Abstract The marine annelid Osedax has evolved a unique heterotrophic symbiosis that allows it to feed exclusively on sunken bones. Yet, the genetic and physiological principles sustaining this symbiosis are poorly understood. Here we show that Osedax frankpressi has a small, AT-rich genome shaped by extensive gene loss. While the Oceanospirillales endosymbiont of Osedax is enriched in genes for carbohydrate and nitrogen metabolism, O. frankpressi has undergone genetic changes to accommodate bone digestion, including the expansion of matrix metalloproteases, and a loss of pathways to synthesize amino acids that are abundant in collagen. Unlike other symbioses, however, innate immunity genes required to acquire and control the endosymbionts are reduced in O. frankpressi . These findings reveal Osedax has evolved an alternative genomic toolkit to bacterial symbiosis where host-symbiont co-dependence has favoured genome simplicity in the host to exploit the nutritionally unbalanced diet of bones. Teaser Genome reduction and adaptations for collagen digestion underpin the symbiosis of Osedax worms to exploit decaying bones.

Abstract Indirect development with an intermediate larva exists in all major animal lineages 1 , making larvae central to most scenarios of animal evolution 2-12 . Yet how larvae evolved remains disputed. Here we show that temporal shifts (i.e., heterochronies) in trunk formation underpin the diversification of larvae and bilaterian life cycles. Combining chromosome-scale genome sequencing in the slow-evolving annelid Owenia fusiformis 13 with transcriptomic and epigenomic profiling during the life cycles of this and two other annelids, we found that trunk development is deferred to pre-metamorphic stages in the feeding larva of O. fusiformis , but starts after gastrulation in the non-feeding larva with gradual metamorphosis of Capitella teleta and the direct developing embryo of Dimorphilus gyrociliatus . Accordingly, the embryos of O. fusiformis develop first into an enlarged anterior domain that forms larval tissues and the adult head. Notably, this also occurs in the so-called “head larvae” of other bilaterians 14,15 , with whom O. fusiformis larva shows extensive transcriptomic similarities. Together, our findings suggest that the temporal decoupling of head and trunk formation, as maximally observed in “head larvae”, allowed larval evolution in Bilateria, thus diverging from prevailing scenarios that propose either co-option 10,11 or innovation 12 of gene regulatory programmes to explain larva and adult origins.

Abstract Osedax , the deep-sea annelid found at sunken whalefalls, is known to host Oceanospirillales bacterial endosymbionts intracellularly in specialized roots, that help it feed exclusively on vertebrate bones. Past studies, however, have also made mention of external bacteria on their trunks. During a 14-year study, we reveal a dynamic, yet persistent, succession of Campylobacterales integrated into the epidermis of Osedax , that change over time as the whale carcass degrades on the sea floor. The Campylobacterales associated with seven species of Osedax , which comprise 67% of the bacterial community on the trunk, are initially dominated by the genus Arcobacter (at early time points < 24 months), the Sulfurospirillum at intermediate stages (~ 50 months), and the Sulfurimonas at later stages (>140 months) of whale carcass decomposition. Metagenome analysis of the epibiont metabolic capabilities suggests a transition from heterotrophy to autotrophy along the successional gradient, and differences in their capacity to metabolize oxygen, carbon, nitrogen, and sulfur. Compared to free living relatives, the Osedax epibionts were highly enriched in transposable elements, implicating genetic exchange on the host surface, and contained numerous secretions systems with eukaryotic-like protein domains, suggesting a long evolutionary history with these enigmatic, yet widely distributed deep-sea worms