Abstract For most angiosperms, flowers are critical to reproduction because they increase rates of outcrossing. Flowers are highly variable in numerous traits, including size, shape, and color. Most of this variation is thought to have arisen due to selection by pollinators. Yet, non-pollinator selection is increasingly being recognized as contributing to floral trait evolution. One such non-pollinator agent of selection that often opposes pollinator selection includes the physiological and resource costs of producing and maintaining flowers. Yet, our understanding of the physiological function of flowers remains limited. Here I argue for a comparative, physiological framework for studying flowers and highlight recent work elucidating some of the basic physiological structure-function relationships of flowers and apply an energy balance model to show how two pollination traits (flower size and flower color) can interact with physiological traits. This modeling shows that (1) physiologically meaningful estimates of flower size can be easily gleaned from available floras, (2) the range of flower size most common in the California flora is the range in which complex, non-linear dynamics in flower energy balance occur, and (3) that intraspecific variation in flower color can, by these conservative estimates, cause large (up to 8°C) changes in flower temperature. The strong interaction between pollination traits (flower size and color) and physiological traits (surface conductance to water vapor) suggests that a more unified framework for understanding the evolution of floral form and function would include physiological traits that represent the costs of flower production and maintenance.

Summary During the Cretaceous (145-66 Ma), early angiosperms rapidly diversified, eventually outcompeting the ferns and gymnosperms previously dominating most ecosystems. Heightened competitive abilities of angiosperms are often attributed to higher rates of transpiration facilitating faster growth. This hypothesis does not explain how angiosperms were able to develop leaves with smaller, but densely packed stomata and highly branched venation networks needed to support increased gas exchange rates. Although genome duplication and reorganization have likely facilitated angiosperm diversification, here we show that genome downsizing facilitated reductions in cell size necessary to construct leaves with a high density stomata and veins. Rapid genome downsizing during the early Cretaceous allowed angiosperms to push the frontiers of anatomical trait space. In contrast, during the same time period ferns and gymnosperms exhibited no such changes in genome size, stomatal size, or vein density. Further reinforcing the effect of genome downsizing on increased gas exchange rates, we found that species employing water-loss limiting crassulacean acid metabolism (CAM) photosynthesis, have significantly larger genomes than C3 and C4 species. By directly affecting cell size and gas exchange capacity, genome downsizing brought actual primary productivity closer to its maximum potential. These results suggest species with small genomes, exhibiting a larger range of final cell size, can more finely tune their leaf physiology to environmental conditions and inhabit a broader range of habitats.

ABSTRACT Background and Aims While genome size limits the minimum sizes and maximum numbers of cells that can be packed into a given leaf volume, mature cell sizes can be substantially larger than their meristematic precursors and vary in response to abiotic conditions. Mangroves are iconic examples of how abiotic conditions can influence the evolution of plant phenotypes. Methods Here, we examined the coordination between genome size, leaf cell sizes, and cell packing densities, and leaf size in 13 mangrove species across four sites. Four of these species occurred at more than one site, allowing us to test the effect of climate on leaf anatomy. Results We found that genome sizes of mangroves were very small compared to other angiosperms, and, like other angiosperms, mangrove cells were always larger than the minimum size defined by genome size. Increasing mean annual temperature of a growth site led to higher packing densities of veins ( D v ) and stomata ( D s ) and smaller epidermal cells but had no effect on stomatal size. Contrary to other angiosperms, mangroves exhibited (1) a negative relationship between guard cell size and genome size; (2) epidermal cells that were smaller than stomata, and (3) coordination between D v and D s that was not mediated by epidermal cell size. Furthermore, mangrove epidermal cell sizes and packing densities covaried with leaf size. Conclusions While mangroves exhibited coordination between veins and stomata and attained a maximum theoretical stomatal conductance similar to other angiosperms, the tissue-level tradeoffs underlying these similar relationships across species and environments was markedly different, perhaps indicative of the unique structural and physiological adaptations of mangroves to their stressful environments.

Summary - Producing and maintaining flowers is essential for reproduction in most angiosperms, underpinning population persistence and speciation. Although the physiological costs of flowers often oppose pollinator selection, these physiological costs have rarely been quantified. - We measured a suite of physiological traits quantifying the water and carbon costs and drought tolerance on flowers and leaves of over 100 phylogenetically diverse species, including water and dry mass contents, minimum epidermal conductance to water vapor ( g min ), vein density, and dry mass per area. - Although there was substantial variation among species, flowers had significantly higher g min and water content per unit area than leaves, but significantly lower vein density and dry mass per area than leaves. Both leaves and flowers exhibited similarly strong scaling between dry mass investment and water content. - The higher g min of flowers offset their higher water content, suggesting that flowers may desiccate more rapidly than leaves during drought. The coordination between dry mass and water investment suggests that flowers rely on a hydrostatic skeleton to remain upright rather than on a carbon-based skeleton. For short-lived structures like flowers, water may be relatively cheaper than carbon, particularly given the relatively high amount of water loss per unit of carbon synthesized in photosynthesis.

Continuous measurements of sap flow have been widely used to measure water flux through tree stems and branches. However, these measurements lack the resolution necessary for determining fine-scale, leaf-level responses to environmental variables. We used the heat ratio method to measure sap flow rates through leaf petioles and leaflet petiolules of saplings of the tropical tree Tabebuia rosea (Bignoniaceae) to determine how leaf and leaflet sap flow responds to variation in light and vapor pressure deficit (VPD). We found that in the morning sap flow rates to east-facing leaves increased 26 minutes before adjacent west-facing leaves. Although leaves had higher integrated sap flow than their largest leaflet, this difference was not proportional to the difference in leaf area, which could be due to lower conduit area in petiolules than in petioles. In contrast to measurements on main stems, integrated daily sap flow was negatively correlated with daily mean VPD. Furthermore, leaves exhibited previously undescribed patterns of hysteresis in the sap flow-VPD and sap flow-PAR relationships. When hysteresis in the sap flow-PAR relationship was clockwise, the sap flow-VPD relationship was also clockwise; however, when hysteresis in the sap flow-PAR relationship was counterclockwise, the sap flow-VPD relationship displayed an intersected loop. These pattern differences highlight how substantially leaf-level processes may vary within a canopy and how leaf-level processes may not scale predictably to the stem level.

Flowers face desiccating conditions, yet little is known about their ability to transport water. We quantified variability in floral hydraulic conductance (Kflower) for 20 species from 10 families and related it to traits hypothesized to be associated with liquid and vapor phase water transport. Basal angiosperm flowers had trait values associated with higher water and carbon costs than monocot and eudicot flowers. Kflower was coordinated with water supply (vein length per area, VLA) and loss (minimum epidermal conductance, gmin) traits among the magnoliids, but was insensitive to variation in these traits among the monocots and eudicots. Phylogenetic independent contrast (PIC) correlations revealed that few traits had undergone coordinated evolution. However, VLA and the desiccation time (Tdes), the quotient of water content and gmin, had significant trait and PIC correlations. The near absence of stomata from monocot and eudicot flowers may have been critical in minimizing water loss rates among these clades. Early-divergent, basal angiosperm flowers maintain higher Kflower due to traits associated with high rates water loss and water supply, while monocot and eudicot flowers employ a more conservative strategy of limiting water loss and may rely on stored water to maintain turgor and delay desiccation.

Flowers are critical for successful reproduction, yet we know little about how they remain turgid and showy throughout anthesis to attract pollinators. Recent evidence suggests that early in angiosperm evolution there was a major shift in the hydraulic structure-function relationships of flowers, with early-divergent ANA grade and magnoliid flowers exhibiting traits more reminiscent of leaves. Among extant species, flowers of the genus Calycanthus (Calycanthaceae) have the highest whole-flower hydraulic conductance, suggesting that they rely predominantly on continuous delivery of water by the xylem. Here we combine diurnal measurements of gas exchange and water potential, pressure-volume relations, functional responses of gas exchange, and high resolution X-ray computed microtomographic imaging to characterize how Calycanthus flowers maintain turgor and prevent embolism formation. Flowers always exhibited water potentials intermediate between stems and leaves, yet flowers had higher turgor loss points and higher hydraulic capacitances than leaves. Despite having a high turgor loss point (-0.45 MPa), C. floridus flowers did not exhibit embolism until water potentials declined below -2 MPa, lower than any floral water potentials measured in the field. Because flowers had limited capacity to regulate water loss, floral transpiration exceeded foliar transpiration under hot, dry conditions. Through a combination of high hydraulic conductance and high hydraulic capacitance, water potential gradients between stems and flowers were minimized. These results suggest that the loss of stomatal control to minimize transpiration from flowers requires high hydraulic capacitance, which helps to minimize water potential declines and prevent embolism formation.

Because of the importance of reproduction in plant life history, the physiological costs of reproduction often influence vegetative structure and function. In dioecious species, these effects can be quite obvious, as different costs of male and female reproductive functions are entirely separated among different individuals in a population. In fire-prone ecosystems, in which recruitment is driven by fire frequency, many plants will maintain their seeds in the canopy, only to be released after a fire. The dioecious genus Leucadendron is a notable case of this, as females can maintain their seed cones for years, and, even more interestingly, species in the genus differ substantially in the degree to which males and females are sexually dimorphic. A recent study (Harris and Pannell 2010) argued that the hydraulic costs of maintaining seed cones for many years would effect the degree of sexual dimorphism among species. However, this assumed that shoot hydraulic architecture would be related to traits exhibiting sexual dimorphism. Here we explicitly test this hypothesis on two Leucadendron species. We found (1) that metrics of branch ramification used in the previous study to characterize dimorphism do not conform to known scaling relationships and (2) that sexual dimorphism in shoot architecture has no effect on hydraulic efficiency. Both of these results seriously question the pattern described by Harris and Pannell (2010) and suggest that the hydraulic costs of prolonged seed retention in Leucadendron do not significantly affect branch architecture.

The need to maintain water balance has been a critical constraints shaping the evolution of leaf form and function. Vein and stomatal traits have undergone coordinated evolution to maintain water supply and prevent water loss. However, flowers, which are heterotrophic and relatively short-lived, may not be constrained by the same physiological and developmental factors. We measured a variety of physiological parameters derived from pressure-volume curves for leaves and flowers of 22 species from the magnoliids, monocots, and eudicots to determine whether floral hydraulic traits are governed by the same constraints as leaves. The trait the differentiated flowers and leaves the most was the saturated water content, which was a strong predictor of hydraulic capacitance for leaves and flowers. Using principal component analysis, we show that flowers occupied not only a different region of multivariate trait space than leaves but also that hydraulic strategies are more diverse in flowers than their conspecific leaves. These results suggest that relaxing constraints on maintaining high transpiration rates has allowed flowers to rely on other hydraulic traits to maintain turgor, which has important implications for both the costs of reproduction and for the biomechanical performance of flowers, particularly during drought.

Summary Drought‐induced xylem embolism is a primary cause of plant mortality. Although c . 70% of cycads are threatened by extinction and extant cycads diversified during a period of increasing aridification, the vulnerability of cycads to embolism spread has been overlooked. We quantified the vulnerability to drought‐induced embolism, pressure–volume curves, in situ water potentials, and a suite of xylem anatomical traits of leaf pinnae and rachises for 20 cycad species. We tested whether anatomical traits were linked to hydraulic safety in cycads. Compared with other major vascular plant clades, cycads exhibited similar embolism resistance to angiosperms and pteridophytes but were more vulnerable to embolism than noncycad gymnosperms. All 20 cycads had both tracheids and vessels, the proportions of which were unrelated to embolism resistance. Only vessel pit membrane fraction was positively correlated to embolism resistance, contrary to angiosperms. Water potential at turgor loss was significantly correlated to embolism resistance among cycads. Our results show that cycads exhibit low resistance to xylem embolism and that xylem anatomical traits – particularly vessels – may influence embolism resistance together with tracheids. This study highlights the importance of understanding the mechanisms of drought resistance in evolutionarily unique and threatened lineages like the cycads.