Abstract While memory is known to play a key role in creativity, previous studies have not isolated the critical component processes and networks. We asked participants to generate links between words that ranged from strongly related to completely unrelated in long-term memory, delineating the neurocognitive processes that underpin more unique versus stereotypical patterns of retrieval. Less creative responses to strongly associated word pairs were associated with greater engagement of episodic memory: in highly familiar situations, semantic and episodic stores converge on the same information. This pattern of retrieval was associated with greater engagement of core default mode network. In contrast, more creative responses to weakly associated word pairs were associated with the controlled retrieval of less dominant semantic information and greater recruitment of the semantic control network, which overlaps with the dorsomedial subsystem of default mode network. Consequently, although both creative/controlled and stereotypical/more automatic patterns of retrieval are associated with activation within default mode network, these processes show little overlap in activation. These findings show that creativity emerges from controlled aspects of semantic cognition.

Abstract The flexible retrieval of knowledge is critical in everyday situations involving problem solving, reasoning and social interaction. Current theories emphasise the importance of a left-lateralised semantic control network (SCN) in supporting flexible semantic behaviour, while a bilateral multiple-demand network (MDN) is implicated in executive functions across domains. No study, however, has examined whether semantic and non-semantic demands are reflected in a common neural code within regions specifically implicated in semantic control. Using functional MRI and univariate parametric modulation analysis as well as multivariate pattern analysis, we found that semantic and non-semantic demands gave rise to both similar and distinct neural responses across control-related networks. Though activity patterns in SCN and MDN could decode the difficulty of both semantic and verbal working memory decisions, there was no shared common neural coding of cognitive demands in SCN regions. In contrast, regions in MDN showed common patterns across manipulations of semantic and working memory control demands, with successful cross-classification of difficulty across tasks. Therefore, SCN and MDN can be dissociated according to the information they maintain about cognitive demands.

Abstract While reading, the mind can wander to unrelated autobiographical information, creating a perceptually-decoupled state detrimental to narrative comprehension. To understand how this mind-wandering state emerges, we asked whether retrieving autobiographical content necessitates functional disengagement from visual input. In Experiment 1, brain activity was recorded using functional magnetic resonance imaging (fMRI) in an experimental situation mimicking naturally occurring mind-wandering, allowing us to precisely delineate neural regions involved in memory and reading. Individuals read expository texts and ignored personally relevant autobiographical memories, as well as the opposite situation. Medial regions of the default mode network (DMN) were recruited during memory retrieval. In contrast, left temporal and lateral prefrontal regions of the DMN, as well as ventral visual cortex, were recruited when reading for comprehension. Experiment 2 used functional connectivity at rest to establish that (i) DMN regions linked to memory are more functionally decoupled from regions of ventral visual cortex than regions in the same network engaged when reading, and (ii) individuals reporting more mind-wandering and worse comprehension, while reading in the lab, showed increased functional decoupling between visually-connected DMN sites important for reading and a region of dorsal occipital cortex linked to autobiographical memory in Experiment 1. These data suggest we lose track of the narrative when our mind wanders because the generation of autobiographical mental content relies on cortical regions within the DMN which are functionally decoupled from ventral visual regions engaged during reading. Significance statement When the mind wanders during reading, we lose track of information from the narrative. We hypothesised that poor comprehension occurs because retrieving autobiographical memories reduces the perceptual coupling necessary to understand written words. We show that default mode network (DMN) areas involved in reading are functionally more connected to ventral visual regions than DMN regions important for autobiographical memory. Furthermore, individuals who mind-wander more, and comprehend less, have weaker connectivity between visually-coupled DMN regions linked to reading and dorsal occipital areas linked to autobiographical memory. These data suggest that when our minds wander during reading, retrieval of personally-relevant information activates DMN regions that are functionally disconnected from visual input, creating a perceptually decoupled state detrimental to comprehension.

Abstract Patients with semantic aphasia have impaired control of semantic retrieval, often accompanied by executive dysfunction following left hemisphere stroke. Many but not all of these patients have damage to the left inferior frontal gyrus, important for semantic and cognitive control. Yet semantic and cognitive control networks are highly distributed, including posterior as well as anterior components. Accordingly, semantic aphasia might not only reflect local damage but also white matter structural and functional disconnection. Here we characterise the lesions and predicted patterns of structural and functional disconnection in individuals with semantic aphasia and relate these effects to semantic and executive impairment. Impaired semantic cognition was associated with infarction in distributed left- hemisphere regions, including in the left anterior inferior frontal and posterior temporal cortex. Lesions were associated with executive dysfunction within a set of adjacent but distinct left frontoparietal clusters. Performance on executive tasks was also associated with interhemispheric structural disconnection across the corpus callosum. In contrast, poor semantic cognition was associated with small left-lateralized structurally disconnected clusters, including in the left posterior temporal cortex. Little insight was gained from functional disconnection symptom mapping. These results demonstrate that while left- lateralized semantic and executive control regions are often damaged together in stroke aphasia, these deficits are associated with distinct patterns of structural disconnection, consistent with the bilateral nature of executive control and the left-lateralized yet distributed semantic control network.

Abstract Recent work has focussed on how patterns of functional change within the temporal lobe relate to whole-brain dimensions of intrinsic connectivity variation (Margulies et al., 2016). We examined two such ‘connectivity gradients’ reflecting the separation of (i) unimodal versus heteromodal and (ii) visual versus auditory-motor cortex, examining visually presented verbal associative and feature judgments, plus picture-based context and emotion generation. Functional responses along the first dimension sometimes showed graded change between modality-tuned and heteromodal cortex (in the verbal matching task), and other times showed sharp functional transitions, with deactivation at the extremes and activation in the middle of this gradient (internal generation). The second gradient revealed more visual than auditory-motor activation, regardless of content (associative, feature, context, emotion) or task process (matching/generation). We also uncovered subtle differences across each gradient for content type, which predominantly manifested as differences in relative magnitude of activation or deactivation.

Abstract Understanding how thought emerges from the topographical structure of the cerebral cortex is a primary goal of cognitive neuroscience. Recent work has revealed a principal gradient of intrinsic connectivity capturing the separation of sensory-motor cortex from transmodal regions of the default mode network (DMN); this is thought to facilitate memory-guided cognition. However, studies have not explored how this dimension of connectivity changes when conceptual retrieval is controlled to suit the context. We used gradient decomposition of informational connectivity in a semantic association task to establish how the similarity in connectivity across brain regions changes during familiar and more original patterns of retrieval. Multivoxel activation patterns at opposite ends of the principal gradient were more divergent when participants retrieved stronger associations; therefore, when long-term semantic information is sufficient for ongoing cognition, regions supporting heteromodal memory are functionally separated from sensory-motor experience. In contrast, when less related concepts were linked, this dimension of connectivity was reduced in strength as semantic control regions separated from the DMN to generate more flexible and original responses. We also observed fewer dimensions within the neural response towards the apex of the principal gradient when strong associations were retrieved, reflecting less complex or varied neural coding across trials and participants. In this way, the principal gradient explains how semantic cognition is organised in the human cerebral cortex: the separation of DMN from sensory-motor systems is a hallmark of the retrieval of strong conceptual links that are culturally shared. Significance statement A central task in neuroscience is to understand how cognition emerges from the topographical structure of cerebral cortex. We used fMRI during a semantic task to assess informational connectivity as participants retrieved stereotypical or more unusual associations. The principal gradient of variation in informational connectivity captured the separation of heteromodal memory regions from unimodal cortex. This separation was reduced when weaker associations were retrieved; these trials also produced higher-dimensional neural responses in heteromodal regions. We conclude that the separation of DMN from sensory-motor systems is a hallmark of the retrieval of strong conceptual links that are culturally shared, while more complex and diverse cognition can be generated as this separation in connectivity is reduced.

Abstract Contemporary neuroscientific accounts suggest that ventral anterior temporal lobe (ATL) regions act as a bilateral heteromodal semantic hub. However, research also shows graded functional differences between the hemispheres relating to linguistic versus non-linguistic semantic tasks and to knowledge of objects versus people. Individual differences in connectivity from bilateral ATL and between left and right ATL might therefore give rise to differences in function within this system. We investigated whether the relative strength of intrinsic connectivity from left and right ATL would relate to differences in performance on semantic tasks. We examined resting-state fMRI in 74 individuals and, in a separate session, examined semantic categorisation, manipulating stimulus type (famous faces versus landmarks) and modality of presentation (visual versus verbal). We found that people with greater connectivity between left and right ATL were more efficient at categorising landmarks, especially when these were presented visually. In addition, participants who showed stronger connectivity from right than left ATL to medial occipital cortex showed more efficient semantic categorisation of landmarks regardless of modality of presentation. These findings show that individual differences in the intrinsic connectivity of left and right ATL are associated with effects of category and modality in semantic categorisation. The results can be interpreted in terms of graded differences in the strengths of inputs from ‘spoke’ regions, such as regions of visual cortex, to a bilateral yet partially segregated semantic ‘hub’, encompassing left and right ATL.

Abstract Understanding how human cognition flexibly supports distinct forms of behavior is a key goal of neuroscience. Adaptive behavior relies on context-specific rules that vary across situations, as well as on stable knowledge gained from experience. However, the mechanisms that allow these influences to be appropriately balanced remain elusive. Here, we show that this cognitive flexibility is partly supported by the topographical organization of the cortex. The frontoparietal control network (FPCN) is located between regions implicated in top-down attention and memory-guided cognition. We hypothesized that the FPCN is topographically divided into discrete systems that support these distinct forms of behavior. These FPCN subsystems exhibit multiple anatomical and functional similarities to their neighboring systems (the dorsal attention network and default mode network respectively). This topographic architecture is also mirrored in the functional patterns that emerge in different situations: the FPCN subnetworks act as a unified system when long-term memory can support behavior, but they segregate into discrete units when working memory, rather than long term memory, is necessary for behavioral control. In this way, the topographic organization of brain function provides crucial insights into how the human cortex supports flexible behavior.

Abstract How concepts are coded in the brain is a core issue in cognitive neuroscience. Studies have focused on how individual concepts are processed, but the way in which conceptual representation changes to suit the context is unclear. We parametrically manipulated the association strength between words, presented in pairs one word at a time using a slow event-related fMRI design. We combined representational similarity analysis and computational linguistics to probe the neurocomputational content of these trials. Individual word meaning was maintained in supramarginal gyrus (associated with verbal short-term memory) when items were judged to be unrelated, but not when a linking context was retrieved. Context-dependent meaning was instead represented in left lateral prefrontal gyrus (associated with controlled retrieval), angular gyrus and ventral temporal lobe (regions associated with integrative aspects of memory). Analyses of informational connectivity, examining the similarity of activation patterns across trials between sites, showed that control network regions had more similar multivariate responses across trials when association strength was weak, reflecting a common controlled retrieval state when the task required more unusual associations. These findings indicate that semantic control and representational sites amplify contextually-relevant meanings in trials judged to be related.

The default mode network (DMN) typically deactivates to external tasks, yet supports semantic cognition. It comprises medial temporal (MT), core, and fronto-temporal (FT) subsystems, but its functional organisation is unclear: the requirement for perceptual coupling versus decoupling, input modality (visual/verbal), type of information (social/spatial) and control demands all potentially affect its recruitment. We examined the effect of these factors on activation and deactivation of DMN subsystems during semantic cognition, across four task-based functional magnetic resonance imaging (fMRI) datasets, and localised these responses in whole-brain state space defined by gradients of intrinsic connectivity. FT showed activation consistent with a central role across domains, tasks and modalities, although it was most responsive to abstract, verbal tasks; this subsystem uniquely showed more 9tuned9 states characterised by increases in both activation and deactivation when semantic retrieval demands were higher. MT also activated to both perceptually-coupled (scenes) and decoupled (autobiographical memory) tasks, and showed stronger responses to picture associations, consistent with a role in scene construction. Core DMN consistently showed deactivation, especially to externally-oriented tasks. These diverse contributions of DMN subsystems to semantic cognition were related to their location on intrinsic connectivity gradients: activation was closer to sensory-motor cortex than deactivation, particularly for FT and MT, while activation for core DMN was distant from both visual cortex and cognitive control. These results reveal distinctive yet complementary DMN responses: MT and FT support different memory-based representations that are accessed externally and internally, while deactivation in core DMN is associated with demanding, external semantic tasks.