Abstract Whether or not the micro swimmer Caenorhabditis elegans senses and respond to gravity is unknown. We find that C. elegans aligns its swimming direction with that of the gravity vector (positive gravitaxis). When placed in an aqueous solution that is denser than the animals, they still orient downwards, indicating that non-uniform mass distribution and/or hydrodynamic effects are not responsible for animal’s downward orientation. Paralyzed worms and worms with globally disrupted sensory cilia do not change orientation as they settle in solution, indicating that gravitaxis is an active behavior that requires gravisensation. Other types of sensory driven orientation behaviors cannot explain our observed downward orientation. Like other neural behaviors, the ability to respond to gravity declines with age. Our study establishes gravitaxis in the micro swimmer C. elegans and suggests that C. elegans can be used as a genetically tractable system to study molecular and neural mechanisms of gravity sensing and orientation. Significance Statement Understanding how animals respond to gravity is not only of fundamental scientific interest, but has clinical relevance, given the prevalence of postural instability in aged individuals. Determining whether C. elegans responds to gravity is important for mechanistic studies of gravity sensing in an experimentally tractable animal, for a better understanding of nematode ecology and evolution, and for studying biological effects of microgravity. Our experiments, which indicate that C. elegans senses and responds to gravity, set the stage for mechanistic studies on molecular mechanisms of gravity sensing.

The ecological and evolutionary benefits of energy-saving in collective behaviors are rooted in the physical principles and physiological mechanisms underpinning animal locomotion. We propose a turbulence sheltering hypothesis that collective movements of fish schools in turbulent flow can reduce the total energetic cost of locomotion by shielding individuals from the perturbation of chaotic turbulent eddies. We test this hypothesis by quantifying energetics and kinematics in schools of giant danio ( Devario aequipinnatus ) and compared that to solitary individuals swimming under laminar and turbulent conditions over a wide speed range. We discovered that, when swimming at high speeds and high turbulence levels, fish schools reduced their total energy expenditure (TEE, both aerobic and anaerobic energy) by 63% to 79% compared to solitary fish (e.g., 228 versus 48 kj kg −1 ). Solitary individuals spend approximately 22% more kinematic effort (tail beat amplitude•frequency: 1.7 versus 1.4 BL s −1 ) to swim in turbulence at higher speeds than in laminar conditions. Fish schools swimming in turbulence reduced their three-dimensional group volume by 41% to 68% (at higher speeds, approximately 103 versus 33 cm 3 ) and did not alter their kinematic effort compared to laminar conditions. This substantial energy saving highlights that schooling behaviors can mitigate turbulent disturbances by sheltering fish (within schools) from the eddies of sufficient kinetic energy that can disrupt locomotor gaits. Therefore, providing a more desirable internal hydrodynamic environment could be one of the ecological drivers underlying collective behaviors in a dense fluid environment.

Abstract The ecological and evolutionary benefits of collective behaviours are rooted in the physical principles and physiological mechanisms underpinning animal locomotion. We propose a turbulence sheltering hypothesis that collective movements of fish schools in turbulent flow can reduce the total energetic cost of locomotion by shielding individuals from the perturbation of chaotic turbulent eddies. We test this hypothesis by quantifying energetics and kinematics in schools of giant danio ( Devario aequipinnatus ) compared to solitary individuals swimming under control and turbulent conditions over a wide speed range. We discovered that, when swimming at high speeds and high turbulence levels, fish schools reduced their total energy expenditure (TEE, both aerobic and anaerobic energy) by 63–79% compared to solitary fish. Solitary individuals spend ∼25% more kinematic effort (tail beat amplitude*frequency) to swim in turbulence at higher speeds than in control conditions. However, fish schools swimming in turbulence reduced their three-dimensional group volume by 41–68% (at higher speeds) and did not alter their kinematic effort compared to control conditions. This substantial energy saving highlighted a ∼261% higher TEE when fish swimming alone in turbulence are compared to swimming in a school. Schooling behaviour could mitigate turbulent disturbances by sheltering fish within schools from the eddies of sufficient kinetic energy that can disrupt the locomotor gaits. Providing a more desirable internal hydrodynamic environment could be one of the ecological drivers underlying collective behaviours in a dense fluid environment. One-Sentence Summary The collective movement of fish schools substantially reduces the energetic cost of locomotion in turbulence compared to that of swimming alone.