The proportion and distribution of local inhibitory neurons (interneurons) in the thalamus varies widely across mammals. This is reflected in the structure of thalamic local circuits, which is more complex in primates compared to smaller-brained mammals like rodents.An increase in the number of thalamic interneurons could arise from addition of novel interneuron types or from elaboration of a plesiomorphic ontogenetic program, common to all mammals. The former has been proposed for the human brain, with migration of interneurons from the ventral telencephalon into higher order thalamus as one of its unique features ([Letinic and Rakic, 2001][1]).Here, we identify a larger than expected complexity and distribution of interneurons across the mouse thalamus. All thalamic interneurons can be traced back to two developmental programs: one specified in the midbrain and the other in the forebrain. Interneurons migrate to functionally distinct thalamic nuclei, where the midbrain-derived cells populate the sensory thalamus, and forebrain-generated interneurons only the higher order regions. The latter interneuron type may be homologous to the one previously considered to be human-specific, while we also observe that markers for the midbrain-born class are abundantly expressed in the primate thalamus. These data therefore point to a shared ontogenetic organization of thalamic interneurons across mammals. [1]: #ref-50

A fundamental problem in neuroscience is how neurons select for their many inputs. A common assumption is that a neuron's selectivity is largely explained by differences in excitatory synaptic input weightings. Here we describe another solution to this important problem. We show that within the first order visual thalamus, the type of inhibition provided by thalamic interneurons has the potential to alter the input selectivity of thalamocortical neurons. To do this, we developed conductance injection protocols to compare how different types of synchronous and asynchronous GABA release influence thalamocortical excitability in response to realistic patterns of retinal ganglion cell input. We show that the asynchronous GABA release associated with tonic inhibition is particularly efficient at maintaining information content, ensuring that thalamocortical neurons can distinguish between their inputs. We propose a model where alterations in GABA release properties results in rapid changes in input selectivity without requiring structural changes in the network.

Abstract The thalamus is an important hub for sensory information and participates in sensory perception, regulation of attention, arousal and sleep. These functions are executed primarily by glutamatergic thalamocortical neurons that extend axons to the cortex and initiate cortico-thalamocortical connectional loops. However, the thalamus also contains projection GABAergic neurons that do not engage in direct communication with the cortex. Here, we have harnessed recent insight into the development of the intergeniculate (IGL), the ventrolateral geniculate (LGv) and the perihabenula (pHB) to specifically target and manipulate thalamic projection GABAergic neurons in female and male mice. Our results show that thalamic GABAergic neurons of the IGL and LGv receive retinal input from diverse classes of ipRGCs, but not from the M1 ipRGC type, while those in the pHB lack direct retinal input. We describe the synergistic role of the photoreceptor melanopsin and the thalamic neurons of the IGL/LGv in circadian entrainment to dim light. We identify a requirement for the thalamic IGL/LGv in the rapid changes in vigilance states associated with circadian light transitions. Furthermore, we map a previously undescribed thalamic network of developmentally related GABAergic neurons in the IGL/LGv complex and the pHB potentially involved in light-dependent mood regulation. Significance statement The intergeniculate leaflet and ventral geniculate nucleus are part of the extended circadian system and mediate some non-image-forming visual functions. Here we show that each of these structures has a thalamic (dorsal) as well as prethalamic (ventral) developmental origin. We map the retinal input to thalamus-derived cells in the IGL/LGv complex and discover that while ipRGC input is dominant, this is not likely to originate from M1-ipRGCs. We describe the extent of similarity in synaptic input to developmentally related cells in the IGL/LGv and in the perihabenula nucleus (pHB). We implicate thalamic cells in the IGL/LGv in vigilance state transitions at circadian light changes and in overt behavioural entrainment to dim light, the latter exacerbated by concomitant loss of melanopsin expression.