Summary Vision plays a critical role in guiding spatial navigation. A traditional view of the visual cortex is to compute a world-centered map of visual space, and visual neurons exhibit diverse tunings to simple or complex visual features. The neural representation of spatio-visual map in the visual cortex is thought to be transformed from spatial modulation signals at the hippocampal-entorhinal system. Although visual thalamic and cortical neurons have been shown to be modulated by spatial signals during navigation, the exact source of spatially modulated neurons within the visual circuit has never been identified, and the neural correlate underpinning a visuospatial or spatio-visual map remains elusive. To search for direct visuospatial and visuodirectional signals, here we record in vivo extracellular spiking activity in the secondary visual cortex (V2) from freely foraging rats in a naturalistic environment. We identify that V2 neurons forms a complete spatio-visual map with a wide range of spatial tunings, which resembles the classical spatial map that includes the place, head-direction, border, grid and conjunctive cells reported in the hippocampal-entorhinal network. These spatially tuned V2 neurons display stable responses to external visual cues, and are robust with respect to non- spatial environmental changes. Spatially and directionally tuned V2 neuronal firing persists in darkness, suggesting that this spatio-visual map is not completely dependent on visual inputs. Identification of functionally distinct spatial cell types in visual cortex expands its classical role of information coding beyond a retinotopic map of the eye-centered world.

ABSTRACT Both egocentric and allocentric representations of space are essential to spatial navigation. Although some studies of egocentric coding have been conducted within and around the hippocampal formation, externally anchored egocentric spatial representations have not yet been fully explored. Here we record and identify two subtypes of border cell in the rat primary somatosensory cortex (S1) and secondary visual cortex (V2). Subpopulations of S1 and V2 border cells exhibit rotation-selective asymmetric firing fields in an either clockwise (CW) or counterclockwise (CCW) manner. CW- and CCW-border cells increase their firing rates when animals move unidirectionally along environmental border(s). We demonstrate that both CW- and CCW-border cells fire in an egocentric reference frame relative to environmental borders, maintain preferred directional tunings in rotated, stretched, dark as well as novel arenas, and switch their directional firings in the presence of multi-layer concentric enclosures. These findings may provide rotation-selective egocentric reference frames within a larger spatial navigation system, and point to a common computational principle of spatial coding shared by multiple sensory cortical areas. Highlights Egocentric border cells are present in rat S1 and V2 Subtypes of border cells display egocentric asymmetric coding Egocentric and allocentric streams coexist in sensory cortices Rotation-selective asymmetric firing is robust with environmental manipulations

Abstract Spatially modulated neurons from the rat secondary visual cortex (V2) show grid-like firing patterns during freely foraging in open-field enclosures. However, the remapping of the V2 grid cells is not well understood. Here we report two classes of V2 grid cell populations with distinct remapping properties: one regular class with invariant grid field patterns, and the other bimodal class that has remapping induced by environmental manipulations such as changes in enclosure shape, size, orientation and lighting in a familiar environment. The bimodal V2 grid cell pattern remains stable regardless of the follow-up manipulations, but restores to the original firing pattern upon animal’s re-entry into the familiar environment on the next day or from the novel environment. The bimodal V2 grid cells are modulated with theta frequency during the course of remapping and stabilize quickly. We also found conjunctive bistable V2 grid cells with invariant head directional tuning. Overall, our results suggest a new grid cell mechanism in V2 that is different from the medial entorhinal cortex (MEC) grid cells. Highlights Bistable V2 grid cells display bimodal or bistable remapping V2 grid cell firing patterns are not disrupted in darkness V2 grid cells preserve theta frequency modulation during remapping

Head direction (HD) information is intricately linked to spatial navigation and cognition. We recently reported the co-existence of all currently recognized spatial cell types can be found in the hindlimb primary somatosensory cortex (S1HL). In this study, we carried out an in-depth characterization of HD cells in S1HL. We show fast-spiking (FS), putative inhibitory neurons are over-represented in and sharply tuned to HD compared to regular-spiking (RS), putative excitatory neurons. These FS HD cells are non-conjunctive, rarely theta modulated, not locally connected and are enriched in layer 4/5a. Their co-existence with RS HD cells and angular head velocity (AHV) cells in a layer-specific fashion through the S1HL presents a previously unreported organization of spatial circuits. These findings challenge the notion that FS, putative inhibitory interneurons are weakly tuned to external stimuli in general and present a novel local network configuration not reported in other parts of the brain.

Spatially selective firing in the forms of place cells, grid cells, border cells and head direction cells are basic building blocks of a canonical spatial circuit centered on the hippocampal-entorhinal complex. While head direction cells can be found throughout the brain, spatial tuning outside of the parahippocampal regions are often non-specific or conjunctive to other representations such as a reward. While the precise mechanism of spatially selective activities is not understood, various studies show sensory inputs (particularly vision) heavily modulate spatial representation in the hippocampal-entorhinal circuit. To better understand the contribution from other sensory inputs in shaping spatial representation in the brain, we recorded from the hindlimb region of the primary somatosensory cortex (S1HL) in foraging rats. To our surprise, we were able to identify the full complement of spatial activity patterns reported in the hippocampal-entorhinal circuit, namely, place cells, head direction cells, boundary vector/border cells, grid cells and conjunctive cells. This novel finding supports the hypothesis that location information is necessary for body representation in the S1, and may be analogous to spatially tuned representations in the motor cortex relating to the movement of body parts. Our findings are transformative in our understanding of how spatial information is used and utilized in the brain, as well as functional operations of the S1 in the context of rehabilitation with brain-machine interfaces.