The plant immune system is fundamental for plant survival in natural ecosystems and for productivity in crop fields. Substantial evidence supports the prevailing notion that plants possess a two-tiered innate immune system, called pattern-triggered immunity (PTI) and effector-triggered immunity (ETI). PTI is triggered by microbial patterns via cell surface-localized pattern-recognition receptors (PRRs), whereas ETI is activated by pathogen effector proteins via predominantly intracellularly localized receptors called nucleotide-binding, leucine-rich repeat receptors (NLRs)1–4. PTI and ETI are initiated by distinct activation mechanisms and involve different early signalling cascades5,6. Here we show that Arabidopsis PRR and PRR co-receptor mutants—fls2 efr cerk1 and bak1 bkk1 cerk1 triple mutants—are markedly impaired in ETI responses when challenged with incompatible Pseudomonas syrinage bacteria. We further show that the production of reactive oxygen species by the NADPH oxidase RBOHD is a critical early signalling event connecting PRR- and NLR-mediated immunity, and that the receptor-like cytoplasmic kinase BIK1 is necessary for full activation of RBOHD, gene expression and bacterial resistance during ETI. Moreover, NLR signalling rapidly augments the transcript and/or protein levels of key PTI components. Our study supports a revised model in which potentiation of PTI is an indispensable component of ETI during bacterial infection. This revised model conceptually unites two major immune signalling cascades in plants and mechanistically explains some of the long-observed similarities in downstream defence outputs between PTI and ETI. Bacteria elicit two distinct immune responses in Arabidopsis thaliana, mediated by diverse signalling receptors but working in a synergistic manner.

Soil salinity is a major abiotic stress that decreases plant growth and productivity. Recently, it was reported that plants overexpressing AtNHX1 or SOS1 have significantly increased salt tolerance. To test whether overexpression of multiple genes can improve plant salt tolerance even more, we produced six different transgenic Arabidopsis plants that overexpress AtNHX1, SOS3, AtNHX1+SOS3, SOS1, SOS2+SOS3, or SOS1+SOS2+SOS3. Northern blot analyses confirmed the presence of high levels of the relevant gene transcripts in transgenic plants. Transgenic Arabidopsis plants overexpressing AtNHX1 alone did not present any significant increase in salt tolerance, contrary to earlier reports. We found that transgenic plants overexpressing SOS3 exhibit increased salt tolerance similar to plants overexpressing SOS1. Moreover, salt tolerance of transgenic plants overexpressing AtNHX1+SOS3, SOS2+SOS3, or SOS1+SOS2+SOS3, respectively, appeared similar to the tolerance of transgenic plants overexpressing either SOS1 or SOS3 alone.

High humidity has a strong influence on the development of numerous diseases affecting the above-ground parts of plants (the phyllosphere) in crop fields and natural ecosystems, but the molecular basis of this humidity effect is not understood. Previous studies have emphasized immune suppression as a key step in bacterial pathogenesis. Here we show that humidity-dependent, pathogen-driven establishment of an aqueous intercellular space (apoplast) is another important step in bacterial infection of the phyllosphere. Bacterial effectors, such as Pseudomonas syringae HopM1, induce establishment of the aqueous apoplast and are sufficient to transform non-pathogenic P. syringae strains into virulent pathogens in immunodeficient Arabidopsis thaliana under high humidity. Arabidopsis quadruple mutants simultaneously defective in a host target (AtMIN7) of HopM1 and in pattern-triggered immunity could not only be used to reconstitute the basic features of bacterial infection, but also exhibited humidity-dependent dyshomeostasis of the endophytic commensal bacterial community in the phyllosphere. These results highlight a new conceptual framework for understanding diverse phyllosphere–bacterial interactions. A combination of high humidity and bacterial effectors, such as Pseudomonas syringae HopM1, creates an aqueous environment in the apoplast of immunodeficient Arabidopsis thaliana that allows non-pathogenic P. syringae strains to become virulent pathogens. High humidity has a profound influence on the development of numerous plant diseases in crop fields and natural ecosystems, but the molecular basis of this humidity effect is not understood. Sheng Yang He and colleagues show that plant pathogens such as Pseudomonas syringae actively establish an aqueous leaf apoplast—that is, a space between the cells and the cell walls—in a humidity-dependent manner through the secretion of conserved bacterial effectors. The effectors also cause alterations in the leaf-associated microbiota. This is a crucial step in plant infection by bacteria and the effectors involved are sufficient to transform non-pathogenic strains into virulent pathogens only under high humidity. Through elegant genetics work, the authors define immune suppression and aqueous apoplast formation as the minimal set of host processes required for bacterial pathogenesis in plant leaves.

The aboveground parts of terrestrial plants, collectively called the phyllosphere, have a key role in the global balance of atmospheric carbon dioxide and oxygen. The phyllosphere represents one of the most abundant habitats for microbiota colonization. Whether and how plants control phyllosphere microbiota to ensure plant health is not well understood. Here we show that the Arabidopsis quadruple mutant (min7 fls2 efr cerk1; hereafter, mfec)1, simultaneously defective in pattern-triggered immunity and the MIN7 vesicle-trafficking pathway, or a constitutively activated cell death1 (cad1) mutant, carrying a S205F mutation in a membrane-attack-complex/perforin (MACPF)-domain protein, harbour altered endophytic phyllosphere microbiota and display leaf-tissue damage associated with dysbiosis. The Shannon diversity index and the relative abundance of Firmicutes were markedly reduced, whereas Proteobacteria were enriched in the mfec and cad1S205F mutants, bearing cross-kingdom resemblance to some aspects of the dysbiosis that occurs in human inflammatory bowel disease. Bacterial community transplantation experiments demonstrated a causal role of a properly assembled leaf bacterial community in phyllosphere health. Pattern-triggered immune signalling, MIN7 and CAD1 are found in major land plant lineages and are probably key components of a genetic network through which terrestrial plants control the level and nurture the diversity of endophytic phyllosphere microbiota for survival and health in a microorganism-rich environment. Mutations in genes involved in immune signalling and vesicle trafficking cause defects in the leaf microbiome of Arabidopsis thaliana that result in damage to leaf tissues, suggesting mechanisms by which terrestrial plants control the level and diversity of endophytic phyllosphere microbiota.

Summary The plant hormone jasmonate ( JA ) promotes the degradation of JASMONATE ZIM‐DOMAIN ( JAZ ) proteins to relieve repression on diverse transcription factors (TFs) that execute JA responses. However, little is known about how combinatorial complexity among JAZ – TF interactions maintains control over myriad aspects of growth, development, reproduction, and immunity. We used loss‐of‐function mutations to define epistatic interactions within the core JA signaling pathway and to investigate the contribution of MYC TF s to JA responses in Arabidopsis thaliana . Constitutive JA signaling in a jaz quintuple mutant ( jazQ ) was largely eliminated by mutations that block JA synthesis or perception. Comparison of jazQ and a jazQ myc2 myc3 myc4 octuple mutant validated known functions of MYC 2/3/4 in root growth, chlorophyll degradation, and susceptibility to the pathogen Pseudomonas syringae . We found that MYC TF s also control both the enhanced resistance of jazQ leaves to insect herbivory and restricted leaf growth of jazQ . Epistatic transcriptional profiles mirrored these phenotypes and further showed that triterpenoid biosynthetic and glucosinolate catabolic genes are up‐regulated in jazQ independently of MYC TF s. Our study highlights the utility of genetic epistasis to unravel the complexities of JAZ – TF interactions and demonstrates that MYC TF s exert master control over a JAZ ‐repressible transcriptional hierarchy that governs growth–defense balance.

Brown planthopper (BPH), Nilaparvata lugens Stål, is one of the most devastating insect pests of rice (Oryza sativa L.). Currently, 30 BPH-resistance genes have been genetically defined, most of which are clustered on specific chromosome regions. Here, we describe molecular cloning and characterization of a BPH-resistance gene, BPH9, mapped on the long arm of rice chromosome 12 (12L). BPH9 encodes a rare type of nucleotide-binding and leucine-rich repeat (NLR)-containing protein that localizes to the endomembrane system and causes a cell death phenotype. BPH9 activates salicylic acid- and jasmonic acid-signaling pathways in rice plants and confers both antixenosis and antibiosis to BPH. We further demonstrated that the eight BPH-resistance genes that are clustered on chromosome 12L, including the widely used BPH1, are allelic with each other. To honor the priority in the literature, we thus designated this locus as BPH1/9 These eight genes can be classified into four allelotypes, BPH1/9-1, -2, -7, and -9 These allelotypes confer varying levels of resistance to different biotypes of BPH. The coding region of BPH1/9 shows a high level of diversity in rice germplasm. Homologous fragments of the nucleotide-binding (NB) and leucine-rich repeat (LRR) domains exist, which might have served as a repository for generating allele diversity. Our findings reveal a rice plant strategy for modifying the genetic information to gain the upper hand in the struggle against insect herbivores. Further exploration of natural allelic variation and artificial shuffling within this gene may allow breeding to be tailored to control emerging biotypes of BPH.

Abstract The occurrence of plant disease is determined by interactions among host, pathogen and climate conditions. Air humidity has long been recognized to profoundly influence diseases in the phyllosphere and high air humidity (e.g., after rain falls) is known as a prerequisite for numerous disease outbreaks in the field 1–3 . However, the molecular basis of how high humidity interferes with plant resistance mechanisms to favor disease remained elusive. Here we show that high humidity is associated with an “immune-compromised” status of plants, revealed by lower expression of defense genes during bacterial infection of Arabidopsis plants. Examination of humidity’s effect on individual immune pathways showed that the accumulation and signaling of salicylic acid (SA), an essential hormone conferring plant resistance against infectious microbes 4,5 , are significantly inhibited under high humidity. Surprisingly, NPR1 protein, an SA receptor and central transcriptional co-activator of SA-responsive genes 6–9 , accumulated to a significantly higher level in the nucleus under high humidity. Further investigation indicated a decreased binding affinity of NPR1 protein to the target gene promoter, suggestive of an “inactive” nature of NPR1, under high humidity and an impaired ubiquitination and degradation of NPR1 protein, likely due to down-regulation of Cullin 3-mediated cellular ubiquitination pathway and 26S proteasome pathway under high humidity. Our study uncovers disruption of NPR1 protein turnover as a major mechanism, by which high humidity dampens plant immune strength against pathogens, and provides new insights into the long-observed air humidity influence on diseases in nature.

ABSTRACT Bacterial phytopathogens deliver effector proteins into host cells as key virulence weapons to cause disease. Extensive studies revealed diverse functions and biochemical properties of different effector proteins from pathogens. In this study, we show that the Pseudomonas syringae effector AvrE, the founding member of a broadly conserved and pathologically important bacterial effector family, binds to phosphatidylinositides (PIPs) in vitro and shares some properties with eukaryotic PROPPINs (β-propellers that bind polyphosphoinositides). In planta pull down experiments with transgenic Arabidopsis plants expressing AvrE revealed that AvrE is associated with several plant proteins including plasma membrane lipid-raft proteins. These results shed new light on the properties of a bacterial effector that is crucial for bacterial virulence in plants.

Abstract The apoplast of plant leaf, the intercellular space between mesophyll cells, is normally largely filled with air with a minimal amount of water in it, which is essential for key physiological processes such as gas exchange to occur. Interestingly, phytopathogens exploit virulence factors to induce a water-rich environment, known as “water soaking”, in the apoplast of the infected leaf tissue to promote disease. We propose that plants evolved a “water soaking” pathway, which normally keeps a “minimized and balanced” water level in the leaf apoplast for plant growth but is disturbed by microbial pathogens to facilitate infection. Investigation of the “water soaking” pathway and leaf water control mechanisms is a fundamental, yet previously-overlooked, aspect of plant physiology. To identify key components in the “water soaking” pathway, we performed a genetic screen to isolate Arabidopsis severe water soaking ( sws ) mutants that show leaf water over-accumulation under high air humidity, a condition required for visible water soaking. Here we report the sws1 mutant, which displays rapid water soaking upon high humidity treatment due to a loss-of-function mutation in CURLY LEAF (CLF) , encoding a histone methyl-transferase in the POLYCOMB REPRESSIVE COMPLEX 2 (PRC2). We found that the sws1 (clf) mutant exhibits an enhanced abscisic acid (ABA) level and stomatal closure, which are indispensable for its water soaking phenotype and mediated by CLF’s direct regulation of a group of ABA-associated NAC transcription factors, NAC019/055/072 . Interestingly, the clf mutant showed a weakened immunity, which likely also contributes to the water soaking phenotype. In addition, the clf plant supports a significantly higher level of Pseudomonas syringae pathogen-induced water soaking and bacterial multiplication, in an ABA pathway and NAC019/055/072 -dependent manner. Collectively, our study probes into a fundamental question in plant biology and demonstrates CLF as a key modulator of leaf water status via epigenetic regulation of ABA pathway and stomatal movement.