Using a combination of computational and neuroimaging techniques, Behrens et al. address a key question in social neuroscience: how we learn to value some individuals more than others. It is clear that interactions with other individuals guide behaviour in all social animals, but it is widely held that social learning is distinct from other forms of learning in its mechanism and neural implementation, and that social learning and evaluation mechanisms compete with reward-based learning to drive behaviour. But the new study, which compared the performance of human volunteers in a decision-making task who sometimes had the benefit or disadvantage of advice from a confederate, demonstrates that social valuation is achieved using the same mechanisms that underlie the reward-based learning — that is, by associative learning. Our decisions are guided by information learnt from our environment. This information may come via personal experiences of reward, but also from the behaviour of social partners1,2. Social learning is widely held to be distinct from other forms of learning in its mechanism and neural implementation; it is often assumed to compete with simpler mechanisms, such as reward-based associative learning, to drive behaviour3. Recently, neural signals have been observed during social exchange reminiscent of signals seen in studies of associative learning4. Here we demonstrate that social information may be acquired using the same associative processes assumed to underlie reward-based learning. We find that key computational variables for learning in the social and reward domains are processed in a similar fashion, but in parallel neural processing streams. Two neighbouring divisions of the anterior cingulate cortex were central to learning about social and reward-based information, and for determining the extent to which each source of information guides behaviour. When making a decision, however, the information learnt using these parallel streams was combined within ventromedial prefrontal cortex. These findings suggest that human social valuation can be realized by means of the same associative processes previously established for learning other, simpler, features of the environment.

This study uses a combination of computational modeling and magnetoencephalography to track activity while people make decisions, and finds that prefrontal and parietal cortex activity is consistent with mutual inhibition between competing options during decision-making. This activity is likely to represent a mechanism for the comparison of values while making choices. When choosing between two options, correlates of their value are represented in neural activity throughout the brain. Whether these representations reflect activity that is fundamental to the computational process of value comparison, as opposed to other computations covarying with value, is unknown. We investigated activity in a biophysically plausible network model that transforms inputs relating to value into categorical choices. A set of characteristic time-varying signals emerged that reflect value comparison. We tested these model predictions using magnetoencephalography data recorded from human subjects performing value-guided decisions. Parietal and prefrontal signals matched closely with model predictions. These results provide a mechanistic explanation of neural signals recorded during value-guided choice and a means of distinguishing computational roles of different cortical regions whose activity covaries with value.

Abstract Frequency-specific oscillations and phase-coupling of neuronal populations are essential mechanisms for the coordination of activity between brain areas during cognitive tasks. Therefore, the ongoing activity ascribed to the different functional brain networks should also be able to reorganise and coordinate via similar mechanisms. We develop a novel method for identifying large-scale phase-coupled network dynamics and show that resting networks in magnetoencephalography are well characterised by visits to short-lived transient brain states, with spatially distinct patterns of oscillatory power and coherence in specific frequency bands. Brain states are identified for sensory, motor networks and higher-order cognitive networks. The cognitive networks include a posterior alpha (8–12 Hz) and an anterior delta/theta range (1–7 Hz) network, both exhibiting high power and coherence in areas that correspond to posterior and anterior subdivisions of the default mode network. Our results show that large-scale cortical phase-coupling networks have characteristic signatures in very specific frequency bands, possibly reflecting functional specialisation at different intrinsic timescales.

SummaryAdaptive success in social animals depends on an ability to infer the likely actions of others. Little is known about the neural computations that underlie this capacity. Here, we show that the brain models the values and choices of others even when these values are currently irrelevant. These modeled choices use the same computations that underlie our own choices, but are resolved in a distinct neighboring medial prefrontal brain region. Crucially, however, when subjects choose on behalf of a partner instead of themselves, these regions exchange their functional roles. Hence, regions that represented values of the subject's executed choices now represent the values of choices executed on behalf of the partner, and those that previously modeled the partner now model the subject. These data tie together neural computations underlying self-referential and social inference, and in so doing establish a new functional axis characterizing the medial wall of prefrontal cortex.Highlights•Valuation and choice for self and other exhibit parallel computations in PFC•vmPFC computes choices that will be executed, whether for self or other•Rostral dmPFC computes choices that are modeled, whether for self or other•A similar gradient is present in temporoparietal cortex

Abstract Decision-making not only requires agents to decide what to choose, but also how much information to sample before committing to a choice. Previously established frameworks for economic choice argue for a deliberative process of evidence accumulation across time. These tacitly acknowledge a role of information sampling, in that decisions are only made once sufficient evidence is acquired, yet few experiments have explicitly placed information sampling under the participant’s control. Here, we use functional MRI to investigate the neural basis of information sampling in economic choice, by allowing participants to actively sample information in a multi-step decision task. We show that medial frontal cortex (MFC) activity is predictive of further information sampling prior to choice. Choice difficulty (inverse value difference) was also encoded in MFC, but this effect was explained away by the inclusion of information sampling as a co-regressor in the general linear model. A distributed network of regions across prefrontal cortex encoded key features of the sampled information at the time it was presented. We propose that MFC is an important controller of the extent to which information is gathered before committing to an economic choice. This role may explain why MFC activity has been associated with evidence accumulation in previous studies, in which information sampling was an implicit rather than explicit feature of the decision.

Abstract Much of human behaviour is governed by common processes that unfold over varying timescales. Standard event-related potential analysis assumes fixed-duration responses relative to experimental events. However, recent single unit recordings in animals have revealed neural activity scales to span different durations during behaviours demanding flexible timing. Here, we employed a general linear modelling approach using a novel combination of fixed-duration and variable-duration regressors to unmix fixed-time and scaled-time components in human magneto/electroencephalography (M/EEG) data. We use this to reveal consistent temporal scaling of human scalp-recorded potentials across four independent EEG datasets, including interval perception, production, prediction and value-based decision making. Between-trial variation in the temporally scaled response predicts between-trial variation in subject reaction times, demonstrating the relevance of this temporally scaled signal for temporal variation in behaviour. Our results provide a general approach for studying flexibly timed behaviour in the human brain. Significance Statement Neural activity is traditionally thought to occur over fixed time scales. However, recent animal work has suggested that some neural responses occur over varying timescales. We extended this animal result to humans by detecting temporally scaled signals non-invasively at the scalp in four different tasks. Our results suggest that temporal scaling is an important feature of cognitive processes known to unfold over varying timescales.

Abstract We use our eyes to assess the value of objects around us and carefully fixate options that we are about to choose. Neurons in the prefrontal cortex reliably encode the value of fixated options, which is essential for decision making. Yet as a decision unfolds, it remains unclear how prefrontal regions determine which option should be fixated next. Here we show that anterior cingulate cortex (ACC) encodes the value of options in the periphery to guide subsequent fixations during economic choice. In an economic decision-making task involving four simultaneously presented cues, we found rhesus macaques evaluated cues using their peripheral vision. This served two distinct purposes: subjects were more likely to fixate valuable peripheral cues, and more likely to choose valuable options whose cues were never even fixated. ACC, orbitofrontal cortex, dorsolateral prefrontal cortex, and ventromedial prefrontal cortex neurons all encoded cue value post-fixation. ACC was unique, however, in also encoding the value of cues before fixation and even cues that were never fixated. This pre-saccadic value encoding by ACC predicted which cue was next fixated during the decision process. ACC therefore conducts simultaneous processing of peripheral information to guide information sampling and choice during decision making.

Abstract Choices rely on a transformation of sensory inputs into motor responses. Using invasive single neuron recordings, the evolution of a choice process has been tracked by projecting population neural responses into state spaces. Here we develop an approach that allows us to recover state space trajectories on a millisecond timescale in non-invasive human recordings. We selectively suppress activity related to relevant and irrelevant sensory inputs and response direction in magnetoencephalography data acquired during context-dependent choices. Recordings from premotor cortex show a smooth progression from sensory input encoding to response encoding. In contrast to previous macaque recordings, information related to choice-irrelevant features is represented more weakly than choice-relevant sensory information. To test whether this mechanistic difference between species is caused by extensive overtraining common in non-human primate studies, we trained humans on >20,000 trials of the task. Choice-irrelevant features were still weaker than relevant features in premotor cortex after overtraining.

Abstract Animals actively sample their environment through orienting actions such as saccadic eye movements. Saccadic targets are selected based both on sensory evidence immediately preceding the saccade, and a ‘salience map’ or prior built up over multiple saccades. In the primate cortex, the selection of each individual saccade depends on competition between target-selective cells that ramp up their firing rate to saccade release. However it is less clear how a cross-saccade prior might be represented, either in neural firing or through an activity-silent mechanism such as modification of synaptic weights on sensory inputs. Here we present evidence from magnetoencephalography for two distinct processes underlying the selection of the current saccade, and the representation of the prior, in human parietal cortex. While the classic ramping decision process for each saccade was reflected in neural firing rates (measured in the event related field), a prior built up over multiple saccades was represented via modulation of the gain on sensory inputs from the preferred target, as evidenced by rapid frequency tagging. A cascade of computations over time (initial representation of the prior, followed by evidence accumulation and then updating) provides a mechanism by which a salience map may be built up across saccades in parietal cortex. It also provides insight into why evidence accumulation signals are present in parietal cortex, when inactivation of the region has been shown not to affect performance on single-trial tasks.