Abstract Infant primates see poorly, and most perceptual functions mature steadily beyond early infancy. Behavioral studies on human and macaque infants show that global form perception, as measured by the ability to integrate contour information into a coherent percept, improves dramatically throughout the first several years after birth. However, it is unknown when sensitivity to curvature and shape emerges in early life. We studied the development of shape sensitivity in eighteen macaques, aged 2 months to 10 years. Using radial frequency stimuli (RFS), circular targets whose radii are modulated sinusoidally, we tested monkeys’ ability to discriminate RFS from circles as a function of the depth and frequency of sinusoidal modulation. We implemented a new 4-choice oddity task and compared the resulting data with that from a traditional 2-alternative task. Behavioral performance at all radial frequencies improved with age. Performance was better for higher radial frequencies, suggesting the developing visual system prioritizes processing of fine visual details that are ecologically relevant. By utilizing two complementary methods, we were able to capture a comprehensive developmental trajectory for shape perception.

Infant primates see poorly, and most perceptual functions mature steadily beyond early infancy. Behavioral studies on human and macaque infants show that global form perception, as measured by the ability to integrate contour information into a coherent percept, improves dramatically throughout the first several years after birth. However, it is unknown when sensitivity to curvature and shape emerges in early life or how it develops. We studied the development of shape sensitivity in 18 macaques, aged 2 months to 10 years. Using radial frequency stimuli, circular targets whose radii are modulated sinusoidally, we tested monkeys' ability to radial frequency stimuli from circles as a function of the depth and frequency of sinusoidal modulation. We implemented a new four-choice oddity task and compared the resulting data with that from a traditional two-alternative forced choice task. We found that radial frequency pattern perception was measurable at the youngest age tested (2 months). Behavioral performance at all radial frequencies improved with age. Performance was better for higher radial frequencies, suggesting the developing visual system prioritizes processing of fine visual details that are ecologically relevant. By using two complementary methods, we were able to capture a comprehensive developmental trajectory for shape perception.

To determine whether post-natal improvements in form vision result from changes in mid-level visual cortex, we studied neuronal and behavioral responses to texture stimuli that were matched in local spectral content but varied in "naturalistic" structure. We made longitudinal measurements of visual behavior from 16 to 95 weeks of age, and of neural responses from 20 to 56 weeks. We also measured behavioral and neural responses in near-adult animals more than 3 years old. Behavioral sensitivity reached half-maximum around 25 weeks of age, but neural sensitivities remained stable through all ages tested. Neural sensitivity to naturalistic structure was highest in V4, lower in V2 and inferotemporal cortex (IT), and barely discernible in V1. Our results show a dissociation between stable neural performance and improving behavioral performance, which may reflect improved processing capacity in circuits downstream of visual cortex.

Amblyopia, a disorder in which vision through one of the eyes is degraded, arises because of defective processing of information by the visual system. Amblyopia often develops in humans after early misalignment of the eyes (strabismus), and can be simulated in macaque monkeys by artificially inducing strabismus. In such amblyopic animals, single-unit responses in primary visual cortex (V1) are appreciably reduced when evoked by the amblyopic eye compared to the other (fellow) eye. However, this degradation in single V1 neuron responsivity is not commensurate with the marked losses in visual sensitivity and resolution measured behaviorally. Here we explored the idea that changes in patterns of coordinated activity across populations of V1 neurons may contribute to degraded visual representations in amblyopia, potentially making it more difficult to read out evoked activity to support perceptual decisions. We studied the visually-evoked activity of V1 neuronal populations in three macaques ( M. nemestrina ) with strabismic amblyopia and in one control. Activity driven through the amblyopic eye was diminished, and these responses also showed more interneuronal correlation at all stimulus contrasts than responses driven through the fellow eye or responses in the control. A decoding analysis showed that responses driven through the amblyopic eye carried less visual information than other responses. Our results suggest that part of the reduced visual capacity of amblyopes may be due to changes in the patterns of functional interaction among neurons in V1.New and noteworthy Amblyopia is a developmental disorder of visual processing that reduces visual function and changes the visual responses of cortical neurons in macaque monkeys. The neuronal and behavioral changes are not always well correlated. We found that the interactions among neurons in the visual cortex of monkeys with amblyopia are also altered. These changes may contribute to amblyopic visual deficits by diminishing the amount of information relayed by neuronal populations driven by the amblyopic eye.

Abstract We studied visual development in macaque monkeys using texture stimuli, matched in local spectral content but varying in “naturalistic” structure. In adult monkeys, naturalistic textures preferentially drive neurons in areas V2 and V4, but not V1. We paired behavioral measurements of naturalness sensitivity with separately-obtained neuronal population recordings from neurons in areas V1, V2, V4, and inferotemporal cortex (IT). We made behavioral measurements from 16 weeks of age and physiological measurements as early as 20 weeks, and continued through 56 weeks. Behavioral sensitivity reached half of maximum at roughly 25 weeks of age. Neural sensitivities remained stable from the earliest ages tested. As in adults, neural sensitivity to naturalistic structure increased from V1 to V2 to V4. While sensitivities in V2 and IT were similar, the dimensionality of the IT representation was more similar to V4’s than to V2’s.

Amblyopia is a developmental disorder that results from abnormal visual experience in early life. Amblyopia typically reduces visual performance in one eye. We studied the representation of visual motion information in area MT and nearby extrastriate visual areas in two monkeys made amblyopic by creating an artificial strabismus in early life, and in a single age-matched control monkey. Tested monocularly, cortical responses to moving dot patterns, gratings, and plaids were qualitatively normal in awake, fixating amblyopic monkeys, with primarily subtle differences between the eyes. However, the number of binocularly driven neurons was substantially lower than normal; of the neurons driven predominantly by one eye, the great majority responded only to stimuli presented to the fellow eye. The small population driven by the amblyopic eye showed reduced coherence sensitivity and a preference for faster speeds in much the same way as behavioral deficits. We conclude that, while we do find important differences between neurons driven by the two eyes, amblyopia does not lead to a large scale reorganization of visual receptive fields in the dorsal stream when tested through the amblyopic eye, but rather creates a substantial shift in eye preference toward the fellow eye.