SUMMARY Many insects use patterns of polarized light in the sky to orient and navigate. Here we functionally characterize neural circuitry in the fruit fly, Drosophila melanogaster , that conveys polarized light signals from the eye to the central complex, a brain region essential for the fly’s sense of direction. Neurons tuned to the angle of polarization of ultraviolet light are found throughout the anterior visual pathway, connecting the optic lobes with the central complex via the anterior optic tubercle and bulb, in a homologous organization to the ‘sky compass’ pathways described in other insects. We detail how a consistent, map-like organization of neural tunings in the peripheral visual system is transformed into a reduced representation suited to flexible processing in the central brain. This study identifies computational motifs of the transformation, enabling mechanistic comparisons of multisensory integration and central processing for navigation in the brains of insects.

SUMMARY Gaze stabilization reflexes reduce motion blur and simplify the processing of visual information by keeping the eyes level. These reflexes typically depend on estimates of the rotational motion of the body, head, and eyes, acquired by visual or mechanosensory systems. During rapid movements, there can be insufficient time for sensory feedback systems to estimate rotational motion, requiring additional mechanisms. Solutions to this common problem are likely to be adapted to an animal’s behavioral repertoire. Here, we examine gaze stabilization in three families of dipteran flies, each with distinctly different flight behaviors. Through frequency response analysis based on tethered-flight experiments, we demonstrate that fast roll oscillations of the body lead to a stable gaze in hoverflies, whereas the reflex breaks down at the same speeds in blowflies and horseflies. Surprisingly, the high-speed gaze stabilization of hoverflies does not require sensory input from the halteres, their low-latency balance organs. Instead, we show how the behavior is explained by a hybrid control system that combines a sensory-driven, active stabilization component mediated by neck muscles, and a passive component which exploits physical properties of the animal’s anatomy—the mass and inertia of its head. This adaptation requires hoverflies to have specializations of the head-neck joint that can be employed during flight. Our comparative study highlights how species-specific control strategies have evolved to support different visually-guided flight behaviors. SIGNIFICANCE STATEMENT Across the animal kingdom, reflexes are found which stabilize the eyes to reduce the impact of motion blur on vision—analogous to the image stabilization functions found in modern cameras. These reflexes can be complex, often combining predictions about planned movements with information from multiple sensory systems which continually measure self-motion and provide feedback. The processing of this information in the nervous system incurs time delays which impose limits on performance when fast stabilization is required. Hoverflies overcome the limitations of sensory-driven stabilization reflexes by exploiting the passive stability provided by the head during roll perturbations with particularly high rotational kine-matics. Integrating passive and active mechanisms thus extends the useful range of vision and likely facilitates distinctive aspects of hoverfly flight.

When sensory information is incomplete or ambiguous, the brain relies on prior expectations to infer perceptual objects. Despite the centrality of this process to perception, the neural mechanism of sensory inference is not known. Illusory contours (ICs) are key tools to study sensory inference because they contain edges or objects that are implied only by their spatial context. Using cellular resolution, mesoscale two-photon calcium imaging and multi-Neuropixels recordings in the mouse visual cortex, we identified a sparse subset of neurons in the primary visual cortex (V1) and higher visual areas that respond emergently to ICs. We found that these highly selective 'IC-encoders' mediate the neural representation of IC inference. Strikingly, selective activation of these neurons using two-photon holographic optogenetics was sufficient to recreate IC representation in the rest of the V1 network, in the absence of any visual stimulus. This outlines a model in which primary sensory cortex facilitates sensory inference by selectively strengthening input patterns that match prior expectations through local, recurrent circuitry. Our data thus suggest a clear computational purpose for recurrence in the generation of holistic percepts under sensory ambiguity. More generally, selective reinforcement of top-down predictions by pattern-completing recurrent circuits in lower sensory cortices may constitute a key step in sensory inference.

To understand the neural basis of behavior, it is essential to measure spiking dynamics across many interacting brain regions. While new technology, such as Neuropixels probes, facilitates multi-regional recordings, significant surgical and procedural hurdles remain for these experiments to achieve their full potential. Here, we describe a novel 3D-printed cranial implant for electrophysiological recordings from distributed areas of the mouse brain. The skull-shaped implant is designed with customizable insertion holes, allowing targeting of dozens of cortical and subcortical structures in single mice. We demonstrate the procedure9s high success rate, implant biocompatibility, lack of adverse effects on behavior training, compatibility with optical imaging and optogenetics, and repeated high-quality Neuropixels recordings over multiple days. To showcase the scientific utility of this new methodology, we use multi-probe recordings to reveal how alpha rhythms organize spiking activity across visual and sensorimotor networks. Overall, this methodology enables powerful large-scale electrophysiological measurements for the study of distributed computation in the mouse brain.

Abstract The optokinetic nystagmus is a gaze-stabilizing mechanism reducing motion blur by rapid eye rotations against the direction of visual motion, followed by slower syndirectional eye movements minimizing retinal slip speed. Flies control their gaze through head turns controlled by neck motor neurons receiving input directly, or via descending neurons, from well-characterized directional-selective interneurons sensitive to visual wide-field motion. Locomotion increases the gain and speed sensitivity of these interneurons, while visual motion adaptation in walking animals has the opposite effects. To find out whether flies perform an optokinetic nystagmus, and how it may be affected by locomotion and visual motion adaptation, we recorded head movements of blowflies on a trackball stimulated by progressive and rotational visual motion. Flies flexibly responded to rotational stimuli with optokinetic nystagmus-like head movements, independent of their locomotor state. The temporal frequency tuning of these movements, though matching that of the upstream directional-selective interneurons, was only mildly modulated by walking speed or visual motion adaptation. Our results suggest flies flexibly control their gaze to compensate for rotational wide-field motion by a mechanism similar to an optokinetic nystagmus. Surprisingly, the mechanism is less state-dependent than the response properties of directional-selective interneurons providing input to the neck motor system.