Abstract Synchronizing the timing of reproduction with the environment is crucial in the wild. Among the multiple mechanisms annual plants evolved to sense their environment, the requirement of cold-mediated vernalization is a major process that prevents individuals from flowering during winter. In many annual plants including crops, both a long and short vernalization requirement can be observed within species, resulting in so-called early-(spring) and late (winter)-flowering genotypes. Here, using the grass model Brachypodium distachyon , we explored the link between flowering time-related trait (vernalization requirement and flowering time), environmental variation, and diversity at flowering-time genes by combining measurements under greenhouse and outdoor conditions. These experiments confirmed that B. distachyon natural accessions display large differences regarding vernalization requirements and ultimately flowering time. We underline significant, albeit quantitative effects of current environmental conditions on flowering time-related traits. While disentangling the confounding effects of population structure on flowering time-related traits remains challenging, population genomics analyses indicate that well-characterized flowering-time genes may contribute significantly to flowering time variation and display signs of polygenic selection. Flowering-time genes, however, do not colocalize with GWAs peaks obtained with outdoor measurements, suggesting that additional genetic factors contribute to flowering time variation in the wild. Altogether, our study fosters our understanding of the polygenic architecture of flowering time in a natural grass system and opens new avenues of research to investigate the gene-by-environment interaction at play for this trait. Article Summary Synchronizing the timing of reproduction with the environment is crucial in the wild. We used here the model Brachypodium distachyon to expand our knowledge on the adaptive potential and polygenic architecture of flowering time in wild grasses. While genetic factors play an important role in flowering time variation in our species, we showed that flowering time correlates with environmental variables and is therefore a locally adapted trait.

Closely related to economically important crops, the grass Brachypodium distachyon has been originally established as a pivotal species for grass genomics but more recently flourished as a model for developmental biology. Grasses encompass more than 10,000 species and cover more than 40% of the world land area from tropical to temperate regions. Unlocking the sources of phenotypic variation in B. distachyon is hence of prime interest in fundamental and applied research in agronomy, ecology and evolution. We present here the B. distachyon diversity panel, which encompasses 332 fully sequenced accessions covering the whole species distribution from Spain to Iraq. By combining population genetics, niche modeling and landscape genomics, we suggest that B. distachyon recolonized Europe and the Middle East following the last glacial maximum. Consequently, the species faced new environmental conditions which led to clear associations between bioclimatic variables and genetic factors as well as footprints of positive selection in the genome. Altogether, this genomic resource offers a powerful alternative to Arabidopsis thaliana to investigate the genetic bases of adaptation and phenotypic plasticity in plants and more specifically in monocots.

Background: Understanding how plants adapt to changing environments and the potential contribution of transposable elements (TEs) to this process is a key question in evolutionary genomics. While TEs have recently been put forward as active players in the context of adaptation, few studies have thoroughly investigated their precise role in plant evolution. Here we used the wild Mediterranean grass Brachypodium distachyon as a model species to identify and quantify the forces acting on TEs during the adaptation of this species to various conditions, across its entire geographic range. Results: Using sequencing data from more than 320 natural B. distachyon accessions and a suite of population genomics approaches, we reveal that putatively adaptive TE polymorphisms are rare in wild B. distachyon populations. After accounting for changes in past TE activity, we show that only a small proportion of TE polymorphisms evolved neutrally (< 10%), while the vast majority of them are under moderate purifying selection regardless of their distance to genes. Conclusions: TE polymorphisms should not be ignored when conducting evolutionary studies, as they can be linked to adaptation. However, our study clearly shows that while they have a large potential to cause phenotypic variation in B. distachyon, they are not favored during evolution and adaptation over other types of mutations (such as point mutations) in this species.

Long terminal repeat retrotransposons (LTR-RTs) are powerful mutagens regarded as a major source of genetic novelty and important drivers of evolution. Yet, the uncontrolled and potentially selfish proliferation of LTR-RTs can lead to deleterious mutations and genome instability, with large fitness costs for their host. While population genomics data suggest that an ongoing LTR-RT mobility is common in many species, the understanding of their dual roles in evolution is limited. Here, we harness the genetic diversity of 320 sequenced natural accessions of the Mediterranean grass Brachypodium distachyon to characterize how genetic and environmental factors influence plant LTR-RT dynamics in the wild. When combining a coverage-based approach to estimate global LTR-RT copy number variations with mobilome-sequencing of nine accessions exposed to eight different stresses, we find little evidence for a major role of environmental factors in LTR-RT accumulations in B. distachyon natural accessions. Instead, we show that loss of RNA polymerase IV (Pol IV), which mediates RNA-directed DNA methylation in plants, results in high transcriptional and transposition activities of RLC_BdisC024 (HOPPLA) LTR-RT family elements, and that these effects are not stress-specific. This work supports findings indicating an ongoing mobility in B. distachyon and reveals that host RNA-directed DNA methylation rather than environmental factors controls their mobility in this wild grass model.