Abstract Admixture has profoundly influenced evolution across the tree of life, including in humans and other primates 1,2 . However, we have limited insight into the genetic and phenotypic consequences of admixture in primates, especially during its key early stages. Here, we address this gap by combining 50 years of field observations with population and functional genomic data from yellow ( Papio cynocephalus ) and anubis ( P. anubis ) baboons in Kenya, in a longitudinally studied population that has experienced both historical and recent admixture 3 . We use whole-genome sequencing to characterize the extent of the hybrid zone, estimate local ancestry for 442 known individuals, and predict the landscape of introgression across the genome. Despite no major fitness costs to hybrids, we identify signatures of selection against introgression that are strikingly similar to those described for archaic hominins 4–6 . These signatures are strongest near loci with large ancestry effects on gene expression, supporting the importance of gene regulation in primate evolution and the idea that selection targeted large regulatory effects following archaic hominin admixture 7,8 . Our results show that genomic data and field observations of hybrids are important and mutually informative. They therefore demonstrate the value of other primates as living models for phenomena that we cannot observe in our own lineage.

Abstract Aging, for virtually all life, is inescapable. However, within populations, biological aging rates vary. Understanding sources of variation in this process is central to understanding the biodemography of natural populations. We constructed a DNA methylation-based age predictor for an intensively studied wild baboon population in Kenya. Consistent with findings in humans, the resulting “epigenetic clock” closely tracks chronological age, but individuals are predicted to be somewhat older or younger than their known ages. Surprisingly, these deviations are not explained by the strongest predictors of lifespan in this population, early adversity and social integration. Instead, they are best predicted by male dominance rank: high-ranking males are predicted to be older than their true ages, and epigenetic age tracks changes in rank over time. Our results argue that achieving high rank for male baboons—the best predictor of reproductive success—imposes costs consistent with a “live fast, die young” life history strategy.

Abstract The social environment is a major determinant of morbidity, mortality, and Darwinian fitness in social animals. Recent studies have begun to uncover the molecular processes associated with these relationships, but the degree to which they vary across different dimensions of the social environment remains unclear. Here, we draw on a long-term field study of wild baboons to compare the signatures of affiliative and competitive aspects of the social environment in white blood cell gene regulation, under both immune stimulated and non-stimulated conditions. We find that the effects of dominance rank on gene expression are directionally opposite in males versus females, such that high-ranking males resemble low-ranking females, and vice-versa. Among females, rank and social bond strength are both reflected in the activity of cellular metabolism and proliferation genes. However, pronounced rank-related differences in baseline immune gene activity are near-absent for social bond strength, while only bond strength predicts the fold-change response to immune (lipopolysaccharide) stimulation. Together, our results indicate that the directionality and magnitude of social effects on gene regulation depend on the aspect of the social environment under study. This heterogeneity may help explain why social environmental effects on health and longevity can also vary between measures.

ABSTRACT Epigenetic clocks generated from DNA methylation array data provide important insights into biological aging, disease susceptibility, and mortality risk. However, these clocks cannot be applied to high-throughput, sequence-based datasets more commonly used to study nonhuman animals. Here, we built a generalizable epigenetic clock using genome-wide DNA methylation data from 493 free-ranging rhesus macaques. Using a sliding-window approach that maximizes generalizability across datasets and species, this model predicted age with high accuracy (± 1.42 years) in held-out test samples, as well as in two independent test sets: rhesus macaques from a captive population (n=43) and wild baboons in Kenya (n=271). Our model can also be used to generate insight into the factors hypothesized to alter epigenetic aging, including social status and exposure to traumatic events. Our results thus provide a flexible tool for predicting age in other populations and species and illustrate how connecting behavioral data with the epigenetic clock can uncover social influences on biological age.

Objectives: Imitation is a highly conserved component of animal behavior with multifaceted connections to sociality across taxa. One intriguing consequence of imitation in primates is that it promotes positive social feedback from the imitated toward the imitator. This suggests that imitation in primates may facilitate positive social interactions, but few studies have tracked imitation in socially housed primates. Here, we designed a novel ethogram to characterize imitation between conspecifics, to better understand whether imitation is associated with affiliation between primates in a semi-natural setting. Materials and Methods: In this study, 15 juvenile rhesus macaques (Macaca mulatta) were observed at the California National Primate Research Center. Using focal sampling, frequencies of imitative events (e.g. following, postural mimicry, etc.) by the focal were observed over a course of 12 weeks. In separate observations, focal social behavior (e.g. aggression, play, etc.) was also observed. Results: Subjects that exhibited higher degrees of imitation were not necessarily more prosocial, but, consistent with our hypothesis, they received significantly more play overtures from social partners (p<.01). In addition, imitation rates generally decrease with age. Conclusions: Together, these results suggest that imitation is associated with receiving positive social behavior in a complex, semi-natural setting in primates, and that imitation may be more common in adolescence as opposed to adulthood. These preliminary results in a small sample set represent an important step in characterizing imitation in context of social interactions during development. Tracking these behaviors over time will elucidate whether imitation is directly recruiting these positive social interactions, as has been demonstrated in captivity.

Kinship is a major determinant of affiliative and mating behavior in primates. In field studies, identifying kin typically relies in part on genetic analysis, especially for discriminating paternal relationships. Such analyses assume knowledge of Mendelian inheritance, genotyping technologies, and basic statistical inference. Consequently, they can be difficult for students to grasp, particularly through traditional lecture formats. Here, we investigate whether integrating an additional active learning approach--interaction with a Shiny web application, DadApp, which implements a popular paternity inference approach in an accessible graphical user interface--improves student understanding of genetic kinship analysis in molecular primatology. We do so in the context of a non-traditional learning environment in Kenya, a developing nation in which students have limited access to technology, and where the efficacy of educational Shiny apps has never been assessed. Twenty-eight (28) participants with diverse educational backgrounds attended an introductory lecture on genetics and paternity inference, completed a pre-test, interacted with DadApp via a structured set of exercises and questions, and then completed a post-test and survey about their experience and subjective understanding. Post-test scores significantly improved relative to pre-test scores (p-value=3.75 x 10-6). Further, student interest and confidence in the subject matter significantly increased after the practical session with DadApp. Our results suggest that Shiny web app-based active learning approaches have potential benefits in communicating complex topics in molecular primatology, including in resource-limited settings where such methods have not yet experienced high penetrance.

The early life environment can profoundly shape the trajectory of an animal's life, even years or decades later. One mechanism proposed to contribute to these early life effects is DNA methylation. However, the frequency and functional importance of DNA methylation in shaping early life effects on adult outcomes is poorly understood, especially in natural populations. Here, we integrate prospectively collected data on fitness-associated variation in the early environment with DNA methylation estimates at 477,270 CpG sites in 256 wild baboons. We find highly heterogeneous relationships between the early life environment and DNA methylation in adulthood: aspects of the environment linked to resource limitation (e.g., low-quality habitat, early life drought) are associated with many more CpG sites than other types of environmental stressors (e.g., low maternal social status). Sites associated with early resource limitation are enriched in gene bodies and putative enhancers, suggesting they are functionally relevant. Indeed, by deploying a baboon-specific, massively parallel reporter assay, we show that a subset of windows containing these sites are capable of regulatory activity, and that, for 88% of early drought-associated sites in these regulatory windows, enhancer activity is DNA methylation-dependent. Together, our results support the idea that DNA methylation patterns contain a persistent signature of the early life environment. However, they also indicate that not all environmental exposures leave an equivalent mark and suggest that socioenvironmental variation at the time of sampling is more likely to be functionally important. Thus, multiple mechanisms must converge to explain early life effects on fitness-related traits.