Abstract Our brains at rest spontaneously replay recently acquired information, but how this process is orchestrated to avoid interference with ongoing cognition is an open question. We investigated whether replay coincided with spontaneous patterns of whole brain activity. We found, in two separate datasets, that replay sequences were packaged into transient bursts occurring selectively during activation of the default mode network (DMN) and parietal alpha network. These networks were characterized by widespread synchronized oscillations coupled to increases in ripple band power, mechanisms that coordinate information flow between disparate cortical areas. Our data show a tight correspondence between two widely studied phenomena of neural physiology and suggest the DMN may coordinate replay bursts in a manner that minimizes interference with ongoing cognition.

Abstract Interpreting cluttered scenes —a key skill for successfully interacting with our environment— relies on our ability to select relevant sensory signals while filtering out noise. Training is known to improve our ability to make these perceptual judgements by altering local processing in sensory brain areas. Yet, the brain-wide network mechanisms that mediate our ability for perceptual learning remain largely unknown. Here, we combine transcranial direct current stimulation (tDCS) with multi-modal brain measures to modulate cortical excitability during training on a signal-in-noise task (i.e. detection of visual patterns in noise) and test directly the link between processing in visual cortex and its interactions with decision-related areas (i.e. posterior parietal cortex). We test whether brain stimulation alters inhibitory processing in visual cortex, as measured by magnetic resonance spectroscopy (MRS) of GABA and functional connectivity between visual and posterior parietal cortex, as measured by resting state functional magnetic resonance imaging (rs-fMRI). We show that anodal tDCS during training results in faster learning and decreased GABA+ during training, before these changes occur for training without stimulation (i.e. sham). Further, anodal tDCS decreases occipito-parietal interactions and time-varying connectivity across the visual cortex. Our findings demonstrate that tDCS boosts learning by accelerating visual GABAergic plasticity and altering interactions between visual and decision-related areas, suggesting that training optimises gain control mechanisms (i.e. GABAergic inhibition) and functional inter-areal interactions to support perceptual learning.

Abstract Decoding of high temporal resolution, stimulus-evoked neurophysiological data is increasingly used to test theories about how the brain processes information. However, a fundamental relationship between the frequency spectra of the neural signal and the subsequent decoding accuracy timecourse is not widely recognised. We show that, in commonly used instantaneous signal decoding paradigms, each sinusoidal component of the evoked response is translated to double its original frequency in the subsequent decoding accuracy timecourses. We therefore recommend, where researchers use instantaneous signal decoding paradigms, that more aggressive low pass filtering is applied with a cut-off at one quarter of the sampling rate, to eliminate representational alias artefacts. However, this does not negate the accompanying interpretational challenges. We show that these can be resolved by decoding paradigms that utilise both a signal’s instantaneous magnitude and its local gradient information as features for decoding. On a publicly available MEG dataset, this results in decoding accuracy metrics that are higher, more stable over time, and free of the technical and interpretational challenges previously characterised. We anticipate that a broader awareness of these fundamental relationships will enable stronger interpretations of decoding results by linking them more clearly to the underlying signal characteristics that drive them. Highlights We investigate different decoding paradigms applied to epoched data and characterise the information content available to each over time. Under commonly used instantaneous signal decoding paradigms, sinusoidal components of the evoked response are translated to double their original frequency in decoding accuracy metrics, presenting technical and interpretational challenges. When instantaneous signal decoding is used, we recommend using low pass filters with a cut-off less than one quarter of the sampling rate to eliminate spurious representational alias artefacts. The interpretational issues associated with instantaneous signal decoding can be resolved with alternative paradigms such as complex spectrum decoding. We show that complex spectrum decoding results in decoding accuracy metrics that are higher, more stable over time, and free of representational aliasing.

Abstract The human brain exhibits recurrent oscillatory activity in cortical networks of neuronal populations, which are thought to play a role in specialized cognitive functions. However, it is not known whether these oscillatory network states evolve over time in a structured or random matter. In this study, we introduce a new method for analyzing the long-term evolution of these states, and demonstrate that they follow a cyclical architecture when the brain is at rest, with typical cycle durations of 300-500 milliseconds. This cyclical organization structure positions the default mode network (DMN) and dorsal attention network (DAN) at opposite phases of the cycle, with the DMN preceded by higher frequency oscillations in sensorimotor networks and followed by lower frequency oscillations in frontotemporal networks respectively. The cyclical structure was robust in three large magnetoencephalography (MEG) resting state datasets, and persists in a visuo-motor task, where cycle phase predicts reaction time. Moreover, individual cyclical dynamics were predictive of demographics: older people deviate less from the cycle structure and show a general slowing of cycle rate, and cycle rate is strongly heritable. These findings suggest that the evolution of oscillatory network states in the human brain may be more organized than previously thought and provide potential biomarkers for health and disease.

ABSTRACT An emerging goal in neuroscience is tracking what information is represented in brain activity over time as a participant completes some task. Whilst EEG and MEG offer millisecond temporal resolution of how activity patterns emerge and evolve, standard decoding methods present significant barriers to interpretability as they obscure the underlying spatial and temporal activity patterns. We instead propose the use of a generative encoding model framework that simultaneously infers the multivariate spatial patterns of activity and the variable timing at which these patterns emerge on individual trials. An encoding model inversion allows predictions to be made about unseen test data in the same way as in standard decoding methodology. These SpatioTemporally Resolved MVPA (STRM) models can be flexibly applied to a wide variety of experimental paradigms, including classification and regression tasks. We show that these models provide insightful maps of the activity driving predictive accuracy metrics; demonstrate behaviourally meaningful variation in the timing of pattern emergence on individual trials; and achieve predictive accuracies that are either equivalent or surpass those achieved by more widely used methods. This provides a new avenue for investigating the brain’s representational dynamics and could ultimately support more flexible experimental designs in future. HIGHLIGHTS We introduce SpatioTemporally Resolved MVPA (STRM), an approach that explicitly models how successive stages of stimulus processing are distributed in both space and time in M/EEG data. We show that STRM is broadly applicable to diverse types of M/EEG data and outputs meaningful and interpretable maps of how neural representations evolve in space and time at millisecond resolution. The trial-specific deviations in activity pattern timings identified by STRM are not random, but vary systematically with inter-trial differences in behavioural, cognitive and physiological variables. These methods result in predictive accuracy metrics that are mostly equivalent to, or a modest improvement on, conventional methods.

Abstract Accurate temporal modelling of functional brain networks is essential in the quest for understanding how such networks facilitate cognition. Researchers are beginning to adopt time-varying analyses for electrophysiological data that capture highly dynamic processes on the order of milliseconds. Typically, these approaches, such as clustering of functional connectivity profiles and Hidden Markov Modelling (HMM), assume mutual exclusivity of networks over time. Whilst a powerful constraint, this assumption may be compromising the ability of these approaches to describe the data effectively. Here, we propose a new generative model for functional connectivity as a time-varying linear mixture of spatially distributed statistical “modes”. The temporal evolution of this mixture is governed by a recurrent neural network, which enables the model to generate data with a rich temporal structure. We use a Bayesian framework known as amortised variational inference to learn model parameters from observed data. We call the approach DyNeMo (for Dynamic Network Modes), and show using simulations it outperforms the HMM when the assumption of mutual exclusivity is violated. In resting-state MEG, DyNeMo reveals a mixture of modes that activate on fast time scales of 100-150 ms, which is similar to state lifetimes found using an HMM. In task MEG data, DyNeMo finds modes with plausible, task-dependent evoked responses without any knowledge of the task timings. Overall, DyNeMo provides decompositions that are an approximate remapping of the HMM’s while showing improvements in overall explanatory power. However, the magnitude of the improvements suggests that the HMM’s assumption of mutual exclusivity can be reasonable in practice. Nonetheless, DyNeMo provides a flexible framework for implementing and assessing future modelling developments.