Abstract The signaling molecule auxin controls plant development through a well-known transcriptional mechanism that regulates many genes. However, auxin also triggers cellular responses within seconds or minutes, and mechanisms mediating such fast responses have remained elusive. Here, we identified an ultrafast auxin-mediated protein phosphorylation response in Arabidopsis roots that is largely independent of the canonical TIR1/AFB receptors. Among targets of this novel response are Myosin XI and its adaptor protein MadB2. We show that their auxin-mediated phosphorylation regulates trafficking and polar, subcellular distribution of PIN auxin transporters. This phosphorylation-based auxin signaling module is indispensable during developmental processes that rely on auxin-mediated PIN repolarization, such as termination of shoot gravitropic bending or vasculature formation and regeneration. Hence, we identified a fast, non-canonical auxin response targeting multiple cellular processes and revealed auxin-triggered phosphorylation of a myosin complex as the mechanism for feedback regulation of directional auxin transport, a central component of auxin canalization, which underlies self-organizing plant development.

SUMMARY The plant hormone auxin and its directional transport across tissues mediate much of the remarkably adaptive and plastic development of higher plants. Positive feedback between auxin signalling and transport is a key prerequisite for self-organizing development including flexible vascular tissue formation and directional growth responses, such as gravitropism. Here we identified a mechanistic link between cell surface ABP1-based auxin perception, the associated TMK1 kinase and PIN auxin transporters. abp1 and tmk1 mutants are defective in auxin-triggered phosphorylation of PIN proteins and in PIN-mediated directional auxin transport. Auxin, via ABP1, induces activation and stabilization of TMK1, thus promoting direct interaction with and phosphorylation of PIN2. Following gravistimulation, the auxin-activated TMK1 acts along the lower root side to reinforce asymmetry in PIN2-mediated auxin fluxes for gravitropic root bending. This ABP1-TMK1-dependent positive feedback on PIN-mediated directional auxin transport is fundamental for robust root gravitropism and presumably also for other self-organizing developmental processes.

Wheat (Triticum ssp.) is one of the most important human food sources. However, this crop is very sensitive to temperature changes. Specifically, processes during wheat leaf, flower and seed development and photosynthesis, which all contribute to the yield of this crop, are affected by high temperature. While this has to some extent been investigated on physiological, developmental and molecular levels, very little is known about early signalling events associated with an increase in temperature. Phosphorylation-mediated signalling mechanisms, which are quick and dynamic, are associated with plant growth and development, also under abiotic stress conditions. Therefore, we probed the impact of a short-term increase in temperature on the wheat leaf and spikelet phosphoproteome. The resulting data set provides the scientific community with a first large-scale plant phosphoproteome under the control of higher ambient temperature, which will be valuable for future studies. Our analyses also revealed a core set of common proteins between leaf and spikelet, suggesting some level of conserved regulatory mechanisms. Furthermore, we observed temperature-regulated interconversion of phosphoforms, which likely impacts protein activity.

Root development is controlled by local and systemic regulatory mechanisms that optimize mineral nutrient uptake and carbon allocation. The Autoregulation of Nodulation (AoN) pathway defines a negative regulation of nodule development in Legumes as a way to regulate the costly production of nitrogen-fixing organs. This pathway is defined as a response to symbiotic interaction and has been shown to also control root formation to some extent. However, it remains unclear if root and nodule development are under coordinated genetic regulation. Here, we identified mutants with altered root development in white lupin, constitutively producing specialized lateral roots called cluster roots. We showed that the CCR1 receptor-kinase negatively regulates cluster root and nodule development and targets common molecular modules such as NIN/LBD16-NFYA, defining a novel pathway that we named Autoregulation of Development (AoDev). AoDev defines a negative systemic pathway controlling several types of root organ development, independently of symbiotic partners and nutrient availability.