Summary There is growing evidence across diverse taxa for sex differences in the genomic landscape of recombination, but the causes and consequences of these differences remain poorly understood. Strong recombination landscape dimorphism between the sexes could have important implications for the dynamics of sex chromosome evolution and turnover because low recombination in the heterogametic sex can help favour the spread of sexually antagonistic alleles. Here, we present a sex-specific linkage map and revised genome assembly of Rumex hastatulus , representing the first characterization of sex differences in recombination landscape in a dioecious plant. We provide evidence for strong sex differences in recombination, with pericentromeric regions of highly suppressed recombination in males that cover over half of the genome. These differences are found on autosomes as well as sex chromosomes, suggesting that pre-existing differences in recombination may have contributed to sex chromosome formation and divergence. Analysis of segregation distortion suggests that haploid selection due to pollen competition occurs disproportionately in regions with low male recombination. Our results are consistent with the hypothesis that sex differences in the recombination landscape contributed to the formation of a large heteromorphic pair of sex chromosomes, and that pollen competition is an important determinant of recombination dimorphism.

Y chromosomes are thought to undergo progressive degeneration due to stepwise loss of recombination and subsequent reduction in selection efficiency. However, the timescales over which degeneration occurs and the evolutionary forces driving degeneration remain unclear. In order to characterize the evolution of sex chromosomes on multiple timescales, we generated a high-quality phased genome assembly of the massive older (7-9 MYA) and neo (<200,000 years) sex chromosomes in the XYY cytotype of the plant Rumex hastatulus, along with a hermaphroditic outgroup Rumex salicifolius. Our assemblies confirmed the neo-sex chromosomes were formed by two key events: an X-autosome fusion and a reciprocal translocation between the homologous autosome and the Y chromosome. The enormous sex-linked regions of the X (296 MB) and the two Y chromosomes (503 MB) both arose in a large repeat-rich genome with low recombination, however the complete loss of recombination on the Y still led to over 30% gene loss and massive rearrangements over a short timescale. In the older sex-linked region, there has been a major increase in the abundance of transposable elements, including into and near genes. In the neo sex-linked regions, we observe evidence of extensive chromosome rearrangements before gene degeneration and loss. Overall, we observe extensive degeneration during the first 10 million years of Y chromosome evolution, but not immediate genomic degeneration on very short timescales. Our results highlight that even when sex chromosomes emerge from repetitive regions of already-low recombination, the complete loss of recombination on the Y chromosome still leads to a substantial increase in repetitive element content and gene degeneration.

Sex chromosomes have evolved independently many times across eukaryotes. Despite a considerable body of literature on the evolution of sex chromosomes, the causes and consequences of variation in the formation, degeneration, and turnover of sex chromosomes remain poorly understood. Comparative approaches in groups with sexual system variation can be valuable for understanding these questions. Plants are well-suited to such comparative studies, with many lineages containing relatively recent origins of dioecy and sex chromosomes as well as hermaphroditic close relatives. Rumex is a diverse genus of flowering plants harboring significant sexual system variation, including hermaphroditic and dioecious clades with XY sex chromosomes. Previous disagreement in the phylogenetic relationships among key species have rendered the history of sex chromosome evolution uncertain. Resolving this history is important to the development of Rumex as a system for the comparative study of sex chromosome evolution. Here, we leverage new transcriptome assemblies from 11 species representing the major clades in the genus, along with a whole-genome assembly generated for a pivotal hermaphroditic species, to further resolve the phylogeny and history of sex chromosome evolution in Rumex. Using phylogenomic approaches, we find evidence for two independent origins of sex chromosomes and introgression from unsampled taxa in the genus. Comparative genomics reveals massive chromosomal rearrangements in a dioecious species, with evidence for a complex origin of the sex chromosomes through multiple chromosomal fusions. However, we see no evidence of elevated rates of fusion on the sex chromosome in comparison with autosomes, providing no support for an adaptive hypothesis for the sex chromosome expansion. Overall, our results highlight the dynamic nature of sex chromosome systems in Rumex and illustrate the utility of the genus as a model for the comparative study of sex chromosome evolution.