Abstract Neural computations are currently investigated using two separate approaches: sorting neurons into functional populations, or examining the low-dimensional dynamics of collective activity. Whether and how these two aspects interact to shape computations is currently unclear. Using a novel approach to extract computational mechanisms from networks trained on neuroscience tasks, here we show that the dimensionality of the dynamics and cell-class structure play fundamentally complementary roles. While various tasks can be implemented by increasing the dimensionality in networks with fully random population structure, flexible input-output mappings instead required a non-random population structure that can be described in terms of multiple sub-populations. Our analyses revealed that such a population structure enabled flexible computations through a mechanism based on gain-controlled modulations that flexibly shape the dynamical landscape of collective dynamics. Our results lead to task-specific predictions for the structure of neural selectivity, inactivation experiments, and for the implication of different neurons in multi-tasking.

The way grid cells represent space in the rodent brain has been a striking discovery, with theoretical implications still unclear. Differently from hippocampal place cells, which are known to encode multiple, environment-dependent spatial maps, grid cells have been widely believed to encode space through a single low dimensional manifold, in which coactivity relations between different neurons are preserved when the environment is changed. Does it have to be so? Here, we compute – using two alternative mathematical models – the storage capacity of a population of grid-like units, embedded in a continuous attractor neural network, for multiple spatial maps. We show that distinct representations of multiple environments can coexist, as existing models for grid cells have the potential to express several sets of hexagonal grid patterns, challenging the view of a universal grid map. This suggests that a population of grid cells can encode multiple non-congruent metric relationships, a feature that could in principle allow a grid-like code to represent environments with a variety of different geometries and possibly conceptual and cognitive spaces, which may be expected to entail such context-dependent metric relationships.

A functional role of the cerebral cortex is to form and hold representations of the sensory world for behavioral purposes. This is achieved by a sheet of neurons, organized in modules called cortical columns, that receives inputs in a peculiar manner, with only a few neurons driven by sensory inputs through thalamic projections, and a vast majority of neurons receiving mainly cortical inputs. How should cortical modules be organized, with respect to sensory inputs, in order for the cortex to efficiently hold sensory representations in memory? To address this question we investigate the memory performance of trees of recurrent networks (TRN) that are composed of recurrent networks, modeling cortical columns, connected with each others through a tree-shaped feed-forward backbone of connections, with sensory stimuli injected at the root of the tree. On these sensory architectures two types of short-term memory (STM) mechanisms can be implemented, STM via transient dynamics on the feed-forward tree, and STM via reverberating activity on the recurrent connectivity inside modules. We derive equations describing the dynamics of such networks, which allow us to thoroughly explore the space of possible architectures and quantify their memory performance. By varying the divergence ratio of the tree, we show that serial architectures, where sensory inputs are successively processed in different modules, are better suited to implement STM via transient dynamics, while parallel architectures, where sensory inputs are simultaneously processed by all modules, are better suited to implement STM via reverberating dynamics.