Abstract Affiliative social relationships and high social status predict longer lifespans in many mammal species, including humans. Yet, the mechanisms by which these components of sociality influence survival are still largely unknown. Using 10 years of data and over 1000 recorded injuries from a free-ranging population of rhesus macaques ( Macaca mulatta ), we investigated two possible mechanisms that could underpin the relationship between sociality and survival: sociality (1) reduces injury risk; and/or (2) increases the probability of survival after an injury. We found that sociality can affect an individual’s survival by influencing their risk of injury, but had no effect on the probability of injured individuals dying. Individuals with more affiliative partners experienced fewer injuries compared to less socially integrated. Social status was also associated with lower risk of injury, particularly for older high-ranking individuals. These results represent the first demonstration of a link between social integration and fatal injury risk in a group-living species, and are the first to link social status, injury risk and survival outside of humans. Collectively, our results offer insights into a mechanism that can mediate the well-known benefits of sociality on an individual’s fitness.

Abstract Increasing age is associated with dysregulated immune function and increased inflammation– patterns that are also observed in individuals exposed to chronic social adversity. Yet we still know little about how social adversity impacts the immune system and how it might promote age-related diseases. Here, we investigated how immune cell diversity varied with age, sex and social adversity (operationalized as low social status) in free-ranging rhesus macaques. We found age-related signatures of immunosenescence, including lower proportions of CD20+ B cells, CD20+/CD3+ ratio, and CD4+/CD8+ T cell ratio – all signs of diminished antibody production. Age was associated with higher proportions of CD3+/CD8+ Cytotoxic T cells, CD16+/CD3-Natural Killer cells, CD3+/CD4+/CD25+ and CD3+/CD8+/CD25+ T regulatory cells, and CD14+/CD16+/HLA-DR+ intermediate monocytes, and lower levels of CD14+/CD16-/HLA-DR+ classical monocytes, indicating greater amounts of inflammation and immune dysregulation. We also found an effect of exposure to social adversity (i.e., low social status) that was sex-dependent. High-status males, relative to females, had higher CD20+/CD3+ ratios and CD16+/CD3 Natural Killer cell proportions, and lower proportions of CD8+ Cytotoxic T cells. Further, low status females had higher proportions of cytotoxic T cells than high status females, while the opposite was observed in males. High status males had higher CD20+/CD3+ ratios than low status males. Together, our study identifies immune cell types that differ by age in a human-relevant primate model animal, and demonstrates a novel link between sex-dependent immunity and social adversity.

Humans exhibit sex differences in the prevalence of many neurodevelopmental and neurodegenerative conditions. To better understand the translatability of a critical nonhuman primate model, the rhesus macaque, we generated one of the largest multibrain region bulk transcriptional datasets for this species and characterized sex-biased gene expression patterns. We demonstrate that these patterns are similar to those in humans and are associated with overlapping regulatory mechanisms, biological processes, and genes implicated in sex-biased human disorders, including autism. We also show that sex-biased genes exhibit greater genetic variance for expression and more tissue-specific expression patterns, which may facilitate the rapid evolution of sex-biased genes. Our findings provide insights into the biological mechanisms underlying sex-biased disease and validate the rhesus macaque model for the study of these conditions.

Extreme weather events radically alter ecosystems. When ecological damage persists, selective pressures on individuals can change, leading to phenotypic adjustments. For group-living animals, social relationships may be a mechanism enabling adaptation to ecosystem disturbance. Yet whether such events alter selection on sociality and whether group-living animals can, as a result, adaptively change their social relationships remain untested. We leveraged 10 years of data collected on rhesus macaques before and after a category 4 hurricane caused persistent deforestation, exacerbating monkeys’ exposure to intense heat. In response, macaques demonstrated persistently increased tolerance and decreased aggression toward other monkeys, facilitating access to scarce shade critical for thermoregulation. Social tolerance predicted individual survival after the hurricane, but not before it, revealing a shift in the adaptive function of sociality.

Humans exhibit sex differences in the prevalence of many neurodevelopmental disorders and neurodegenerative diseases. Here, we generated one of the largest multi-brain-region bulk transcriptional datasets for the rhesus macaque and characterized sex-biased gene expression patterns to investigate the translatability of this species for sex-biased neurological conditions. We identify patterns similar to those in humans, which are associated with overlapping regulatory mechanisms, biological processes, and genes implicated in sex-biased human disorders, including autism. We also show that sex-biased genes exhibit greater genetic variance for expression and more tissue-specific expression patterns, which may facilitate rapid evolution of sex-biased genes. Our findings provide insights into the biological mechanisms underlying sex-biased disease and support the rhesus macaque model for the translational study of these conditions.

Abstract Accumulating evidence in humans and other mammals suggests older individuals tend to have smaller social networks. Uncovering the cause of these declines is important as it can inform how changes in social relationships with age might affect health and fitness in later life. Smaller social networks might be detrimental, but may also be the result of greater selectivity in partner choice, reflecting an adaptive solution to physical or physiological limitations imposed by age. While greater selectivity with age has been shown in humans, the extent to which active ‘social selectivity’ within an individual’s lifetime occurs across the animal kingdom remains an open question. Using 8 years of longitudinal data from a population of free-ranging rhesus macaques we provide the first evidence in a non-human animal for within-individual increases in social selectivity with age. Going beyond previous cross-sectional studies, our within-individual analyses revealed that adult female macaques actively reduced the size of their networks as they aged and focused on partners previously linked to fitness benefits, including kin and partners to whom they were strongly and consistently connected earlier in life. Females spent similar amounts of time socializing as they aged, suggesting that network shrinkage does not result from lack of motivation or ability to engage. Furthermore, females remained attractive companions and were not isolated by withdrawal of social partners. Taken together, our results provide rare empirical evidence for social selectivity in non-humans, suggesting patterns of social aging in humans may be deeply rooted in primate evolution and may have adaptive value. Significance statement The narrowing of social networks and prioritization of meaningful relationships with age is commonly observed in humans. Determining whether social selectivity is exhibited by other animals remains critical to furthering our understanding of the evolution of late-life changes in sociality. Here we test key predictions from the social selectivity hypothesis and demonstrate that female rhesus macaques show within-individual changes in sociality with age that resemble the human social aging phenotype. Our use of longitudinal data to track how individuals change their social behavior within their lifetimes offers the most conclusive evidence to date that social selectivity is not a phenomenon unique to humans and therefore might have deeper evolutionary underpinnings.

Abstract Parasites and infectious diseases constitute an important challenge to the health of group-living animals. Social contact and shared space can both increase disease transmission risk, while individual differences in social resources can help prevent infections. For example, high social status individuals and those with more or stronger social relationships may have better immunity and, thus, lower parasitic burden. To test for health trade-offs in the costs and benefits of sociality, we quantified how parasitic load varied with an individual’s social status, as well as with their weak and strong affiliative relationships in a free-ranging population of rhesus macaques ( Macaca mulatta ). Social resources may also protect against infection under environmentally challenging situations, such as natural disasters. We additionally examined the impact of a major hurricane on the sociality-parasite relationship in this system. We found that both weak and strong proximity partners, but not grooming partners, were associated with lower protozoa infection risk. Social status was not linked to infection risk, even after the hurricane. Overall, our study highlights the buffering against infection that affiliative partners may provide, suggesting individuals can compensate for the health costs of sociality by having partners who tolerate their presence.

Abstract Exposure to adversity during early life is linked to lasting detrimental effects on evolutionary fitness across many taxa. However, due to the challenges of collecting longitudinal data, especially in species where one sex disperses, direct evidence from long-lived species remains relatively scarce. Here we test the effects of early life adversity on male and female longevity in a free-ranging population of rhesus macaques ( Macaca mulatta ) at Cayo Santiago, Puerto Rico. We leveraged six decades of data to quantify the relative importance of ten forms of early life adversity for 6,599 macaques (3,230 male, 3,369 female), with a smaller sample size (N=299) for one form of adversity (maternal social isolation) which required high-resolution behavioral data. We found that individuals who experienced more early life adversity died earlier than those who experienced less adversity. Mortality risk was highest during early life, defined as birth to four years old, suggesting acute survival effects of adversity, but heightened mortality risk was also present in macaques who survived to adulthood. Females and males were affected differently by some forms of adversity, and these differences might be driven by varying energetic demands, female philopatry, and male dispersal. By leveraging data on thousands of macaques collected over decades, our results show that the fitness consequences of early life adversity are not uniform across individuals but vary as a function of the type of adversity, timing, and social context, and thus contribute to our limited but growing understanding of the evolution of early life sensitivities in long-lived species. Significance Statement Exposure to early life adversity, even when conditions subsequently improve, can have profound and persistent consequences for human health. Negative effects of early life adversity appear widespread across the animal kingdom. To date, however, direct evidence from long-lived species is relatively scarce due to the difficulties of collecting data from early life till death. We leverage six decades of observations on thousands of free-ranging male and female rhesus macaques to examine the complex ways early life adversity impacts survival. Our results suggest that the type of adversity and life history factors intersect to impact immediate and downstream survival. By studying early life adversity across environments, cultures, contexts, and species, we can better understand the evolutionary underpinnings of early life sensitivities.

Competition over access to resources, such as food and mates, is believed to be one of the major costs associated with group living. Two socioecological factors suggested to predict the intensity of competition are group size and the relative abundance of sexually active individuals. However, empirical evidence linking these factors to costs of competition, such as injury risk, is scarce. Here, we leveraged 10 years of data from free-ranging rhesus macaques where injuries are associated with a high mortality risk. We tested if intra-specific variation in group size and adult sex ratio predicted injury risk and physical aggression. We found that males were less likely to be injured when living in larger groups potentially due to advantages in intergroup encounters. Females, instead, had higher injury risk when living in larger groups but this was not explained by within-group competition among females. Further, male-biased sex ratios were positively related to male-female aggression, indicating that male coercion during mating competition may be a cause of injuries in females. Overall, our results provide insights into sex differences in the fitness-related costs of competition and empirical evidence for long-standing predictions on the evolution of group living.

The relatedness between group members is a potential driver of variation in social structure. Relatedness predicts biases in partner choice and formation of strong relationships among group members. As such, groups that differ in their percentage of non-kin dyads, i.e., in their kinship composition, should therefore differ in the structure of their social networks. Yet the relationship between kinship composition and social structure remains unclear. Here, we used long-term social and pedigree data from a population of rhesus macaques to investigate the relationship between kinship composition and the connectivity, cohesion, potential for transmission and social differentiation of the social networks of adult female macaques. We found no evidence that the social structure of groups composed of greater proportion of unrelated females differ from that of groups with a lower proportion of non-kin. To investigate this unexpected finding, we built agent-based models parameterised with the empirical data to further explore (1) the expected relationship between kinship composition and social structure and (2) why we did not find such a relationship in the empirical data. Agent-based models showed that kinship composition can influence social structure in populations similar to the one studied, but that this effect may only be detectable with a sample size even larger than ours (19 group-years) and with greater variance in kinship composition (proportion of non-kin varied between 0.830-0.922 in the empirical data). The relationship between kinship composition and social structure might be more apparent when comparing data from species that differ strongly in their social organisation, translating into marked differences in kinship composition. This further emphasises the importance of reporting existing and future kinship composition data to deepen our understanding of the evolution of sociality and highlights the potential of agent-based models to better understand empirical results.