Abstract Drought stress is a key factor limiting plant growth and the colonization of arid habitats by plants. Here, we study the evolution of gene expression response to drought stress in a wild tomato, Solanum chilense naturally occurring around the Atacama Desert in South America. We conduct a transcriptome analysis of plants under standard and drought experimental conditions to understand the evolution of drought-response gene networks. We identify two main regulatory networks corresponding to two typical drought-responsive strategies: cell cycle and fundamental metabolic processes. We estimate the age of the genes in these networks and the age of the gene expression network, revealing that the metabolic network has a younger origin and more variable transcriptome than the cell-cycle network. Combining with analyses of population genetics, we found that a higher proportion of the metabolic network genes show signatures of recent positive selection underlying recent adaptation within S. chilense, while the cell-cycle network appears of ancient origin and is more conserved. For both networks, however, we find that genes showing older age of selective sweeps are the more connected in the network. Adaptation to southern arid habitats over the last 50,000 years occurred in S. chilense by adaptive changes core genes with substantial network rewiring and subsequently by smaller changes at peripheral genes.

Antagonistic interactions can generate endless coevolution between hosts and their pathogens. The Red Queen hypothesis predicts that the genomes of both interacting partners evolve to match each other’s changes ([Van Valen, 1973][1]): pathogens evolve infectivity to overcome defences, while hosts

Understanding the evolution of pathogen resistance genes (also known as NLRs) within a species requires a comprehensive examination of factors that affect gene loss and gain. We present a new reference genome of Solanum chilense, that leads to an increased number and more accurate annotation of NLRs. Next, using a target-capture approach, we quantify the presence-absence variation (PAV) of NLR loci across 20 populations from different habitats. We build a rigorous pipeline to validate the identification of PAV of NLRs, then show that PAV is larger within populations than between populations, suggesting that maintenance of NLR diversity is linked to population dynamics. Furthermore, the amount of PAV is not correlated with the NLR presence in gene clusters in the genome, but rather with the past demographic history of the species, with loss of NLRs in diverging populations at the distribution edges and smaller population sizes. Finally, using a redundancy analysis, we find limited evidence of PAV being linked to environmental gradients. Our results contradict the classic assumptions of the important selective role of PAV for NLRs, and suggest that NLRs PAV is driven by random processes (and weak selection) in an outcrossing plant with high nucleotide diversity.

Abstract Copy Number Variations (CNVs) are genomic structural variations constituting genetic diversity and underpinning rapid ecological adaptation. The timing and target genes of adaptation by means of CNVs are yet to be explored at the population level in the tomato clade. Therefore, we characterize the CNV landscape of Solanum chilense , a wild tomato species, using whole-genome data of 35 individuals from seven populations. We identify 212,207 CNVs, including 160,926 deletions and 51,281 duplications. We find CNVs for both intergenic and coding regions, and a higher number of CNVs in recently diverged populations occupying more recently colonized habitats. Population structure analyses based on CNVs and single nucleotide polymorphisms are in agreement, highlighting that the distribution of CNVs is shaped by past demographic and colonization events. Furthermore, we identify 3,539 candidate genes with highly divergent copy number profiles across populations. These genes are functionally associated with response to abiotic stimuli and stress and linked to multiple pathways of flowering time regulation. Gene copy number variation exhibits two evolutionary trends: a contraction with gene loss in central and southern coast populations, and an expansion with gene gain in the southern highland group. Genome-environments association ultimately links the dynamics of gene copy number to six climatic variables and suggests that natural selection has likely shaped patterns of CNV in response to the climatic changes during the southward range expansion of S. chilense . Our findings provide insights into the role of CNVs underlying ecological adaptation to recently colonized habitats.

Summary Positive selection is the driving force underpinning local adaptation, and leaves footprints of selective sweeps at the underlying major genes. Quantifying the timing of selection and revealing the genetic bases of adaptation in plants species occurring in steep and varying environmental gradients is crucial to predict a species’ ability colonize new niches. We use whole genome sequence data from six populations across three different habitats of the wild tomato species Solanum chilense to infer the past demographic history and search for genes under strong positive selection. We then correlate current and past climatic projections with the demographic history, allele frequencies, the age of selection events, and distribution shifts. We find evidence for several selective sweeps targeting regulatory networks involved in root hair development in low altitude, and response to photoperiod and vernalization in high altitude populations. These sweeps occur in a concerted fashion in a given regulatory gene network at particular periods of substantial climatic change. We decipher the genetic bases and the timing of local adaptation during plant colonization of semi-arid habitats using a unique combination of genome scans for selection and modelling of past climatic data.

Summary Understanding the evolution of pathogen resistance genes (nucleotide‐binding site‐leucine‐rich repeats, NLRs) within a species requires a comprehensive examination of factors that affect gene loss and gain. We present a new reference genome of Solanum chilense , which leads to an increased number and more accurate annotation of NLRs. Using a target capture approach, we quantify the presence–absence variation (PAV) of NLR loci across 20 populations from different habitats. We build a rigorous pipeline to validate the identification of PAV of NLRs and then show that PAV is larger within populations than between populations, suggesting that maintenance of NLR diversity is linked to population dynamics. The amount of PAV appears not to be correlated with the NLR presence in gene clusters in the genome, but rather with the past demographic history of the species, with loss of NLRs in diverging (smaller) populations at the distribution edges. Finally, using a redundancy analysis, we find limited evidence of PAV being linked to environmental gradients. Our results suggest that random processes (genetic drift and demography) and weak positive selection for local adaptation shape the evolution of NLRs at the single nucleotide polymorphism and PAV levels in an outcrossing plant with high nucleotide diversity.

ABSTRACT • Background Historical and ecological processes shape patterns of genetic diversity in plant species. Colonization to new environments and geographical landscape features determine, amongst other factors, genetic diversity within- and differentiation between-populations. We analyse the genetic diversity and population structure of Calibrachoa heterophylla to infer the influence of abiotic landscape features on the level of gene flow in this coastal species of the South Atlantic Coastal Plain. • Results The C. heterophylla populations located on early-deposited coastal plain regions show higher genetic diversity than those closer to the sea. The genetic differentiation follows a pattern of isolation-by-distance. Landscape features, such as water bodies and wind corridors, and geographical distances equally explain the observed genetic differentiation, whereas the precipitation seasonality exhibits a strong signal for isolation-by-environment in marginal populations. The estimated levels of gene flow suggest that marginal populations had restricted immigration rates enhancing differentiation. • Conclusions Topographical features related to coastal plain deposition history influence population differentiation in C. heterophylla . Gene flow is mainly restricted to nearby populations and facilitated by wind fields, albeit without any apparent influence of large water bodies. Furthermore, differential rainfall regimes in marginal populations seem to promote genetic differentiation.