Abstract We propose a new AdEx mean-field framework to model two networks of excitatory and inhibitory neurons, representing two cortical columns. The columns are interconnected with excitatory connections contacting both Regularly Spiking (excitatory) and Fast Spiking (inhibitory) cells. The model is biophysically plausible since it is based on intercolumnar excitation modeling the long range connections and intracolumnar excitation-inhibition modeling the short range connections. This configuration introduces a bicolumnar competition, sufficient for choosing between two alternatives. Each column represents a pool of neurons voting for one of the two alternatives indicated by two stimuli presented on a monitor in human and macaque experiments. We endow the model with a reward-driven learning mechanism which allows to capture the optimal strategy maximizing the cumulative reward, as well as to model the exploratory behavior of the participant. We compare the simulation results to the behavioral data obtained from the human and macaque experiments in terms of performance and reaction time. This model provides a biophysical ground for simpler phenomenological models proposed for similar decision-making tasks and can be applied to neurophysiological data. Finally, it can be embedded in whole-brain simulators, such as The Virtual Brain (TVB), to study decision-making in terms of large scale brain dynamics.

Abstract For the brain to compute object motion in the world during self-motion, it must discount the global patterns of image motion (optic flow) caused by self-motion. Optic flow parsing is a proposed visual mechanism for computing object motion in the world, and studies in both humans and monkeys have demonstrated perceptual biases consistent with the operation of a flow parsing mechanism. However, the neural basis of flow parsing remains unknown. We demonstrate, at both the individual unit and population levels, that neural activity in macaque area MT is biased by peripheral optic flow in a manner that can at least partially account for perceptual biases induced by flow parsing. These effects cannot be explained by conventional surround suppression mechanisms or choice-related activity, and have a substantial neural latency. Together, our findings establish the first neural basis for the computation of scene-relative object motion based on flow parsing.

Abstract In biological neuronal networks, information representation and processing are achieved through plasticity learning rules that have been empirically characterized as sensitive to second and higher-order statistics in spike trains. However, most models in both computational neuroscience and machine learning aim to convert diverse statistical properties in inputs into first-order statistics in outputs, like in modern deep learning networks. In the context of classification, such schemes have merit for inputs like static images, but they are not well suited to capture the temporal structure in time series. In contrast, the recently developed covariance perceptron uses second-order statistics by mapping input covariances to output covariances in a consistent fashion. Here, we explore the applicability of covariance-based perceptron readouts in reservoir computing networks to classify synthetic multivariate time series structured at different statistical orders (first and second). We show that the second-order framework outperforms or matches the classical mean paradigm in terms of accuracy. Our results highlight a nontrivial relationship between input and reservoir properties in generating the output reservoir activity, which suggests an important role for recurrent connectivity in transforming information representations in biologically inspired architectures. Finally, we solve a speech recognition task for the classification of spoken digits to further demonstrate the potential of covariance-based decoding for real data.

Abstract Embodied Cognition Theories (ECTs) propose that the decision process continues to unfold during the execution of choice actions, and its outcome manifests itself in these actions. Scenarios where actions not only express choice but also help sample information can provide a valuable test of this framework. Remarkably almost no studies so far have addressed this scenario. Here, we present a study testing just this paradigmatic situation with humans. On each trial, subjects categorized a central object image, blurred to different extents (2AFC task) by moving a cursor toward the left or right of the display. Upward cursor movements, orthogonal with respect to choice options, reduced the image blur and could be freely used to actively sample information. Thus, actions for decision and actions for sampling were made orthogonal to each other. We analyzed response trajectories to test a central prediction of ECTs; whether information-sampling movements co-occurred with the ongoing decision process. Trajectory data revealed were bimodally distributed, with one kind being direct towards one response option (non-sampling trials), and the other kind containing an initial upward component before veering off towards an option (sampling trials). This implies that there was an initial decision at the early stage of a trial whether to sample information or not. Importantly, the trajectories in sampling trials were not purely upward, but rather had a significant horizontal deviation that was visible early on in the movement. This result suggests that movements to sample information exhibit an online interaction with the decision process. The finding that decision processes interact with actions to sample information supports the ECT under novel, ecologically relevant constrains.

Because of uncertainty inherent in perception, our immediate observations must be supplemented with contextual information to resolve ambiguities. However, often context too is ambiguous, and thus it should be inferred itself to guide behavior. We developed a novel hierarchical task where participants should infer a higher-level, contextual variable to inform probabilistic inference about a hidden dependent variable at a lower level. By controlling the reliability of the past sensory evidence through sample size, we found that humans estimate the reliability of the context and combine it with current sensory uncertainty to inform their confidence reports. Indeed, behavior closely follows inference by probabilistic message passing between latent variables across hierarchical state representations. Despite the sophistication of our task, commonly reported inferential fallacies, such as sample size insensitivity, are not present, and neither do participants appear to rely on simple heuristics. Our results reveal ubiquitous probabilistic representations of uncertainty at different hierarchical levels and temporal scales of the environment.

Identifying the features of population responses that are relevant to the amount of information encoded by neuronal populations is a crucial step toward understanding the neural code. Statistical features such as tuning properties, individual and shared response variability, and global activity modulations could all affect the amount of information encoded and modulate behavioral performance. We show that two features in particular affect information: the modulation of population responses across conditions and the projection of the inverse population variability along the modulation axis. We demonstrate that fluctuations of these two quantities are correlated with fluctuations of behavioral performance in various tasks and brain regions. In contrast, fluctuations in mean correlations among neurons and global activity have negligible or inconsistent effects on the amount of information encoded and behavioral performance. Our results are consistent with predictions of a model that optimally decodes population responses, which suggests that in our behavioral tasks the readout of information is near-optimal.

Summary During economic choice, we often consider options in alternation, until we commit to one. Nonetheless, neuroeconomics typically ignores the dynamic aspects of deliberation. We trained macaques to perform a value-based decision-making task where two risky offers were presented in sequence at different locations of the visual field, each followed by a delay epoch where offers were invisible. Subjects looked at the offers in sequence, as expected. Surprisingly, during the delay epochs, we found that subjects still tend to look at empty locations where the visual offers were formerly presented; and, moreover, longer fixation to given empty location increases the probability of choosing the associated offer, even after controlling for the offer values. We show that activity in orbitofrontal cortex (OFC) reflects the value of the gazed offer, but also the value of the offer associated to the gazed spatial location, even if it is not the most recently viewed. This reactivation reflects a reevaluation process, as fluctuations in neural spiking during offer stimuli presentation and delays correlate with upcoming choice. Our results suggest that look-at-nothing gazing triggers the reactivation of a previously seen offer for further reevaluation, revealing novel aspects of deliberation.

Principles derived from recent studies have begun to converge and point to a consensus for the neural basis of economic choice. These principles include the idea that evaluation is limited to the option within the focus of attention and that we accept or reject that option relative to the entire set of alternatives. Rejection leads attention to a new option, although it can later switch back to a previously rejected one. The referent of a value-coding neuron is dynamically determined by attention and not stably by labeled lines. Comparison results not from explicit competition between discrete representations, but from value-dependent changes in responsiveness. Consequently, comparison can occur within a single pool of neurons rather than by competition between two or more neuronal populations. Comparison may nonetheless occur at multiple levels (including premotor levels) simultaneously through a distributed consensus. This framework suggests a solution to a set of otherwise unresolved neuronal binding problems that result from the need to link options to values, comparisons to actions, and choices to outcomes.