOC is less sensitive to changes in object size and position compared to changes of illumination and viewpoint. fMR-A can be extended to other neuronal systems in which adaptation is manifested and can be used with event-related paradigms as well. By manipulating experimental parameters and testing recovery from adaptation it should be possible to gain insight into the functional properties of cortical neurons which are beyond the spatial resolution limits imposed by conventional fMRI.

High-level visual cortex in humans includes functionally defined regions that preferentially respond to objects, faces and places. It is unknown how these regions develop and whether their development relates to recognition memory. We used functional magnetic resonance imaging to examine the development of several functionally defined regions including object (lateral occipital complex, LOC)-, face ('fusiform face area', FFA; superior temporal sulcus, STS)- and place ('parahippocampal place area', PPA)-selective cortices in children (ages 7–11), adolescents (12–16) and adults. Right FFA and left PPA volumes were substantially larger in adults than in children. This development occurred by expansion of FFA and PPA into surrounding cortex and was correlated with improved recognition memory for faces and places, respectively. In contrast, LOC and STS volumes and object-recognition memory remained constant across ages. Thus, the ventral stream undergoes a prolonged maturation that varies temporally across functional regions, is determined by brain region rather than stimulus category, and is correlated with the development of category-specific recognition memory.

Functional magnetic resonance imaging was used in combined functional selectivity and retinotopic mapping tests to reveal object-related visual areas in the human occipital lobe. Subjects were tested with right, left, up, or down hemivisual field stimuli which were composed of images of natural objects (faces, animals, man-made objects) or highly scrambled (1,024 elements) versions of the same images. In a similar fashion, the horizontal and vertical meridians were mapped to define the borders of these areas. Concurrently, the same cortical sites were tested for their sensitivity to image-scrambling by varying the number of scrambled picture fragments (from 16-1,024) while controlling for the Fourier power spectrum of the pictures and their order of presentation. Our results reveal a stagewise decrease in retinotopy and an increase in sensitivity to image-scrambling. Three main distinct foci were found in the human visual object recognition pathway (Ungerleider and Haxby [1994]: Curr Opin Neurobiol 4:157-165): 1) Retinotopic primary areas V1-3 did not exhibit significant reduction in activation to scrambled images. 2) Areas V4v (Sereno et al., [1995]: Science 268:889-893) and V3A (De Yoe et al., [1996]: Proc Natl Acad Sci USA 93:2382-2386; Tootell et al., [1997]: J Neurosci 71:7060-7078) manifested both retinotopy and decreased activation to highly scrambled images. 3) The essentially nonretinotopic lateral occipital complex (LO) (Malach et al., [1995]: Proc Natl Acad Sci USA 92:8135-8139; Tootell et al., [1996]: Trends Neurosci 19:481-489) exhibited the highest sensitivity to image scrambling, and appears to be homologous to macaque the infero-temporal (IT) cortex (Tanaka [1996]: Curr Opin Neurobiol 523-529). Breaking the images into 64, 256, or 1,024 randomly scrambled blocks reduced activation in LO voxels. However, many LO voxels remained significantly activated by mildly scrambled images (16 blocks). These results suggest the existence of object-fragment representation in LO.

What is the sequence of processing steps involved in visual object recognition? We varied the exposure duration of natural images and measured subjects' performance on three different tasks, each designed to tap a different candidate component process of object recognition. For each exposure duration, accuracy was lower and reaction time longer on a within-category identification task (e.g., distinguishing pigeons from other birds) than on a perceptual categorization task (e.g., birds vs. cars). However, strikingly, at each exposure duration, subjects performed just as quickly and accurately on the categorization task as they did on a task requiring only object detection: By the time subjects knew an image contained an object at all, they already knew its category. These findings place powerful constraints on theories of object recognition.

The extent to which primary visual cues such as motion or luminance are segregated in different cortical areas is a subject of controversy. To address this issue, we examined cortical activation in the human occipital lobe using functional magnetic resonance imaging (fMRI) while subjects performed a fixed visual task, object recognition, using three different primary visual cues: motion, texture, or luminance contrast. In the first experiment, a region located on the lateral aspect of the occipital lobe (LO complex) was preferentially activated in all 11 subjects both by luminance and motion-defined object silhouettes compared to full-field moving and stationary noise (ratios, 2.00 ± 0.19 and 1.86 ± 0.65, respectively). In the second experiment, all subjects showed enhanced activation in the LO complex to objects defined both by luminance and texture contrast compared to full-field texture patterns (ratios, 1.43 ± 0.08 and 1.32 ± 0.08, respectively). An additional smaller dorsal focus that exhibited convergence of object-related cues appeared to correspond to area V3a or a region slightly anterior to it. These results show convergence of visual cues in LO and provide strong evidence for its role in object processing.

Abstract Microstructural mechanisms underlying apparent cortical thinning during childhood development are unknown. Using functional, quantitative, and diffusion magnetic resonance imaging in children and adults, we tested if tissue growth (lower T1 relaxation time and mean diffusivity (MD)) or pruning (higher T1 and MD) underlies cortical thinning in ventral temporal cortex (VTC). After age 5, T 1 and MD decreased in mid and deep cortex of functionally-defined regions in lateral VTC, and in their adjacent white matter. T1 and MD decreases were (i) consistent with tissue growth related to myelin proliferation, which we verified with adult postmortem histology and (ii) correlated with apparent cortical thinning. Thus, contrary to prevailing theories, cortical tissue does not thin during childhood, it becomes more myelinated, shifting the gray-white matter boundary deeper into cortex. As tissue growth is prominent in regions with protracted functional development, our data suggest an intriguing hypothesis that functional development and myelination are interlinked.

Abstract Human ventral temporal cortex (VTC) contains category-selective regions that respond preferentially to ecologically-relevant categories such as faces, bodies, places, and words, which are causally involved in the perception of these categories. How do these regions develop during childhood? We used functional MRI to measure longitudinal development of category-selectivity in school-age children over 1 to 5 years. We discovered that from young childhood to the teens, face- and word-selective regions in VTC expand and become more category-selective, but limb-selective regions shrink and lose their preference for limbs. Critically, as a child develops, increases in face- and word-selectivity are directly linked to decreases in limb-selectivity, revealing that during childhood limb-selectivity in VTC is repurposed into word- and face-selectivity. These data provide evidence for cortical recycling during childhood development. This has important implications for understanding typical as well as atypical brain development and necessitates a rethinking of how cortical function develops during childhood.