Current definitions of cryptic species are inconsistent and can lead to biased estimates of species diversity. Cryptic species are often implied to represent taxa displaying low phenotypic disparity in relation to divergence time, but this relationship is usually not formally quantified. Here we propose a quantitative framework, which provides a formal characterization of the intuitive concept of cryptic species. The proposed framework facilitates understanding of evolutionary processes leading to and resulting from cryptic species and provides a basis for estimates and modeling of occurrences of cryptic species across taxa and environments. The framework fosters a shift from pattern- to process-driven research concerning cryptic species. Cryptic species could represent a substantial fraction of biodiversity. However, inconsistent definitions and taxonomic treatment of cryptic species prevent informed estimates of their contribution to biodiversity and impede our understanding of their evolutionary and ecological significance. We propose a conceptual framework that recognizes cryptic species based on their low levels of phenotypic (morphological) disparity relative to their degree of genetic differentiation and divergence times as compared with non-cryptic species. We discuss how application of a more rigorous definition of cryptic species in taxonomic practice will lead to more accurate estimates of their prevalence in nature, better understanding of their distribution patterns on the tree of life, and increased abilities to resolve the processes underlying their evolution. Cryptic species could represent a substantial fraction of biodiversity. However, inconsistent definitions and taxonomic treatment of cryptic species prevent informed estimates of their contribution to biodiversity and impede our understanding of their evolutionary and ecological significance. We propose a conceptual framework that recognizes cryptic species based on their low levels of phenotypic (morphological) disparity relative to their degree of genetic differentiation and divergence times as compared with non-cryptic species. We discuss how application of a more rigorous definition of cryptic species in taxonomic practice will lead to more accurate estimates of their prevalence in nature, better understanding of their distribution patterns on the tree of life, and increased abilities to resolve the processes underlying their evolution. independent evolution of a derived character state between taxa from different ancestral traits [41Swift H.F. et al.Three routes to crypsis: stasis, convergence, and parallelism in the Mastigias species complex (Scyphozoa, Rhizostomeae).Mol. Phylogenet. Evol. 2016; 99: 103-115Crossref PubMed Scopus (32) Google Scholar]. the morphological or phenotypic difference between taxa [60Wills M.A. et al.Morphological disparity: a primer.in: Adrain J.M. Fossils, Phylogeny, and Form: An Analytical Approach. Kluwer Academic/Plenum Publishers, 2001: 55-144Crossref Google Scholar]. the last ancestor genetically shared by a group of individuals. independent evolution of a character state in different taxa from a similar and shared ancestral trait [41Swift H.F. et al.Three routes to crypsis: stasis, convergence, and parallelism in the Mastigias species complex (Scyphozoa, Rhizostomeae).Mol. Phylogenet. Evol. 2016; 99: 103-115Crossref PubMed Scopus (32) Google Scholar]. research focusing on the detection of biological patterns in empirical data. research focusing on the underlying processes generating observed patterns. retention of the same ancestral character state over an extended period [41Swift H.F. et al.Three routes to crypsis: stasis, convergence, and parallelism in the Mastigias species complex (Scyphozoa, Rhizostomeae).Mol. Phylogenet. Evol. 2016; 99: 103-115Crossref PubMed Scopus (32) Google Scholar]. character state of the MRCA present in descendant taxa.

Abstract The ecological and phenotypic diversity observed in oceanic island radiations presents an evolutionary paradox: a high level of genetic variation is typically required for diversification, but species colonizing a new island typically suffer from founder effects. This reduction in population size leads to a reduction in genetic diversity, which ultimately results in a reduction in the efficiency of natural selection. Then, what is the source of genetic variation which acts as the raw material for ecological and phenotypic diversification in oceanic archipelagos? Transposable elements (TEs) are mobile genetic elements that have been linked to the generation of genetic diversity, and evidence suggests that TE activity and accumulation along the genome can result from reductions in population size. Here, we use the Hawaiian spiny-leg spider radiation ( Tetragnatha ) to test whether TE accumulation increases due to demographic processes associated with island colonization. We sequenced and quantified TEs in 23 individuals from the spiny-leg radiation and 4 individuals from its sister radiation, the Hawaiian web-building Tetragnatha . Our results show that founder effects resulting from colonization of new islands have not resulted in TE accumulation over evolutionary time. Specifically, we found no evidence for increase in abundance of specific TE superfamilies, nor an accumulation of ‘young TEs’ in lineages which have recently colonized a new island or are present in islands with active volcanoes. We also found that the DNA/hAT transposon superfamily is by far the most abundant TE superfamily in the Tetragnatha radiation. This work shows that TE abundance has remained constant for the spiny-leg radiation across the archipelago chronosequence, and TE accumulation is not affected by population oscillations associated with island colonization events. Therefore, despite their known role in the generation of genetic diversity, TE activity does not appear to be the mechanism to explain the evolutionary paradox of the insular Tetragnatha spiny-leg radiation.

Abstract Oceanic archipelagos comprise multiple disparate environments over small geographic areas and are isolated from other biotas. These conditions have led to some of the most spectacular adaptive radiations, which have been key to our understanding of evolution, and offer a unique chance to characterise the genomic basis underlying rapid and pronounced phenotypic changes. Repeated patterns of evolutionary change in plants on oceanic archipelagos, i.e. the plant island syndrome, include changes in leaf morphology, acquisition of perennial life-style, and change of ploidy. Here, we describe the genome of the critically endangered and Galápagos endemic Scalesia atractyloides Arnot., obtaining a chromosome-resolved 3.2-Gbp assembly with 43,093 candidate gene models. Using a combination of fossil transposable elements, k -mer spectra analyses and orthologue assignment, we identify the two ancestral subgenomes and date their divergence and the polyploidization event, concluding that the ancestor of all Scalesia species on the Galápagos was an allotetraploid. There are a comparable number of genes and transposable elements across the two subgenomes, and while their synteny has been mostly conserved, we find multiple inversions that may have facilitated adaptation. We identify clear signatures of selection across genes associated with vascular development, life-growth, adaptation to salinity and changes in flowering time, thus finding compelling evidence for a genomic basis of island syndrome in Darwin’s giant daisy radiation. This work advances understanding of factors influencing subgenome divergence in polyploid genomes, and characterizes the quick and pronounced genomic changes in a specular and diverse radiation of an iconic island plant radiation.

Abstract The repeated evolution of phenotypes is ubiquitous in nature and offers some of the clearest evidence of the role of natural selection in evolution. The genomic basis of repeated phenotypic evolution is often complex and can arise from a combination of gene flow, shared ancestral polymorphism and de novo mutation. Here, we investigate the genomic basis of repeated ecomorph evolution in the adaptive radiation of the Hawaiian spiny-leg Tetragnatha . This radiation comprises four ecomorphs that are microhabitat-specialists, and differ in body pigmentation and size (Green, Large Brown, Maroon, and Small Brown). Using 76 newly generated low-coverage, whole-genome resequencing samples, coupled with population genomic and phylogenomic tools, we studied the evolutionary history of the radiation to understand the evolution of the spiny-leg lineage and the genetic underpinnings of ecomorph evolution. Congruent with previous works, we find that each ecomorph has evolved twice, with the exception of the Small Brown ecomorph, which has evolved three times. The evolution of the Maroon and the Small Brown ecomorphs likely involved ancestral hybridization events, whereas the Green and the Large Brown ecomorphs likely evolved because of either standing genetic variation or de novo mutation. Pairwise comparisons of ecomorphs based on the fixation index (F ST ) show that divergent genomic regions include genes with functions associated with pigmentation (melanization), learning, neuronal and synapse activity, and circadian rhythms. These results show that the repeated evolution of ecomorphs in the Hawaiian spiny-leg Tetragnatha is linked to multiple genomic regions and suggests a previously unknown role of learning and circadian rhythms in ecomorph.

Abstract The ecological and phenotypic diversity observed in oceanic island radiations presents an evolutionary paradox: a high level of genetic variation is typically required for diversification, but species colonizing a new island commonly suffer from founder effects. This reduction in population size leads to lower genetic diversity, which ultimately results in a reduction in the efficiency of natural selection. What then is the source of genetic variation which acts as the raw material for ecological and phenotypic diversification in oceanic archipelagos? Transposable elements (TEs) are mobile genetic elements that have been linked to the generation of genetic diversity, and evidence suggests that TE activity and accumulation along the genome can result from reductions in population size. Here, we use the Hawaiian spiny-leg spider radiation (Tetragnatha) to test whether TE accumulation increases due to demographic processes associated with island colonization. We sequenced and quantified TEs in 23 individuals representing 16 species from the spiny-leg radiation and four individuals from its sister radiation, the Hawaiian web-building Tetragnatha. Our results show that founder effects resulting from colonization of new islands have not resulted in TE accumulation over evolutionary time. Specifically, we found no evidence for an increase in abundance of specific TE superfamilies, nor an accumulation of ‘young TEs’ in lineages which have recently colonized a new island or are present in islands with active volcanoes. We also found that the DNA/hAT transposon superfamily is by far the most abundant TE superfamily in the Tetragnatha radiation. This work shows that there is no clear trend of increasing TE abundance for the spiny-leg radiation across the archipelago chronosequence, and TE accumulation is not affected by population oscillations associated with island colonization events. Therefore, despite their known role in the generation of genetic diversity, TE activity does not appear to be the mechanism explaining the evolutionary paradox of insular diversification in the Tetragnatha spiny-leg radiation.

Summary Whole-genome sequencing efforts has during the past decade unveiled the central role of genomic rearrangements—such as chromosomal inversions—in evolutionary processes, including local adaptation in a wide range of taxa. However, employment of reference genomes from distantly or even closely related species for mapping and the subsequent variant calling, can lead to errors and/or biases in the datasets generated for downstream analyses. Here, we capitalize on the recently generated chromosome-anchored genome assemblies for Arctic cod ( Arctogadus glacialis ), polar cod ( Boreogadus saida ), and Atlantic cod ( Gadus morhua ) to evaluate the extent and consequences of reference bias on population sequencing datasets (approx. 15-20x coverage) for both Arctic cod and polar cod. Our findings demonstrate that the choice of reference genome impacts population genetic statistics, including individual mapping depth, heterozygosity levels, and cross-species comparisons of nucleotide diversity (π) and genetic divergence (D XY ). Further, it became evident that using a more distantly related reference genome can lead to inaccurate detection and characterization of chromosomal inversions, i.e., in terms of size (length) and location (position), due to inter-chromosomal reorganizations between species. Additionally, we observe that several of the detected species-specific inversions were split into multiple genomic regions when mapped towards a heterospecific reference. Inaccurate identification of chromosomal rearrangements as well as biased population genetic measures could potentially lead to erroneous interpretation of species-specific genomic diversity, impede the resolution of local adaptation, and thus, impact predictions of their genomic potential to respond to climatic and other environmental perturbations.

SUMMARY The Galápagos Islands are a prime example of a natural laboratory for the study of evolutionary radiations. While much attention has been devoted to iconic species like Darwin’s finches 1–4 , the islands offer an equally unique but often overlooked opportunity for plant radiations 5 . Yet, compared to their animal counterparts, our understanding of the patterns and processes underpinning Galápagos plant radiations remains relatively limited 6,7 . We present evidence of the early stages of a radiation in prickly-pear cactus ( Opuntia , Cactaceae), a plant lineage widespread across the archipelago. Phylogenomic and population genomic analyses show that notwithstanding overall low genetic differentiation across populations, there is marked geographic structure that is broadly consistent with current taxonomy and the dynamic paleogeography of the Galápagos. Because such low genetic differentiation stands in stark contrast to the exceptional eco-phenotypic diversity displayed by cacti across islands, it is plausible that phenotypic plasticity precedes genetic divergence and is the source of adaptive evolution, or that introgression between populations facilitates local adaptation. Models of population relationships including admixture indicate that gene flow is common between certain islands, likely facilitated by dispersal via animals known to feed on Opuntia flowers, fruits, and seeds across the archipelago. Scans of genetic differentiation between populations reveal candidate loci associated with seed traits and environmental stressors, suggesting that a combination of biotic interactions and abiotic pressures due to the harsh conditions characterizing island life in a volcanic, equatorial archipelago may underlie the diversification of prickly-pear cacti. Considered in concert, these results are relevant to both the mechanisms of plant eco-phenotypic differentiation and the evolutionary history and conservation of the Galápagos biota.