Summary

 The advent of molecular data has transformed the science of organizing and studying life on Earth. Genetics-based evidence provides fundamental insights into the diversity, ecology, and origins of many biological systems, including the mutualisms between metazoan hosts and their micro-algal partners. A well-known example is the dinoflagellate endosymbionts ("zooxanthellae") that power the growth of stony corals and coral reef ecosystems. Once assumed to encompass a single panmictic species, genetic evidence has revealed a divergent and rich diversity within the zooxanthella genus Symbiodinium. Despite decades of reporting on the significance of this diversity, the formal systematics of these eukaryotic microbes have not kept pace, and a major revision is long overdue. With the consideration of molecular, morphological, physiological, and ecological data, we propose that evolutionarily divergent Symbiodinium "clades" are equivalent to genera in the family Symbiodiniaceae, and we provide formal descriptions for seven of them. Additionally, we recalibrate the molecular clock for the group and amend the date for the earliest diversification of this family to the middle of the Mesozoic Era (∼160 mya). This timing corresponds with the adaptive radiation of analogs to modern shallow-water stony corals during the Jurassic Period and connects the rise of these symbiotic dinoflagellates with the emergence and evolutionary success of reef-building corals. This improved framework acknowledges the Symbiodiniaceae's long evolutionary history while filling a pronounced taxonomic gap. Its adoption will facilitate scientific dialog and future research on the physiology, ecology, and evolution of these important micro-algae.

Abstract Ocean warming threatens corals and the coral reef ecosystem. Nevertheless, corals can be adapted to their thermal environment and inherit heat tolerance across generations. In addition, the diverse microbes that associate with corals have the capacity for more rapid change, potentially aiding the adaptation of long-lived corals. Here, we show that the microbiome of reef corals is different across thermally variable habitats and changes over time when corals are reciprocally transplanted. Exposing these corals to thermal bleaching conditions changes the microbiome for heat-sensitive corals, but not for heat-tolerant corals growing in habitats with natural high heat extremes. Importantly, particular bacterial taxa predict the coral host response in a short-term heat stress experiment. Such associations could result from parallel responses of the coral and the microbial community to living at high natural temperatures. A competing hypothesis is that the microbial community and coral heat tolerance are causally linked.

Abstract Increasing evidence confirms the crucial role bacteria and archaea play within the coral holobiont, that is, the coral host and its associated microbial community. The bacterial component constitutes a community of high diversity, which appears to change in structure in response to disease events. In this study, we highlight the limitation of 16S rRNA gene (16S rDNA) clone library sequencing as the sole method to comprehensively describe coral-associated communities. This limitation was addressed by combining a high-density 16S rRNA gene microarray with, clone library sequencing as a novel approach to study bacterial communities in healthy versus diseased corals. We determined an increase in diversity as well as a significant shift in community structure in Montastraea faveolata colonies displaying phenotypic signs of White Plague Disease type II (WPD-II). An accumulation of species that belong to families that include known coral pathogens (Alteromonadaceae, Vibrionaceae), bacteria previously isolated from diseased, stressed or injured marine invertebrates (for example, Rhodobacteraceae), and other species (for example, Campylobacteraceae) was observed. Some of these species were also present in healthy tissue samples, but the putative primary pathogen, Aurantimonas corallicida, was not detected in any sample by either method. Although an ecological succession of bacteria during disease progression after causation by a primary agent represents a possible explanation for our observations, we also discuss the possibility that a disease of yet to be determined etiology may have affected M. faveolata colonies and resulted in (or be a result of) an increase in opportunistic pathogens.

Abstract The declining health of coral reefs worldwide is likely to intensify in response to continued anthropogenic disturbance from coastal development, pollution, and climate change. In response to these stresses, reef‐building corals may exhibit bleaching, which marks the breakdown in symbiosis between coral and zooxanthellae. Mass coral bleaching due to elevated water temperature can devastate coral reefs on a large geographical scale. In order to understand the molecular and cellular basis of bleaching in corals, we have measured gene expression changes associated with thermal stress and bleaching using a complementary DNA microarray containing 1310 genes of the Caribbean coral Montastraea faveolata . In a first experiment, we identified differentially expressed genes by comparing experimentally bleached M. faveolata fragments to control non‐heat‐stressed fragments. In a second experiment, we identified differentially expressed genes during a time course experiment with four time points across 9 days. Results suggest that thermal stress and bleaching in M. faveolata affect the following processes: oxidative stress, Ca 2+ homeostasis, cytoskeletal organization, cell death, calcification, metabolism, protein synthesis, heat shock protein activity, and transposon activity. These results represent the first medium‐scale transcriptomic study focused on revealing the cellular foundation of thermal stress‐induced coral bleaching. We postulate that oxidative stress in thermal‐stressed corals causes a disruption of Ca 2+ homeostasis, which in turn leads to cytoskeletal and cell adhesion changes, decreased calcification, and the initiation of cell death via apoptosis and necrosis.

Pivotal to projecting the fate of coral reefs is the capacity of reef-building corals to acclimatize and adapt to climate change. Transgenerational plasticity may enable some marine organisms to acclimatize over several generations and it has been hypothesized that epigenetic processes and microbial associations might facilitate adaptive responses. However, current evidence is equivocal and understanding of the underlying processes is limited. Here, we discuss prospects for observing transgenerational plasticity in corals and the mechanisms that could enable adaptive plasticity in the coral holobiont, including the potential role of epigenetics and coral-associated microbes. Well-designed and strictly controlled experiments are needed to distinguish transgenerational plasticity from other forms of plasticity, and to elucidate the underlying mechanisms and their relative importance compared with genetic adaptation.

Significance Coral reefs form marine-biodiversity hotspots of enormous ecological, economic, and aesthetic importance that rely energetically on a functional symbiosis between the coral animal and a photosynthetic alga. The ongoing decline of corals worldwide due to anthropogenic influences, including global warming, ocean acidification, and pollution, heightens the need for an experimentally tractable model system to elucidate the molecular and cellular biology underlying the symbiosis and its susceptibility or resilience to stress. The small sea anemone Aiptasia is such a system, and our analysis of its genome provides a foundation for research in this area and has revealed numerous features of interest in relation to the evolution and function of the symbiotic relationship.

Abstract Despite half a century of research, the biology of dinoflagellates remains enigmatic: they defy many functional and genetic traits attributed to typical eukaryotic cells. Genomic approaches to study dinoflagellates are often stymied due to their large, multi-gigabase genomes. Members of the genus Symbiodinium are photosynthetic endosymbionts of stony corals that provide the foundation of coral reef ecosystems. Their smaller genome sizes provide an opportunity to interrogate evolution and functionality of dinoflagellate genomes and endosymbiosis. We sequenced the genome of the ancestral Symbiodinium microadriaticum and compared it to the genomes of the more derived Symbiodinium minutum and Symbiodinium kawagutii and eukaryote model systems as well as transcriptomes from other dinoflagellates. Comparative analyses of genome and transcriptome protein sets show that all dinoflagellates, not only Symbiodinium , possess significantly more transmembrane transporters involved in the exchange of amino acids, lipids, and glycerol than other eukaryotes. Importantly, we find that only Symbiodinium harbor an extensive transporter repertoire associated with the provisioning of carbon and nitrogen. Analyses of these transporters show species-specific expansions, which provides a genomic basis to explain differential compatibilities to an array of hosts and environments, and highlights the putative importance of gene duplications as an evolutionary mechanism in dinoflagellates and Symbiodinium .

ABSTRACT Endozoicomonas bacteria were found highly associated with the coral Stylophora pistillata , and these bacteria are also ubiquitously associated with diverse corals worldwide. Novel Endozoicomonas -specific probes revealed that Endozoicomonas bacteria were abundant in the endodermal tissues of S. pistillata and appear to have an intimate relationship with the coral.

Recurrent mass bleaching events are pushing coral reefs worldwide to the brink of ecological collapse. While the symptoms and consequences of this breakdown of the coral-algal symbiosis have been extensively characterized, our understanding of the underlying causes remains incomplete. Here, we investigated the nutrient fluxes and the physiological as well as molecular responses of the widespread coral Stylophora pistillata to heat stress prior to the onset of bleaching to identify processes involved in the breakdown of the coral-algal symbiosis. We show that altered nutrient cycling during heat stress is a primary driver of the functional breakdown of the symbiosis. Heat stress increased the metabolic energy demand of the coral host, which was compensated by the catabolic degradation of amino acids. The resulting shift from net uptake to release of ammonium by the coral holobiont subsequently promoted the growth of algal symbionts and retention of photosynthates. Together, these processes form a feedback loop that will gradually lead to the decoupling of carbon translocation from the symbiont to the host. Energy limitation and altered symbiotic nutrient cycling are thus key factors in the early heat stress response, directly contributing to the breakdown of the coral-algal symbiosis. Interpreting the stability of the coral holobiont in light of its metabolic interactions provides a missing link in our understanding of the environmental drivers of bleaching and may ultimately help uncover fundamental processes underpinning the functioning of endosymbioses in general.

Dinoflagellates are unicellular algae that are ubiquitously abundant in aquatic environments. Species of the genus Symbiodinium form symbiotic relationships with reef-building corals and other marine invertebrates. Despite their ecologic importance, little is known about the genetics of dinoflagellates in general and Symbiodinium in particular. Here, we used 454 sequencing to generate transcriptome data from two Symbiodinium species from different clades (clade A and clade B). With more than 56,000 assembled sequences per species, these data represent the largest transcriptomic resource for dinoflagellates to date. Our results corroborate previous observations that dinoflagellates possess the complete nucleosome machinery. We found a complete set of core histones as well as several H3 variants and H2A.Z in one species. Furthermore, transcriptome analysis points toward a low number of transcription factors in Symbiodinium spp. that also differ in the distribution of DNA-binding domains relative to other eukaryotes. In particular the cold shock domain was predominant among transcription factors. Additionally, we found a high number of antioxidative genes in comparison to non-symbiotic but evolutionary related organisms. These findings might be of relevance in the context of the role that Symbiodinium spp. play as coral symbionts.Our data represent the most comprehensive dinoflagellate EST data set to date. This study provides a comprehensive resource to further analyze the genetic makeup, metabolic capacities, and gene repertoire of Symbiodinium and dinoflagellates. Overall, our findings indicate that Symbiodinium possesses some unique characteristics, in particular the transcriptional regulation in Symbiodinium may differ from the currently known mechanisms of eukaryotic gene regulation.