Abstract A transition to selfing can be beneficial when mating partners are scarce, for example, due to ploidy changes or at species range edges. Here we explain how self-compatibility evolved in diploid Siberian Arabidopsis lyrata, and how it contributed to the establishment of allotetraploid A. kamchatica . First, we provide chromosome-level genome assemblies for two self-fertilizing diploid A. lyrata accessions, one from North America and one from Siberia, including a fully assembled S-locus for the latter. We then propose a sequence of events leading to the loss of self-incompatibility in Siberian A. lyrata, date this independent transition to ∼90 Kya, and infer evolutionary relationships between Siberian and North American A. lyrata, showing an independent transition to selfing in Siberia. Finally, we provide evidence that this selfing Siberian A. lyrata lineage contributed to the formation of the allotetraploid A. kamchatica and propose that the selfing of the latter is mediated by the loss-of-function mutation in a dominant S -allele inherited from A. lyrata .

Abstract Background Cardamine chenopodiifolia is an amphicarpic plant that develops two fruit morphs, one above and the other below ground. Above-ground fruit disperse their seeds by explosive coiling of the fruit valves, while below-ground fruit are non-explosive. Amphicarpy is a rare trait that is associated with polyploidy in C. chenopodiifolia . Studies into the development and evolution of this trait are currently limited by the absence of genomic data for C. chenopodiifolia . Results We produced a chromosome-scale assembly of the octoploid C. chenopodiifolia genome using high-fidelity long read sequencing with the Pacific Biosciences platform. We successfully assembled 32 chromosomes and two organelle genomes with a total length of 597.2 Mbp and an N50 of 18.8 kbp (estimated genome size from flow cytometry: 626 Mbp). We assessed the quality of this assembly using genome-wide chromosome conformation capture (Omni-C) and BUSCO analysis (97.1% genome completeness). Additionally, we conducted synteny analysis to infer that C. chenopodiifolia likely originated via allo-rather than auto-polyploidy and phased one of the four sub-genomes. Conclusions This study provides a draft genome assembly for C. chenopodiifolia , which is a polyploid, amphicarpic species within the Brassicaceae family. This genome offers a valuable resource to investigate the under-studied trait of amphicarpy and the origin of new traits by allopolyploidy.

Abundance of polyploidy varies across lineages, evolutionary time and geography, suggesting both genetics and environment play a role in polyploid persistence. Arabidopsis lyrata appears to be the most polyploidy-rich species-complex in the Arabidopsis genus, with multiple origins of autotetraploidy. This is revealed by genomic data from over 400 samples across Eurasia. We found over 30 previously undescribed autotetraploid populations in Siberia with a minimum of two separate origins, independent of those previously reported in Central Europe. The establishment of Siberian tetraploids is mediated by meiotic adaptation at the same genes as in European tetraploid A. lyrata and Arabidopsis arenosa , despite high divergence and geographical separation. Haplotype analysis based on synthetic long-read assemblies supports the long-range introgression of adaptive alleles from the tetraploid interspecific pool of European A. lyrata and A. arenosa to tetraploid Siberian A. lyrata . Once evolved, adaptations to polyploidy promote the establishment of new polyploid lineages through adaptive inter- and intraspecific introgression.