Abstract Sponges (phylum Porifera) are early-diverging metazoa renowned for establishing complex microbial symbioses. Here we present a global Porifera microbiome survey, set out to establish the ecological and evolutionary drivers of these host–microbe interactions. We show that sponges are a reservoir of exceptional microbial diversity and major contributors to the total microbial diversity of the world’s oceans. Little commonality in species composition or structure is evident across the phylum, although symbiont communities are characterized by specialists and generalists rather than opportunists. Core sponge microbiomes are stable and characterized by generalist symbionts exhibiting amensal and/or commensal interactions. Symbionts that are phylogenetically unique to sponges do not disproportionally contribute to the core microbiome, and host phylogeny impacts complexity rather than composition of the symbiont community. Our findings support a model of independent assembly and evolution in symbiont communities across the entire host phylum, with convergent forces resulting in analogous community organization and interactions.

Abstract Ecological stability is touted as a complex and multifaceted concept, including components such as variability, resistance, resilience, persistence and robustness. Even though a complete appreciation of the effects of perturbations on ecosystems requires the simultaneous measurement of these multiple components of stability, most ecological research has focused on one or a few of those components analysed in isolation. Here, we present a new view of ecological stability that recognises explicitly the non‐independence of components of stability. This provides an approach for simplifying the concept of stability. We illustrate the concept and approach using results from a field experiment, and show that the effective dimensionality of ecological stability is considerably lower than if the various components of stability were unrelated. However, strong perturbations can modify, and even decouple, relationships among individual components of stability. Thus, perturbations not only increase the dimensionality of stability but they can also alter the relationships among components of stability in different ways. Studies that focus on single forms of stability in isolation therefore risk underestimating significantly the potential of perturbations to destabilise ecosystems. In contrast, application of the multidimensional stability framework that we propose gives a far richer understanding of how communities respond to perturbations.

Understanding the factors that influence the persistence and stability of complex ecological networks is a central focus of ecological research. Recent research into these factors has predominantly attempted to unveil the ecological processes and structural constraints that influence network stability. Comparatively little attention has been given to the consequences of evolutionary events, despite the fact that the interplay between ecology and evolution has been recognised as fundamental to understand the formation of ecological communities and predict their reaction to change. In light of current environmental challenges, there is a compelling need for a quantitative framework to predict biodiversity loss under environmental perturbations while accounting for evolutionary processes. We extend existing mutualistic population dynamical models by incorporating evolutionary adaptation events to address this critical gap. We relate ecological aspects of mutualistic community stability to the stability of persistent evolutionary pathways. Our findings highlight the significance of the structural stability of ecological systems in predicting biodiversity loss under both evolutionary and environmental changes, particularly in relation to species-level selection. Notably, our simulations reveal that the evolution of mutualistic networks tends to increase a network-dependent parameter termed critical competition, which places systems in a regime in which mutualistic interactions enhance structural stability and, consequently, biodiversity. This research emphasizes the pivotal role of natural selection in shaping ecological networks, steering them towards reduced effective competition below a critical threshold where mutualistic interactions foster stability. The outcomes of our study contribute to the development of a predictive framework for eco-evolutionary dynamics, offering insights into the interplay between ecological and evolutionary processes in the face of environmental change.

Sponges (phylum Porifera) harbour specific microbial communities that drive the ecology and evolution of the host. Understanding the structure and dynamics of these communities is emerging as a primary focus in marine microbial ecology research. Much of the work to date has focused on sponges from warm and shallow coastal waters, while sponges from the deep ocean remain less well-studied. Here, we present a metataxonomic analysis of the microbial consortia associated with 23 deep-sea sponges. We identify a high abundance of archaea relative to bacteria across these communities, with certain sponge microbiomes comprising more than 90% archaea. Specifically, the archaeal family Nitrosopumilaceae are prolific, comprising over 99% of all archaeal reads. Our analysis revealed sponge microbial communities mirror the host sponge phylogeny, indicating a key role for host taxonomy in defining microbiome composition. Our work confirms the contribution of both evolutionary and environmental processes to the composition of microbial communities in deep-sea sponges.

Restoring and conserving habitat and the species they shelter has become a primary focus to mitigate the current extinction crisis. Setting aside land designated as protected areas (PAs) is an efficient way of achieving these aims. This strategy has been proven to enhance different aspects of species richness and abundance across ecosystems1-4. However, to truly understand the effects of global environmental change on biodiversity, and the efficiency of our mitigation measures, we must account for one of its fundamental dimensions: species interactions. Here we show that PAs enhance avian food webs across Europe by protecting key network and species traits. Using 376,556 observational records of 509 bird species from citizen science databases distributed across 45 networks of PAs, we found beneficial effects of protection on 10 out of 13 food web properties on an average of 25.9% of sites. PAs enhance food webs by harbouring large top predators, in turn increasing the length of biomass flow paths from basal to top species. Furthermore, we link these beneficial effects to environmental drivers and PA designations. PA benefits were augmented by specific protection goals such as European Directives for conservation. This study provides evidence for the effectiveness of PAs as a strategy to preserve fundamental aspects of biodiversity beyond species richness. We anticipate our study to be a starting point for the development of comprehensive frameworks to assess the critical role of PAs in safeguarding biodiversity worldwide. Improving the mapping of species occurrences and ecological interactions across the globe will is fundamental to develop optimal strategies for establishing networks of PAs aimed at protecting all aspects of ecosystem diversity.

Abstract Metapopulation structure (i.e. the spatial arrangement of local populations and corridors between them) plays a fundamental role in the persistence of wildlife populations, but can also drive the spread of infectious diseases. While the disruption of metapopulation connectivity can reduce disease spread, it can also impair host resilience by disrupting gene flow and colonisation dynamics. Thus, a pressing challenge for many wildlife populations is to elucidate whether the benefits of disease management methods that reduce metapopulation connectivity outweigh the associated risks. Directly transmissible cancers are clonal malignant cell lines capable to spread through host populations without immune recognition, when susceptible and infected hosts become in close contact. Using an individual-based metapopulation model we investigate the effects of the interplay between host dispersal, disease transmission rate and inter-individual contact distance for transmission (determining within-population mixing) on the spread and persistence of a transmissible cancer, Tasmanian devil facial tumour disease (DFTD), from local to regional scales. Further, we explore population isolation scenarios to devise management strategies to mitigate disease spread. Disease spread, and the ensuing population declines, are synergistically determined by individuals’ dispersal, disease transmission rate and within-population mixing. Low to intermediate transmission rates can be magnified by high dispersal and inter-individual transmission distance. Once disease transmission rate is high, dispersal and inter-individual contact distance do not impact the outcome of the disease transmission dynamics. Isolation of local populations effectively reduced metapopulation-level disease prevalence but caused severe declines in metapopulation size and genetic diversity. The relative position of managed (i.e. isolated) populations within the metapopulation had a significant effect on disease prevalence, highlighting the importance of considering metapopulation structure when implementing metapopulation-scale disease control measures. Our findings suggests that population isolation is not an ideal management method for preventing disease spread in species inhabiting already fragmented landscapes, where genetic diversity and extinction risk are already a concern, such as the Tasmanian devil.

Climate warming and biological invasions are key drivers of biodiversity change. Their combined effects on ecological communities remain largely unexplored. We investigated the direct and indirect influences of warming on invasion success, and their synergistic effects on community structure and dynamics. Using size-structured food web models, we found that warming increased invasion success. The direct physiological effects of warming on invasions were minimal in comparison to indirect effects mediated by changes on food web structure and stability. Warmed communities with less connectivity, shortened food chains and reduced temporal variability were more susceptible to invasions. The directionality and magnitude of invasions effects on food webs varied across warming regimes. Warmer communities became smaller, more connected, and with more predator species when invaded than their colder counterparts. They were also less stable and their species more abundant. Considering food web structure is crucial to predict invasion success and its impacts under warming.

Abstract Unveiling the ecological and evolutionary mechanisms underpinning the assembly of stable and complex ecosystems is a main focus of community ecology. Ecological theory predicts the necessity of structural constraints on the network of species interactions to allow for growth of complexity in assembling multispecies communities. A promising research avenue is the search for an understanding of how the coexistence of diverse species interaction types could influence the development of complexity and how an ideal composition could arise in nature. We propose an ecological model with mixed interaction types incorporating evolutionary assembly by speciation. This framework allows to investigate the eco-evolutionary assembly on complex species interaction networks with multiple interaction types and its consequences for ecosystem stability. Our results show that highly mutualistic communities are conducive of complexity and promote the emergence of consumer-resource interactions. Furthermore, we show that an evolutionary process is required to produce such condition. Moreover, this evolutionary assembly generates a diversity of outcomes and promotes two distinct types of complexity depending on speciation constraints. Assembled communities are thus either larger (more species) or more connected, in agreement with patterns previously observed in microbial communities. Our results produce invaluable theoretical insight into the mechanisms behind the emergence of ecological complexity and into the roles of mutualism and speciation on community formation.