Abstract A central goal in evolutionary biology is to determine the predictability of adaptive genetic changes. Despite many documented cases of convergent evolution at individual loci, little is known about the repeatability of gene family expansions and contractions. To address this void, we examined gene family evolution in the redheaded pine sawfly Neodiprion lecontei , a non-eusocial hymenopteran and exemplar of a pine-specialized lineage evolved from angiosperm-feeding ancestors. After assembling and annotating a draft genome, we manually annotated multiple gene families with chemosensory, detoxification, or immunity functions and characterized their genomic distributions and evolutionary history. Our results suggest that expansions of bitter gustatory receptor (GR), clan 3 cytochrome P450 (CYP3), and antimicrobial peptide (AMP) subfamilies may have contributed to pine adaptation. By contrast, there was no evidence of recent gene family contraction via pseudogenization. Next, we compared the number of genes in these same families across insect taxa that vary in diet, dietary specialization, and social behavior. In Hymenoptera, herbivory was associated with small GR and olfactory receptor (OR) families, eusociality was associated with large OR and small AMP families, and—unlike investigations in more closely related taxa—ecological specialization was not related to gene family size. Overall, our results suggest that gene families that mediate ecological interactions may expand and contract predictably in response to particular selection pressures, however, the ecological drivers and temporal pace of gene gain and loss likely varies considerably across gene families.

Abstract Rapidly evolving taxa are excellent models for understanding the mechanisms that give rise to biodiversity. However, developing an accurate historical framework for comparative analysis of such lineages remains a challenge due to ubiquitous incomplete lineage sorting and introgression. Here, we use a whole-genome alignment, multiple locus-sampling strategies, and summary-tree and SNP-based species-tree methods to infer a species tree for eastern North American Neodiprion species, a clade of pine-feeding sawflies (Order: Hymenopteran; Family: Diprionidae). We recovered a well-supported species tree that—except for three uncertain relationships—was robust to different strategies for analyzing whole-genome data. Nevertheless, underlying gene-tree discordance was high. To understand this genealogical variation, we used multiple linear regression to model site concordance factors estimated in 50-kb windows as a function of several genomic predictor variables. We found that site concordance factors tended to be higher in regions of the genome with more parsimony-informative sites, fewer singletons, less missing data, lower GC content, more genes, lower recombination rates, and lower D-statistics (less introgression). Together, these results suggest that incomplete lineage sorting, introgression, and genotyping error all shape the genomic landscape of gene-tree discordance in Neodiprion. More generally, our findings demonstrate how combining phylogenomic analysis with knowledge of local genomic features can reveal mechanisms that produce topological heterogeneity across genomes.

A bstract Rapidly evolving taxa are excellent models for understanding the mechanisms that give rise to biodiversity. However, developing an accurate historical framework for comparative analysis of such lineages remains a challenge due to ubiquitous incomplete lineage sorting and introgression. Here, we use a whole-genome alignment, multiple locus-sampling strategies, and locus-based and SNP-based species-tree methods to infer a species tree for eastern North American Neodiprion species, a clade of pine-feeding sawflies (Order: Hymenopteran; Family: Diprionidae). We recovered a well-supported species tree that—except for three uncertain relationships—is robust to different strategies for analyzing whole-genome data. Despite this consistency, underlying gene-tree discordance is high. To understand this discordance, we use multiple regression to model topological discordance as a function of several genomic features. We find that gene-tree discordance tends to be higher in regions of the genome that may be more prone to gene-tree estimation error, as indicated by a lower density of parsimony-informative sites, a higher density of genes, a higher average pairwise genetic distance, and gene trees with lower average bootstrap support. Also, contrary to the expectation that discordance via incomplete lineage sorting is reduced in low-recombination regions of the genome, we find a negative correlation between recombination rate and topological discordance. We offer potential explanations for this pattern and hypothesize that it may be unique to lineages that have diverged with gene flow. Our analysis also reveals an unexpected discordance hotspot on Chromosome 1, which contains several genes potentially involved in mitochondrial-nuclear interactions and produces a gene-tree that resembles a highly discordant mitochondrial tree. Based on these observations, we hypothesize that our genome-wide scan for topological discordance has identified a nuclear locus involved in a mito-nuclear incompatibility. Together, these results demonstrate how phylogenomic analysis coupled with high-quality, annotated genomes can generate novel hypotheses about the mechanisms that drive divergence and produce variable genealogical histories across genomes.

Complex life cycles—especially those with distinct larval and adult stages separated by a complete metamorphic event—are common in animals. The adaptive decoupling hypothesis (ADH) proposes that metamorphosis is an adaptation for optimizing expression of traits across life stages that experience opposing selection pressures. Similarly, sex-biased expression of traits is thought to evolve in response to sexually antagonistic selection. Both hypotheses predict that traits will be decoupled (i.e., genetically uncorrelated) among developmental stages and sexes, but direct comparisons between stage-specific and sex-specific decoupling are rare. Additionally, tests of the ADH have been hampered by a lack of suitable traits for among-stage comparisons and by uncertainties regarding how much decoupling is to be expected. To fill these voids, we characterize transcriptome-wide patterns of gene-expression decoupling in the hypermetamorphic and sexually dimorphic insect, Neodiprion lecontei . This species has three ecologically and morphologically distinct larval stages separated by molts, as well as a complete metamorphic transition that produces dimorphic adult males and females. Consistent with the ADH, we observe that: (1) the decoupling of gene expression becomes more pronounced as the ecological demands of developmental stages become more dissimilar and (2) gene-expression traits that mediate changing ecological interactions show stronger and more variable decoupling than expression traits that are likely to experience more uniform selection. We also find that gene-expression decoupling is more pronounced among major life stages than between the sexes. Overall, our results demonstrate that patterns of gene-expression decoupling can be predicted based on gene function and organismal ecology.

Abstract Motivation Single nucleotide polymorphism (SNP) markers are increasingly popular for population genomics and inferring ancestry for individuals of unknown origin. Because large SNP datasets are impractical for rapid and routine analysis, diagnostics rely on panels of highly informative markers. Strategies exist for selecting these markers, however, resources for efficiently evaluating their performance are limited for non-model systems. Results snpAIMeR is a user-friendly R package that evaluates the efficacy of genomic markers for the cluster assignment of unknown individuals. It is intended to help minimize panel size and genotyping effort by determining the informativeness of candidate diagnostic markers. Provided genotype data from individuals of known origin, it uses leave-one-out cross-validation to determine population assignment rates for individual markers and marker combinations. Availability and implementation snpAIMeR is available on CRAN (https://CRAN.R-project.org/package=snpAIMeR).