Our goal was to apply a statistical approach to allow the identification of atypical language patterns and to differentiate patients with epilepsy from healthy subjects, based on their cerebral activity, as assessed by functional MRI (fMRI). Patients with focal epilepsy show reorganization or plasticity of brain networks involved in cognitive functions, inducing 'atypical' (compared to 'typical' in healthy people) brain profiles. Moreover, some of these patients suffer from drug-resistant epilepsy, and they undergo surgery to stop seizures. The neurosurgeon should only remove the zone generating seizures and must preserve cognitive functions to avoid deficits. To preserve functions, one should know how they are represented in the patient's brain, which is in general different from that of healthy subjects. For this purpose, in the pre-surgical stage, robust and efficient methods are required to identify atypical from typical representations. Given the frequent location of regions generating seizures in the vicinity of language networks, one important function to be considered is language. The risk of language impairment after surgery is determined pre-surgically by mapping language networks. In clinical settings, cognitive mapping is classically performed with fMRI. The fMRI analyses allowing the identification of atypical patterns of language networks in patients are not sufficiently robust and require additional statistic approaches. In this study, we report the use of a statistical nonlinear machine learning classification, the Extreme Gradient Boosting (XGBoost) algorithm, to identify atypical patterns and classify 55 participants as healthy subjects or patients with epilepsy. XGBoost analyses were based on neurophysiological features in five language regions (three frontal and two temporal) in both hemispheres and activated with fMRI for a phonological (PHONO) and a semantic (SEM) language task. These features were combined into 135 cognitively plausible subsets and further submitted to selection and binary classification. Classification performance was scored with the Area Under the receiver operating characteristic curve (AUC). Our results showed that the subset SEM_LH BA_47-21 (left fronto-temporal activation induced by the SEM task) provided the best discrimination between the two groups (AUC of 91 ± 5%). The results are discussed in the framework of the current debates of language reorganization in focal epilepsy.

Abstract Cognitive neuroscience relies on two sets of techniques to map the neural networks underlying cognition in humans: recordings of either regional metabolic changes (fMRI or PET) or fluctuations in the neural electromagnetic fields (EEG and MEG). Despite major advances in the last few years, an explicit linkage between the two is still missing and the neuroimaging community faces two complementary but unrelated sets of functional descriptions of the human brain. Such an explicit framework, linking the two approaches in potentially complex cognitive tasks and in a variety of brain regions would permit to combine them into fine spatio‐temporally‐grained human brain mapping procedures. We combined fMRI and intra‐cranial EEG recordings of the same epileptic patients during a semantic decision task and found a close spatial correspondence between regions of fMRI activations and recording sites showing EEG energy modulations in the gamma range (>40 Hz). Our findings further support previous findings that gamma band modulations co‐localize with BOLD variations and also indicate that fMRI may be used as a constraint to improve source reconstruction of gamma band EEG responses. Hum Brain Mapp, 2007. © 2007 Wiley‐Liss, Inc.

Previous work demonstrated a direct correspondence between the hierarchy of the human visual areas and layers of deep convolutional neural networks (DCNN) trained on visual object recognition. We used DCNNs to investigate which frequency bands correlate with feature transformations of increasing complexity along the ventral visual pathway. By capitalizing on intracranial depth recordings from 100 patients and 11293 electrodes we assessed the alignment between the DCNN and signals at different frequency bands in different time windows. We found that gamma activity, especially in the low gamma-band (30 – 70 Hz), matched the increasing complexity of visual feature representations in the DCNN. These findings show that the activity of the DCNN captures the essential characteristics of biological object recognition not only in space and time, but also in the frequency domain. These results also demonstrate the potential that modern artificial intelligence algorithms have in advancing our understanding of the brain. Significance Statement Recent advances in the field of artificial intelligence have revealed principles about neural processing, in particular about vision. Previous works have demonstrated a direct correspondence between the hierarchy of human visual areas and layers of deep convolutional neural networks (DCNNs), suggesting that DCNN is a good model of visual object recognition in primate brain. Studying intracranial depth recordings allowed us to extend previous works by assessing when and at which frequency bands the activity of the visual system corresponds to the DCNN. Our key finding is that signals in gamma frequencies along the ventral visual pathway are aligned with the layers of DCNN. Gamma frequencies play a major role in transforming visual input to coherent object representations.

Abstract Language processing is a highly integrative function, intertwining linguistic operations (processing the language code intentionally used for communication) and extra-linguistic processes (e.g., attention monitoring, predictive inference, long-term memory). This synergetic cognitive architecture requires a distributed and specialized neural substrate. Brain systems have mostly been examined at rest. However, task-related functional connectivity provides additional and valuable information about how information is processed when various cognitive states are involved. We gathered thirteen language fMRI tasks in a unique database of one hundred and fifty neurotypical adults ( InLang database ). The tasks were designed to assess a wide range of linguistic processes and subprocesses. From this database, we applied network theory as a computational tool to model the task-related functional connectome of language (LANG). The organization of this data-driven neurocognitive atlas of language is examined at multiple levels, uncovering its major components (or crucial subnetworks ) and its anatomical and functional correlates. Furthermore, we estimate its reconfiguration as a function of linguistic demand ( flexibility ), or several factors such as age or gender ( variability ). By accounting for the multifaceted nature of language and modulating factors, this study can contribute to enrich and refine existing neurocognitive models of language. The LANG atlas can also be considered as a reference for comparative or clinical studies, involving a variety of patients and conditions.

Healthy aging is associated with a heterogeneous decline across cognitive functions, typically observed between language comprehension and language production (LP). Examining resting-state fMRI and neuropsychological data from 628 healthy adults (age 18-88) from the CamCAN cohort, we performed state-of-the-art graph theoretical analysis to uncover the neural mechanisms underlying this variability. At the cognitive level, our findings suggest that LP is not an isolated function but is modulated throughout the lifespan by the extent of inter-cognitive synergy between semantic and domain-general processes. At the cerebral level, we show that DMN (Default Mode Network) suppression coupled with FPN (Fronto-Parietal Network) integration is the way for the brain to compensate for the effects of dedifferentiation at a minimal cost, efficiently mitigating the age-related decline in LP. Relatedly, reduced DMN suppression in midlife could compromise the ability to manage the cost of FPN integration. This may prompt older adults to adopt a more cost-efficient compensatory strategy that maintains global homeostasis at the expense of LP performances. Taken together, we propose that midlife represents a critical neurocognitive juncture that signifies the onset of LP decline, as older adults gradually lose control over semantic representations. We summarize our findings in a novel SENECA model (Synergistic, Economical, Nonlinear, Emergent, Cognitive Aging), integrating connectomic and cognitive dimensions within a complex system perspective.

Abstract This study aimed to elucidate the white matter changes associated with lexical production (LP) difficulties that typically emerge in middle age, resulting in increased naming latencies. To delay the onset of LP decline, middle-aged adults may rely on domain-general (DG) and language-specific (LS) compensatory mechanisms as proposed by the LARA model (Lexical Access and Retrieval in Aging). However, our knowledge of the white matter changes supporting these mechanisms remains incomplete. Based on a sample of 155 middle-aged adults from the CAMCAN cohort, we combined dimensionality reduction techniques with multivariate statistical methods to jointly examine the relationships between diffusion-weighted imaging and LP-related neuropsychological data. Our findings (i) show that midlife constitutes a pivotal period marked by a discontinuity in brain structure within distributed networks within dorsal, ventral, and anterior cortico-subcortical pathways, and (ii) reveal that this discontinuity signals a neurocognitive transition around age 53-54, marking the onset of LP decline. Indeed, our results propose that middle-aged adults may initially adopt a “semantic strategy” to compensate for initial LP challenges. Still, this strategy may be compromised when late middle-aged adults (age 55-60) lose the ability to exert cognitive control over semantic representations (i.e., reduced semantic control). In summary, our study advances our comprehension of brain structure changes that underpin the neurocognitive profile of LP in middle age. Specifically, we underscore the importance of considering the interplay between DG and LS processes when studying the trajectory of LP performance in healthy aging. Furthermore, these findings offer valuable insights into identifying predictive biomarkers related to the compensatory dynamics observed in midlife, which can help understand language-related neurodegenerative pathologies. Highlights Midlife constitutes a pivotal period characterized by a discontinuity in brain structure. Early middle-aged adults (age 45-55) adopt a “semantic strategy” to facilitate semantic access and sustain lexical production (LP) performances. Late middle-aged adults (age 55-60) gradually lose the ability to exert cognitive control over semantic representations, marking the onset of LP decline.

Lexical production remains relatively preserved across the lifespan, but cognitive control demands increase with age to support efficient semantic access. It suggests a domain-general and a language-specific component. Current neurocognitive models suggest the Default Mode Network (DMN) may drive the interplay between these components, impacting the trajectory of production performance with a pivotal shift around midlife. However, the corresponding time-varying architecture still needs clarification. Here, we leveraged MEG resting-state data from healthy adults aged 18-88 from a CamCAN population-based sample. We found that DMN temporal dynamics shift from anterior-ventral to posterior-dorsal states until midlife to mitigate word-finding challenges. Similarly, sensorimotor integration along this posterior path enhances cross-talk with lower-level circuitry as the dynamic information flow with more anterior, higher-order cognitive states gets compromised. It suggests a bottom-up, exploitation-based form of cognitive control in the aging brain, highlighting the interplay between abstraction, control, and perceptive-motor systems in preserving lexical production.

Aging engenders neuroadaptations, generally reducing specificity and selectivity in functional brain responses. Our investigation delves into the functional specialization of brain hemispheres within language-related networks across adulthood. In a cohort of 728 healthy adults spanning ages 18 to 88, we modeled the trajectories of inter-hemispheric asymmetry concerning the principal functional gradient across 37 homotopic regions of interest (hROIs) of an extensive language network known as the Language-and-Memory Network. Our findings reveal that over two-thirds of Language-and-Memory Network hROIs undergo asymmetry changes with age, falling into two main clusters. The first cluster evolves from left-sided specialization to right-sided tendencies, while the second cluster transitions from right-sided asymmetry to left-hemisphere dominance. These reversed asymmetry shifts manifest around midlife, occurring after age 50, and are associated with poorer language production performance. Our results provide valuable insights into the influence of functional brain asymmetries on language proficiency and present a dynamic perspective on brain plasticity during the typical aging process.

Abstract Growing popularity of virtual reality systems has led to a renewed interest in understanding the neurophysiological correlates of the illusion of self-motion (vection), a phenomenon that can be both intentionally induced or avoided in such systems, depending on the application. Recent research has highlighted the modulation of α power oscillations over the superior parietal cortex during vection, suggesting the occurrence of inhibitory mechanisms in the sensorimotor and vestibular functional networks to resolve the inherent visuo-vestibular conflict. The present study aims to further explore this relationship and investigate whether neuromodulating these waves could causally affect the quality of vection. In a crossover design, 22 healthy volunteers received 13 minutes of high-amplitude, focused α-tACS over the superior parietal cortex while experiencing visually induced vection triggered by optokinetic stimulation. The tACS was tuned to each participant’s individual α peak frequency, with θ-tACS and sham stimulation serving as controls. Overall, participants experienced better quality vection during α-tACS compared to control θ-tACS and sham stimulations, as quantified by the intensity of vection. The observed neuromodulation supports a causal relationship between parietal α oscillations and visually induced self-motion illusions, with their entrainment triggering over-inhibition of the conflict within the sensorimotor and vestibular functional networks. These results confirm the potential of non-invasive brain stimulation for modulating visuo-vestibular conflicts, which could help to enhance the sense of presence in virtual reality environments.

Previous studies have highlighted the importance of considering cognitive functions in a dynamic and interactive perspective and multiple evidence was brought for a language and memory interaction. In this study performed in healthy participants, we developed a new protocol entitled GE2REC that interactively accesses the neural representation of the language-and-memory network. This protocol consists of three runs related to each other, providing a link between tasks, in order to assure an interactive measure of linguistic and episodic memory processes. GE2REC consists of a sentence generation (GE) in auditory modality and two recollecting (2REC) memory tasks, one recognition performed in the visual modality, and another one recall performed in the auditory modality. Its efficiency was evaluated in 20 healthy volunteers using a 3T MR imager. Our results corroborate the ability of GE2REC to robustly activate a fronto-temporo-parietal language network as well as temporal mesial, prefrontal and parietal cortices during encoding and recognition. GE2REC is useful because: (a) requires simultaneous and interactive language-and-memory processes and jointly maps their neural basis; (b) explores encoding and retrieval, managing to elicit activation of mesial temporal structures; (c) is short and easy to perform, hence being suitable for more restrictive settings, and (d) has an ecological dimension of tasks and stimuli. Overall, GE2REC can provide valuable information in terms of the practical foundation of exploration language and memory interconnection.