Abstract Background Members of the Planctomycetota phylum harbour an outstanding potential for carbohydrate degradation given the abundance and diversity of carbohydrate-active enzymes (CAZymes) encoded in their genomes. However, mainly members of the Planctomycetia class have been characterised up to now, and little is known about the degrading capacities of the other Planctomycetota . Here, we present a comprehensive comparative analysis of all available planctomycetotal genome representatives and detail encoded carbohydrolytic potential across phylogenetic groups and different habitats. Results Our in-depth characterisation of the available planctomycetotal genomic resources increases our knowledge of the carbohydrolytic capacities of Planctomycetota . We show that this single phylum encompasses a wide variety of the currently known CAZyme diversity assigned to glycoside hydrolase families and that many members encode a versatile enzymatic machinery towards complex carbohydrate degradation, including lignocellulose. We highlight members of the Isosphaerales, Pirellulales, Sedimentisphaerales and Tepidisphaerales orders as having the highest encoded hydrolytic potential of the Planctomycetota . Furthermore, members of a yet uncultivated group affiliated to the Phycisphaerales order could represent an interesting source of novel lytic polysaccharide monooxygenases to boost lignocellulose degradation. Surprisingly, many Planctomycetota from anaerobic digestion reactors encode CAZymes targeting algal polysaccharides – this opens new perspectives for algal biomass valorisation in biogas processes. Conclusions Our study provides a new perspective on planctomycetotal carbohydrolytic potential, highlighting distinct phylogenetic groups which could provide a wealth of diverse, potentially novel CAZymes of industrial interest.

Miscanthus sp. is regarded as suitable biomass for different biorefinery value chains. However, due to high recalcitrance, its wide use is yet untapped. Termite is the most efficient lignocellulose degrading insect, and its success results from synergistic cooperation with its gut microbiome. Here, we investigated at holobiont level the dynamic adaptation of a higher termite Cortaritermes sp. to imposed Miscanthus diet, with a long-term objective of overcoming lignocellulose recalcitrance. We used an integrative omics approach, comprising amplicon sequencing, metagenomics and metatranscriptomics that we combined with enzymatic characterisation of carbohydrate active enzymes from termite gut Fibrobacteres and Spirochaetae. Adaptation to the new diet was evidenced by reduced gut bacterial diversity and modified gene expression profiles, further suggesting a shift towards utilisation of cellulose and arabinoxylan, two main components of Miscanthus lignocellulose. Low identity of reconstructed microbial genomes to microbes from closely related termite species, supported the hypothesis of a strong phylogenetic relationship between host and its gut microbiome. Application-wise, this makes each termite gut system an endless source of enzymes that are potentially industrially relevant. This study provides a framework for better understanding the complex lignocellulose degradation by the higher termite gut system and paves a road towards its future bioprospecting.

The outstanding hydrolytic potential of the Planctomycetota phylum for complex polysaccharide degradation has recently been acknowledged based on the numerous carbohydrate-active enzymes (CAZymes) encoded in their genomes. However, mainly members of the Planctomycetia class have been characterised up to now, and little is known about the degrading capacities of the other Planctomycetota. Our in-depth characterisation of the available planctomycetotal genomic resources increased our knowledge of the carbohydrolytic capacities of Planctomycetota. We showed that this single phylum encompasses a wide variety of the currently known CAZyme diversity assigned to glycoside hydrolase families, and that many members are characterised by a high versatility towards complex carbohydrate degradation, including lignocellulose. We also highlighted members of the Isosphaerales, Pirellulales, Sedimentisphaerales and Tepidisphaerales orders as having the highest encoded hydrolytic potential of the Planctomycetota. Furthermore, members of a yet uncultivated group affiliated to Phycisphaerales were identified as an interesting source of novel, lytic polysaccharide monooxygenases that could boost lignocellulose degradation. Surprisingly, many Planctomycetota from anaerobic digestion reactors were shown to encode CAZymes targeting algal polysaccharides - this opens new perspectives for algal biomass valorisation in biogas processes. Our study provides a new perspective on planctomycetotal carbohydrolytic potential, highlighting distinct phylogenetic groups which could provide a wealth of diverse, potentially novel CAZymes of industrial interest.