Maintaining balance throughout daily activities is challenging because of the unstable nature of the human body. For instance, a person’s delayed reaction times limit their ability to restore balance after disturbances. Wearable exoskeletons have the potential to enhance user balance after a disturbance by reacting faster than physiologically possible. However, “artificially fast” balance-correcting exoskeleton torque may interfere with the user’s ensuing physiological responses, consequently hindering the overall reactive balance response. Here, we show that exoskeletons need to react faster than physiological responses to improve standing balance after postural perturbations. Delivering ankle exoskeleton torque before the onset of physiological reactive joint moments improved standing balance by 9%, whereas delaying torque onset to coincide with that of physiological reactive ankle moments did not. In addition, artificially fast exoskeleton torque disrupted the ankle mechanics that generate initial local sensory feedback, but the initial reactive soleus muscle activity was only reduced by 18% versus baseline. More variance of the initial reactive soleus muscle activity was accounted for using delayed and scaled whole-body mechanics [specifically center of mass (CoM) velocity] versus local ankle—or soleus fascicle—mechanics, supporting the notion that reactive muscle activity is commanded to achieve task-level goals, such as maintaining balance. Together, to elicit symbiotic human-exoskeleton balance control, device torque may need to be informed by mechanical estimates of global sensory feedback, such as CoM kinematics, that precede physiological responses.

I. Abstract Cortical beta oscillations (13-30 Hz) reflect sensorimotor cortical activity, but have not been fully investigated in balance recovery behavior. We hypothesized that more challenging balance conditions would lead to greater recruitment of cortical sensorimotor brain regions for balance recovery. We predicted that beta power would be enhanced when balance recovery is more challenging, either due to more difficult perturbations or due to lower intrinsic balance ability. In 19 young adults, we measured beta power evoked over motor cortical areas (Cz electrode) during 3 magnitudes of backward support-surface translational perturbations using electroencephalography. Peak beta power was measured during early (50-150 ms), late (150-250 ms), and overall (0-400 ms) time bins, and wavelet-based analyses quantified the time course of evoked beta power and agonist and antagonist ankle muscle activity. We further assessed the relationship between individual balance ability measured in a challenging beam walking task and perturbation-evoked beta power within each time bin. In balance perturbations, cortical beta power increased ∼50 ms after perturbation onset, demonstrating greater increases with increasing perturbation magnitude. Balance ability was negatively associated with peak beta power in only the late (150-250 ms) time bin, with higher beta power in individuals who performed worse in the beam walking task. Additionally, the time course of cortical beta power followed a similar waveform as the evoked muscle activity, suggesting these evoked responses may be initially evoked by shared underlying mechanisms. These findings support the active role of sensorimotor cortex in balance recovery behavior, with greater recruitment of cortical resources under more challenging balance conditions. Cortical beta power may therefore provide a biomarker for engagement of sensorimotor cortical resources during reactive balance recovery and reflect the individual level of balance challenge.

Abstract Locomotion results from the interactions of highly nonlinear neural and biomechanical dynamics. Accordingly, understanding gait dynamics across behavioral conditions and individuals based on detailed modeling of the underlying neuromechanical system has proven difficult. Here, we develop a data-driven and generative modeling approach that recapitulates the dynamical features of gait behaviors to enable more holistic and interpretable characterizations and comparisons of gait dynamics. Specifically, gait dynamics of multiple individuals are predicted by a dynamical model that defines a common, low-dimensional, latent space to compare group and individual differences. We find that highly individualized dynamics – i.e., gait signatures – for healthy older adults and stroke survivors during treadmill walking are conserved across gait speed. Gait signatures further reveal individual differences in gait dynamics, even in individuals with similar functional deficits. Moreover, components of gait signatures can be biomechanically interpreted and manipulated to reveal their relationships to observed spatiotemporal joint coordination patterns. Lastly, the gait dynamics model can predict the time evolution of joint coordination based on an initial static posture. Our gait signatures framework thus provides a generalizable, holistic method for characterizing and predicting cyclic, dynamical motor behavior that may generalize across species, pathologies, and gait perturbations. Author Summary In this manuscript, we introduce a novel, machine learning-based framework for quantifying, characterizing, and modifying the underlying neuromechanical dynamics that drive unique gait patterns. Standard methods for evaluating movement typically focus on extracting discrete gait variables ignoring the complex inter-limb and inter-joint spatiotemporal dependencies that occur during gait. Popular physiologically realistic modeling approaches encode these spatiotemporal dependencies but are too complex to characterize individual differences in the factors driving unique gait patterns or disorders. To circumvent these modeling complications, we develop a phenomenological model of gait that enables more holistic and interpretable characterizations of gait, encoding these complex spatiotemporal dependencies between humans’ joint angles arising from joint neural and biomechanical constraints. Our coined ‘gait signature’ framework provides a path towards understanding the neuromechanics of locomotion. This framework has potential utility for clinical researchers prescribing individualized therapies for pathologies or biomechanists interested in animal locomotion or other periodic movements assessed across different pathologies, neural perturbations, and or conditions.

ABSTRACT Mechanisms underlying associations between balance and cognitive impairments in older adults with and without Parkinson’s disease are poorly understood. Balance disturbances evoke a cortical N1 response that is associated with both balance and cognitive abilities in unimpaired populations. We hypothesized that the N1 response reflects neural mechanisms that are shared between balance and cognitive function, and would therefore be associated with both balance and cognitive impairments in Parkinson’s disease. Although N1 responses did not differ at the group level, they showed different associations with balance and cognitive function in the Parkinson’s disease vs. control groups. In the control group, higher N1 amplitudes were correlated with lower cognitive set shifting ability and lower balance confidence. However, in Parkinson’s disease, narrower N1 widths (i.e., shorter durations) were associated with greater parkinsonian motor symptom severity, lower balance ability and confidence, lower mobility, and lower overall cognitive function. Despite different relationships across populations, the present results suggest the N1 response reflects neural processes related to both balance and cognitive function. A better understanding of neural mechanisms linking balance and cognitive function could provide insight into associations between balance and cognitive decline in aging populations.

Abstract The error-related negativity (ERN) is a neural correlate of error monitoring often used to investigate individual differences in developmental, mental health, and adaptive contexts. However, limited experimental control over errors presents several confounds to its measurement. An experimentally controlled disturbance to standing balance evokes the balance N1, which we previously suggested may share underlying mechanisms with the ERN based on a number of shared features and factors. We now measure whether the balance N1 and ERN are correlated across individuals within two small groups (N=21 young adults and N=20 older adults). ERNs were measured in arrow flanker tasks using hand and foot response modalities (ERN-hand and ERN-foot). The balance N1 was evoked by sudden slip-like movements of the floor while standing. The ERNs and the balance N1 showed good and excellent internal consistency, respectively, and were correlated in amplitude in both groups. One principal component strongly loaded on all three evoked potentials, suggesting that the majority of individual differences are shared across the three ERPs. However, there remains a significant component of variance shared between the ERN-hand and ERN-foot beyond what they share with the balance N1. It is unclear whether this component of variance is specific to the arrow flanker task, or something fundamentally related to error processing that is not evoked by a sudden balance disturbance. If the balance N1 were to reflect error processing mechanisms indexed by the ERN, balance paradigms offer several advantages in terms of experimental control over errors.

Abstract Understanding individuals’ distinct movement patterns is crucial for health, rehabilitation, and sports. Recently, we developed a machine learning-based framework to show that “gait signatures” describing the neuromechanical dynamics governing able-bodied and post-stroke gait kinematics remain individual-specific across speeds. However, we only evaluated gait signatures within a limited speed range and number of participants, using only sagittal plane (i.e., 2D) joint angles. Here we characterized changes in gait signatures across a wide range of speeds, from very slow (0.3 m/s) to exceptionally fast (above the walk-to-run transition speed) in 17 able-bodied young adults. We further assessed whether 3D kinematic and/or kinetic (ground reaction forces, joint moments, and powers) data would improve the discrimination of gait signatures. Our study showed that gait signatures remained individual-specific across walking speeds: Notably, 3D kinematic signatures achieved exceptional accuracy (99.8%, confidence interval (CI): 99.1-100%) in classifying individuals, surpassing both 2D kinematics and 3D kinetics. Moreover, participants exhibited consistent, predictable linear changes in their gait signatures across the entire speed range. These changes were associated with participants’ preferred walking speeds, balance ability, cadence, and step length. These findings support gait signatures as a tool to characterize individual differences in gait and predict speed-induced changes in gait dynamics.

Abstract Heightened reliance on the cerebral cortex for postural stability with aging is well-known, yet the cortical dynamics of balance control, particularly in relationship to balance function, is unclear. Here we aimed to investigate motor cortical activity in relationship to the level of balance challenge presented during reactive balance recovery, and identify circuit-specific interactions between motor cortex and prefrontal or somatosensory regions to metrics of balance function that predict fall risk. Using electroencephalography, we assessed motor cortical beta power, and beta coherence during balance reactions to perturbations in older adults. We found that individuals with greater somatosensory-motor beta coherence at baseline and lower beta power evoked over motor regions following perturbations demonstrated higher general clinical balance function. At the group-level, beta coherence between prefrontal-motor regions reduced during balance reactions. Older adults with the highest post-perturbation prefrontal-motor coherence showed greater cognitive dual-task interference and elicited stepping reactions at lower perturbation magnitudes. Our results support motor cortical beta activity as a potential biomarker for individual level of balance challenge and implicate prefrontal-and somatosensory-motor cortical networks in different aspects of balance control in older adults. Cortical network activity during balance may provide a neural target for precision-medicine efforts aimed at fall-prevention with aging.

INTRODUCTION. Individuals with Parkinson's disease (PD) are at increased risk for falls, and exhibit deficits in executive function, including Set Shifting, which can be measured as the difference between parts B and A of the Trailmaking Test. METHODS. We conducted a cross- sectional study using baseline data of PD patients with and without freezing of gait (FOG) (n=69) and community-dwelling neurologically-normal older adults (NON-PD) (n=84) who had volunteered to participate in clinical rehabilitation research. Multivariate logistic regression analyses were performed to determine associations between Set Shifting, PD, and faller status, as determined by ≥1 self-reported falls in the previous 6 months, after adjusting for demographic and cognitive factors and clinical disease characteristics. RESULTS. Impaired Set Shifting was associated with previous falls after controlling for age, sex, overall cognitive function, PD, FOG, and PD disease duration (OR=1.29 [1.03-1.60]; P=0.02). In models controlling for age, sex, and overall cognitive function, PD was associated with increased fall prevalence among the study sample (OR=4.15 [95% CI 1.65-10.44], P<0.01) and FOG was associated with increased fall prevalence among the PD sample (OR=3.63 [1.22-10.80], P=0.02). Although the strongest associations between Set Shifting and falling were observed among PD without FOG (OR=2.11) compared to HOA (OR=1.14) and PD with FOG (OR=1.46) in a multivariate model that allowed for interaction between set shifting and PD status, there was insufficient evidence to reject the null hypothesis of no interaction. CONCLUSIONS. Set Shifting is associated with previous falls in non-demented older adults with and without PD.

BACKGROUND: Abnormal antagonist leg muscle activity could indicate increased muscle co-contraction and clarify mechanisms of balance impairments in Parkinson's disease (PD). Prior studies in carefully selected patients showed PD patients demonstrate earlier, longer, and larger antagonist muscle activation during reactive balance responses to perturbations. RESEARCH QUESTION: Here, we tested whether antagonist leg muscle activity was abnormal in a group of PD patients who were not selected for phenotype, and most of whom had volunteered for exercise-based rehabilitation. METHODS: We compared antagonist activation during reactive balance responses to multidirectional support-surface translation perturbations in 31 patients with mild-moderate PD (age 68±9; H&Y 1-3; UPDRS-III 32±10) and 13 matched individuals (age 65±9). We quantified modulation of muscle activity (i.e., the ability to activate and inhibit muscles appropriately according to the perturbation direction) using modulation indices (MI) derived from minimum and maximum EMG activation levels observed across perturbation directions. RESULTS: Antagonist leg muscle activity was abnormal in unselected PD patients compared to controls. Linear mixed models identified significant associations between impaired modulation and PD (P<0.05), PD severity (P<0.01), and balance ability (P<0.05), but not age (P=0.10). SIGNIFICANCE: Antagonist activity is increased during reactive balance responses in PD patients of varying phenotypes who are candidates for rehabilitation. Abnormal antagonist activity may contribute to balance impairments in PD and be a potential rehabilitation target or outcome measure.

Here, we examined features of muscle coordination associated with reduced walking performance in chronic stroke survivors. Using motor module (a.k.a. muscle synergy) analysis, we identified differences in the modular control of overground walking and standing reactive balance in stroke survivors compared to age-similar neurotypical controls. In contrast to previous studies that demonstrated reduced motor module number post-stroke, our cohort of stroke survivors did not exhibit a reduction in motor module number compared to controls during either walking or reactive balance. Instead, the pool of motor modules common to walking and reactive balance was smaller, suggesting a reduction in generalizability of motor module function across behaviors. The motor modules common to walking and reactive balance tended to be less variable and more distinct, suggesting more reliable output compared to motor modules specific to one behavior. Indeed, higher levels of motor module generalization was associated with faster walking speeds in stroke survivors. Further, recruitment of a common independent plantarflexor module across both behaviors was associated with faster walking speeds. Our work is the first to show that motor module generalization across walking and balance may help to distinguish important and clinically-relevant differences in walking performance across stroke survivors that would have been overlooked by examining only a single behavior. Finally, as similar relationships between motor module generalization and walking performance have been demonstrated in healthy young adults and individuals with Parkinson's disease, our work suggests that motor module generalization across walking and balance may be important for well-coordinated walking.