Summary During development, organisms interact with their natural habitats while undergoing morphological changes, yet it remains unclear whether the interplay between developing systems and their environments impacts animal morphogenesis. Here, we use the cnidarian Nematostella vectensis as a developmental model to uncover a mechanistic link between organism size, shape and behavior. Using quantitative live imaging, including extensive behavioral profiling, combined with molecular and biophysical experiments, we demonstrate that the muscular hydraulic machinery that controls body movement directly drives larva-polyp morphogenesis. Unexpectedly, size and shape development are differentially controlled by antagonistic muscles. A simple theoretical model shows how a combination of slow-priming and fast-pumping pressures generated by muscular hydraulics acts as a global mechanical regulator that coordinates tissue remodeling. Altogether, our findings illuminate how dynamic behavioral modes in the environment can be harnessed to drive morphogenetic trajectories, establishing ethology as a critical component of organismal morphogenesis – termed ethology of morphogenesis.

Abstract How living systems achieve precision in form and function despite their intrinsic stochasticity is a fundamental yet open question in biology. Here, we establish a quantitative morphomap of pre-implantation embryogenesis in mouse, rabbit and monkey embryos, which reveals that although blastomere divisions desynchronise passively without compensation, 8-cell embryos still display robust 3D structure. Using topological analysis and genetic perturbations in mouse, we show that embryos progressively change their cellular connectivity to a preferred topology, which can be predicted by a simple physical model where noise and actomyosin-driven compaction facilitate topological transitions lowering surface energy. This favours the most compact embryo packing at the 8- and 16-cell stage, thus promoting higher number of inner cells. Impairing mitotic desynchronisation reduces embryo packing compactness and generates significantly more cell mis-allocation and a lower proportion of inner-cell-mass-fated cells, suggesting that stochasticity in division timing contributes to achieving robust patterning and morphogenesis.

A hallmark of animals is the coordination of whole-body movement. Neurons and muscles are central to this, yet coordinated movements also exist in sponges that lack these cell types. Sponges are sessile animals with a complex canal system for filter-feeding. They undergo whole-body movements resembling “contractions” that lead to canal closure and water expulsion. Here, we combine 3D optical coherence microscopy, pharmacology, and functional proteomics to elucidate anatomy, molecular physiology, and control of these movements. We find them driven by the relaxation of actomyosin stress fibers in epithelial canal cells, which leads to whole-body deflation via collapse of the incurrent and expansion of the excurrent system, controlled by an Akt/NO/PKG/A pathway. A concomitant increase in reactive oxygen species and secretion of proteinases and cytokines indicate an inflammation-like state reminiscent of vascular endothelial cells experiencing oscillatory shear stress. This suggests an ancient relaxant-inflammatory response of perturbed fluid-carrying systems in animals. Highlights Sponge deflation is driven by tension release in actomyosin stress fibers of epithelial pinacocytes Akt kinase/Nitric oxide/Protein kinase G/A regulate actomyosin relaxation Agitation-induced deflation coincides with an inflammatory state The sponge relaxant-inflammatory response is evolutionary related to similar responses in the vertebrate vascular system

In cnidarians, axial patterning is not restricted to embryonic development but continues throughout a prolonged life history filled with unpredictable environmental changes. How this developmental capacity copes with fluctuations of food availability and whether it recapitulates embryonic mechanisms remain poorly understood. To address these questions, we utilize the tentacles of the sea anemone Nematostella vectensis as a novel paradigm for developmental patterning across distinct life history stages. As a result of embryonic development, Nematostella polyps feature four primary tentacles, while adults have 16 or more. By analyzing over 1000 growing polyps, we find that tentacle progression is remarkably stereotyped and occurs in a feeding-dependent manner. Mechanistically, we show that discrete Fibroblast growth factor receptor b (Fgfrb)-positive ring muscles prefigure the sites of new tentacles in unfed polyps. In response to feeding, a Target of Rapamycin (TOR)-dependent mechanism controls the expansion of Fgfrb expression in oral tissues which defines tentacle primordia. Using a combination of genetic, cellular and molecular approaches, we demonstrate that FGFRb regionally enhances TOR signaling activity and promotes polarized growth, a spatial pattern that is restricted to polyp but not to embryonic tentacle primordia. These findings reveal an unexpected plasticity of tentacle development, and show that the crosstalk between TOR-mediated nutrient signaling and FGFRb pathway couples post-embryonic body patterning with food availability.