Microsaccades, or tiny eye movements that take place during periods of fixation, have long been thought to be random artifacts of the oculomotor system. Here we demonstrate a possible link between microsaccades and covert attention shifts. We designed two psychophysical tasks involving spatial cues that had identical sensory stimuli but differing patterns of attentional benefits and costs. We found that microsaccades, rather than being randomly distributed, had directions that were directly correlated with the directions of covert attention shifts in the two tasks. Our results suggest that microsaccades occur because of subliminal activation of the oculomotor system by covert attention.

During fixation, the eyes are not still but often exhibit microsaccadic movements. The function of microsaccades is controversial, largely because the neural mechanisms responsible for their generation are unknown. Here, we show that the superior colliculus (SC), a retinotopically organized structure involved in voluntary-saccade target selection, plays a causal role in microsaccade generation. Neurons in the foveal portion of the SC increase their activity before and during microsaccades with sizes of only a few minutes of arc and exhibit selectivity for the direction and amplitude of these movements. Reversible inactivation of these neurons significantly reduces microsaccade rate without otherwise compromising fixation. These results, coupled with computational modeling of SC activity, demonstrate that microsaccades are controlled by the SC and explain the link between microsaccades and visual attention.

Abstract Primate superior colliculus (SC) neurons exhibit rich visual feature tuning properties and are implicated in a subcortical network hypothesized to mediate fast threat and/or conspecific detection. However, the mechanisms through which generalized object detection may be mediated by SC neurons remain unclear. Here we explored whether, and how quickly, SC neurons detect and discriminate real-life object stimuli. We presented experimentally-controlled gray-scale images of seven different object categories within the response fields (RF’s) of SC neurons, and we also presented a variety of luminance- and spectral-matched image controls. We found that all of our functionally-identified SC neuron types preferentially detected real-life objects even in their very first stimulus-evoked visual bursts (starting within approximately 50 ms from image onset). Intriguingly, even visually-responsive motor-related neurons exhibited such robust early object detection, and they also preferentially discriminated between object categories in their initial visual bursts. We further identified spatial frequency information in visual images as a critical source for early object detection and discrimination by SC neurons. Our results demonstrate rapid and robust SC processing of visual objects, and they underline how the visual processing capabilities of the primate SC support perception and action.

Abstract One of the most powerful excitatory synapses in the entire brain is formed by cerebellar climbing fibers, originating from neurons in the inferior olive, that wrap around the proximal dendrites of cerebellar Purkinje cells. The activation of a single olivary neuron is capable of generating a large electrical event, called “complex spike”, at the level of the postsynaptic Purkinje cell, comprising of a fast initial spike of large amplitude followed by a slow polyphasic tail of small amplitude spikelets. Several ideas discussing the role of the cerebellum in motor control are centered on these complex spike events. However, these events are extremely rare, only occurring 1-2 times per second. As a result, drawing conclusions about their functional role has been very challenging, as even few errors in their detection may change the result. Since standard spike sorting approaches cannot fully handle the polyphasic shape of complex spike waveforms, the only safe way to avoid omissions and false detections has been to rely on visual inspection of long traces of Purkinje cell recordings by experts. Here we present a supervised deep learning algorithm for rapidly and reliably detecting complex spikes as an alternative to tedious visual inspection. Our algorithm, utilizing both action potential and local field potential signals, not only detects complex spike events much faster than human experts, but it also excavates key features of complex spike morphology with a performance comparable to that of such experts. Significance statement Climbing fiber driven “complex spikes”, fired at perplexingly low rates, are known to play a crucial role in cerebellum-based motor control. Careful interpretations of these spikes require researchers to manually detect them, since conventional online or offline spike sorting algorithms (optimized for analyzing the much more frequent “simple spikes”) cannot be fully trusted. Here, we present a deep learning approach for identifying complex spikes, which is trained on local field and action potential recordings from cerebellar Purkinje cells. Our algorithm successfully identifies complex spikes, along with additional relevant neurophysiological features, with an accuracy level matching that of human experts, yet with very little time expenditure.

Abstract Movement control is critical for successful interaction with our environment. However, movement does not occur in complete isolation of sensation, and this is particularly true of eye movements. Here we show that the neuronal eye movement commands emitted by the superior colliculus, a structure classically associated with oculomotor control, encompass a robust visual sensory representation of eye movement targets. Thus, similar saccades towards different images are associated with different saccade-related “motor” bursts. Such sensory tuning in superior colliculus saccade motor commands appeared for all image manipulations that we tested, from simple visual features to real-life object images, and it was also strongest in the most motor neurons in the deeper collicular layers. Visual-feature discrimination performance in the motor commands was also stronger than in visual responses. Comparing superior colliculus motor command feature discrimination performance to that in the primary visual cortex during steady gaze fixation revealed that collicular motor bursts possess a reliable peri-saccadic sensory representation of the peripheral saccade target’s visual appearance, exactly when retinal input is most uncertain. Consistent with this, we found that peri-saccadic perception is altered as a function of saccade target visual features. Therefore, superior colliculus neuronal movement commands likely serve a fundamentally sensory function.

Abstract Microsaccades have a steady rate of occurrence during maintained gaze fixation, which gets transiently modulated by abrupt sensory stimuli. Such modulation, characterized by a rapid reduction in microsaccade frequency followed by a stronger rebound phase of high microsaccade rate, is often described as the microsaccadic rate signature, owing to its stereotyped nature. Here we investigated the impacts of stimulus polarity (luminance increments or luminance decrements relative to background luminance) and size on the microsaccadic rate signature. We presented brief visual flashes consisting of large or small white or black stimuli over an otherwise gray image background. Both large and small stimuli caused robust early microsaccadic inhibition, but only small ones caused a subsequent increase in microsaccade frequency above baseline microsaccade rate. Critically, small black stimuli were always associated with stronger modulations in microsaccade rate after stimulus onset than small white stimuli, particularly in the post-inhibition rebound phase of the microsaccadic rate signature. Because small stimuli were also associated with expected direction oscillations to and away from their locations of appearance, these stronger rate modulations in the rebound phase meant higher likelihoods of microsaccades opposite the black flash locations relative to the white flash locations. Our results demonstrate that the microsaccadic rate signature is sensitive to stimulus polarity, and they point to dissociable neural mechanisms underlying early microsaccadic inhibition after stimulus onset and later microsaccadic rate rebound at longer times thereafter. These results also demonstrate early access of oculomotor control circuitry to sensory representations, particularly for momentarily inhibiting saccade generation. New and noteworthy Microsaccades are small saccades that occur during gaze fixation. Microsaccade rate is transiently reduced after sudden stimulus onsets, and then strongly rebounds before returning to baseline. We explored the influence of stimulus polarity (black versus white) on this “rate signature”. We found that small black stimuli cause stronger microsaccadic modulations than white ones, but primarily in the rebound phase. This suggests dissociated neural mechanisms for microsaccadic inhibition and subsequent rebound in the microsaccadic rate signature.

Abstract Visual neural processing is distributed among a multitude of sensory and sensory-motor brain areas exhibiting varying degrees of functional specializations and spatial representational anisotropies. Such diversity raises the question of how perceptual performance is determined, at any one moment in time, during natural active visual behavior. Here, exploiting a known dichotomy between the primary visual cortex and superior colliculus in representing either the upper or lower visual fields, we asked whether peri-saccadic orientation identification performance is dominated by one or the other spatial anisotropy. Humans (48 participants, 29 females) reported the orientation of peri-saccadic upper visual field stimuli significantly better than lower visual field stimuli, unlike their performance during steady-state gaze fixation, and contrary to expected perceptual superiority in the lower visual field in the absence of saccades. Consistent with this, peri-saccadic superior colliculus visual neural responses in two male rhesus macaque monkeys were also significantly stronger in the upper visual field than in the lower visual field. Thus, peri-saccadic orientation identification performance is more in line with oculomotor, rather than visual, map spatial anisotropies. Significance statement Different brain areas respond to visual stimulation, but they differ in the degrees of functional specializations and spatial anisotropies that they exhibit. For example, the superior colliculus both responds to visual stimulation, like the primary visual cortex, and controls oculomotor behavior. Compared to the primary visual cortex, the superior colliculus exhibits an opposite pattern of upper/lower visual field anisotropy, being more sensitive to the upper visual field. Here, we show that human peri-saccadic orientation identification performance is better in the upper compared to the lower visual field. Consistent with this, monkey superior colliculus visual neural responses to peri-saccadic stimuli follow a similar pattern. Our results indicate that peri-saccadic perceptual performance reflects oculomotor, rather than visual, map spatial anisotropies.

Abstract Visual processing is segregated into ON and OFF channels as early as in the retina, and the superficial (output) layers of the primary visual cortex are dominated by neurons preferring dark stimuli. However, it is not clear how the timing of neural processing differs between “darks” and “brights” in general, especially in light of psychophysical evidence; it is also equally not clear how subcortical visual pathways that are critical for active orienting represent stimuli of positive (luminance increments) and negative (luminance decrements) contrast polarity. Here, we recorded from all visually-responsive neuron types in the superior colliculus (SC) of two male rhesus macaque monkeys. We presented a disc (0.51 deg radius) within the response fields (RF’s) of neurons, and we varied, across trials, stimulus Weber contrast relative to a gray background. We also varied contrast polarity. There was a large diversity of preferences for darks and brights across the population. However, regardless of individual neural sensitivity, most neurons responded significantly earlier to dark than bright stimuli. This resulted in a dissociation between neural preference and visual response onset latency: a neuron could exhibit a weaker response to a dark stimulus than to a bright stimulus of the same contrast, but it would still have an earlier response to the dark stimulus. Our results highlight an additional candidate visual neural pathway for explaining behavioral differences between the processing of darks and brights, and they demonstrate the importance of temporal aspects in the visual neural code for orienting eye movements. Significance statement Objects in our environment, such as birds flying across a bright sky, often project shadows (or images darker than the surround) on our retina. We studied how primate superior colliculus (SC) neurons visually process such dark stimuli. We found that the overall population of SC neurons represented both dark and bright stimuli equally well, as evidenced by a relatively equal distribution of neurons that were either more or less sensitive to darks. However, independent of sensitivity, the great majority of neurons detected dark stimuli earlier than bright stimuli, evidenced by a smaller response latency for the dark stimuli. Thus, SC neural response latency can be dissociated from response sensitivity, and it favors the faster detection of dark image contrasts.

Abstract Visual pattern analysis relies on computations from neurons possessing spatially confined receptive fields. Often, such receptive fields are orders of magnitude larger than the visual pattern components being processed, as well as these components’ minute displacements on the retina, whether due to small object or self motions. Yet, perception effortlessly handles such visual conditions. Here, we show that in the primate superior colliculus, a brain structure long associated with oculomotor control, neurons with relatively large receptive fields are still sensitive to visual pattern displacements as small as 1 min arc. We used real-time gaze-contingent retinal image stabilization to control the instantaneous spatio-temporal luminance modulation of detailed patterns experienced by neurons, probing sensitivity to the lower limit of natural self-induced image displacements. Despite a large difference between pattern displacement amplitudes and receptive field sizes, collicular neurons were strongly sensitive to the visual pattern consequences of the smallest possible image-shifting eye movements.

Abstract The primate superior colliculus (SC) contains a topographic map of space, such that the anatomical location of active neurons defines a desired eye movement vector. Complementing such a spatial code, SC neurons also exhibit saccade-related bursts that are tightly synchronized with movement onset. Current models suggest that such bursts constitute a rate code dictating movement kinematics. Here, using two complementary approaches, we demonstrate a dissociation between the SC rate code and saccade kinematics. First, we show that SC burst strength systematically varies depending on whether saccades of the same amplitude are directed towards the upper or lower visual fields, but the movements themselves have similar kinematics. Second, we show that for the same saccade vector, when saccades are significantly slowed down by the absence of a visible saccade target, SC saccade-related burst strengths can be elevated rather than diminished. Thus, SC saccade-related motor bursts do not necessarily dictate movement kinematics.