ABSTRACT Background Bilaterian animals today represent 99% of animal biodiversity. Elucidating how bilaterian hallmarks emerged is a central question of animal evo-devo and evolutionary genomics. Studies of non-bilaterian genomes have suggested that the ancestral animal already possessed a diversified developmental toolkit, including some pathways required for bilaterian body plans. Comparing genomes within the early branching metazoan Porifera phylum is key to identify which changes and innovations contributed to the successful transition towards bilaterians. Results Here, we report the first whole genome comprehensive analysis of a glass sponge, Oopsacas minuta , a member of the Hexactinellida . Studying this class of sponge is evolutionary relevant because it differs from the three other Porifera classes in terms of development, tissue organization, ecology and physiology. Although O. minuta does not exhibit drastic body simplifications, its genome is among the smallest animal genomes sequenced so far, surprisingly lacking several metazoan core genes (including Wnt and several key transcription factors). Our study also provided the complete genome of the symbiotic organism dominating the associated microbial community: a new Thaumarchaeota species. Conclusions The genome of the glass sponge O. minuta differs from all other available sponge genomes by its compactness and smaller number of predicted proteins. The unexpected losses of numerous genes considered as ancestral and pivotal for metazoan morphogenetic processes most likely reflect the peculiar syncytial organization in this group. Our work further documents the importance of convergence during animal evolution, with multiple emergences of sponge skeleton, electrical signaling and multiciliated cells.

Abstract The phylogenetic placement of the morphologically simple placozoans is crucial to understanding the evolution of complex animal traits. Here, we examine the influence of adding new genomes from placozoans to a large dataset designed to study the deepest splits in the animal phylogeny. Using site-heterogeneous substitution models, we show that it is possible to obtain strong support, in both amino acid and reduced-alphabet matrices, for either a sister-group relationship between Cnidaria and Placozoa, or for Cnidaria and Bilateria (=Planulozoa), also seen in most published work to date, depending on the orthologues selected to construct the matrix. We demonstrate that a majority of genes show evidence of compositional heterogeneity, and that the support for Planulozoa can be assigned to this source of systematic error. In interpreting this placozoan-cnidarian clade, we caution against a peremptory reading of placozoans as secondarily reduced forms of little relevance to broader discussions of early animal evolution.

Abstract Sponges pump water to filter feed and for diffusive oxygen uptake. In doing so, trace DNA fragments from a multitude of organisms living around them are trapped in their tissues. Here we show that the environmental DNA retrieved from archived marine sponge specimens can reconstruct the fish communities at the place of sampling and discriminate North Atlantic assemblages according to biogeographic region (from Western Greenland to Svalbard), depth habitat (80-1600m), and even the level of protection in place. Given the cost associated with ocean biodiversity surveys, we argue that targeted and opportunistic sponge samples – as well as the specimens already stored in museums and other research collections – represent an invaluable trove of biodiversity information that can significantly extend the reach of ocean monitoring.

Abstract Background Bioluminescence, or the ability of a living organism to produce light, has evolved independently in numerous taxa inhabiting a panoply of ecosystems, although it is more frequent among marine animals. Scale worms are a group of marine polynoid annelids characterized by having dorsal scales, known as elytra, capable of emitting bioluminescent light by a mostly unknown molecular mechanism that may involve a photoprotein called polynoidin. Here, we used RNA-seq data to characterize the expression of genes potentially involved in light production in the polynoid species Harmothoe imbricata (Linnaeus, 1767) and Harmothoe areolata (Grube, 1860) across tissues of the specimens. We also compared the transcriptomes of the selected species with other bioluminescent and non-bioluminescent polynoids, to identify shared orthologous genes potentially involved in light production. In addition, we investigated the disposition of the photocytes on the elytra using confocal microscopy and histological analyses. Results Our results showed a total of 16 candidate genes, 15 orthologous genes and 12 enriched GO terms potentially involved in bioluminescence, including genes related with oxidative stress, cytoskeleton, nervous system, stress response, wounding response, eye constituents and metabolic pathways. We also confirmed the presence of photocytes in both species, which appeared distributed around the elytrophore. Conclusions Among the genes found potentially implicated in bioluminescence we suggest that the oxidoreductase protein, peroxidasin, could be a polynoidin candidate since it appears overexpressed in the elytra of both species and it is located in the endoplasmic reticulum, where this photoprotein has been described to be found.

Abstract Marine biodiversity underpins ecosystem health and societal well-being. Preservation of biodiversity hotspots is a global challenge. Molecular tools, like DNA barcoding and metabarcoding, hold great potential for biodiversity monitoring, possibly outperforming more traditional taxonomic methods. However, metabarcoding-based biodiversity assessments are limited by the availability of sequences in barcoding reference databases; a lack thereof results in high percentages of unassigned sequences. In this study we (i) present the current status of known vs. barcoded marine species at a global scale based on online taxonomic and genetic databases; and (ii) compare the current status with data from ten years ago. Then we analyzed occurrence data of marine animal species from five Large Marine Ecosystems (LMEs) classified as biodiversity hotspots, to identify any consistent disparities in COI barcoding coverage between geographic regions and at phylum level. Barcoding coverage varied among LMEs (from 36.8% to 62.4% COI-barcoded species) and phyla (from 4.8% to 74.7% COI-barcoded species), with Porifera, Bryozoa and Platyhelminthes being highly underrepresented, compared to Chordata, Arthropoda and Mollusca. We demonstrate that although barcoded marine species increased from 9.5% to 14.2% since the last assessment in 2011, about 15,000 (corresponding to 7.8% increase) new species were described from 2011 to 2021. The next ten years will thus be crucial to enroll concrete collaborative measures and long term initiatives (e.g., Horizon 2030, Ocean Decade) to populate barcoding libraries for the marine realm.

The genomes of non-bilaterian metazoans are key to understanding the molecular basis of early animal evolution. However, a full comprehension of how animal-specific traits such as nervous systems arose is hindered by the scarcity and fragmented nature of genomes from key taxa, such as Porifera. Ephydatia muelleri is a freshwater sponge found across the northern hemisphere. Here we present its 326 Mbp genome, assembled to high contiguity (N50: 9.88 Mbp) with 23 chromosomes on 24 scaffolds. Our analyses reveal a metazoan-typical genome architecture, highly shared synteny, and offer clarity on the changes allowing adaptation to the extreme temperatures and conditions found in freshwater. The pancontinental distribution, sexual and asexual development, and ready laboratory culture of E. muelleri make this a highly practical model system. Alongside RNAseq, DNA methylation and amplicon data spanning its development and range, the E. muelleri genome offers a multifaceted resource for examining genomic changes both within sponges and in early animal evolution

Regeneration is an essential process for all multicellular organisms, allowing them to recover effectively from internal and external injury. This process has been studied extensively in a medical context in vertebrates, with pathways often investigated mechanistically, both to derive increased understanding and as potential drug targets for therapy. Several species from other parts of the metazoan tree of life, noted for their regenerative prowess, have previously been targeted for study. This allows us to understand their regenerative mechanisms and see how they could be adapted for use in medicine. Species in clades such as Hydra, planarians and echinoderms can regenerate large portions of their body, the former two clades being able to completely regenerate from even a small portion of their somatic tissue. Less well-documented for their regenerative abilities are sponges. This is surprising, as they are both one of the earliest-branching extant metazoan phyla on Earth, and are rapidly able to respond to injury. Their sessile lifestyle, lack of an external protective layer, inability to respond to predation and filter-feeding strategy all mean that regeneration is often required. In particular the demosponge genus Halisarca has been noted for its fast cell turnover and ability to quickly adjust its cell kinetic properties to repair damage through regeneration. However, while the rate and structure of regeneration in sponges has begun to be investigated, the molecular mechanisms behind this ability are yet to be catalogued. Here we describe the assembly of a reference transcriptome for Halisarca caerulea, along with additional transcriptomes noting response to injury before, shortly following (2 hrs post-), and 12 hrs after trauma. RNAseq reads were assembled using Trinity, annotated, and samples compared, to allow initial insight into the transcriptomic basis of sponge regenerative processes. These resources are deep, with our reference assembly containing more than 92.6% of the BUSCO Metazoa set of genes, and well-assembled (N50s of 836, 957, 1,688 and 2,032 for untreated, 2h, 12h and reference transcriptomes respectively), and therefore represent excellent initial resources as a bedrock for future study. The generation of transcriptomic resources from sponges before and following deliberate damage has allowed us to study particular pathways within this species responsible for repairing damage. We note particularly the involvement of the Wnt cascades in this process in this species, and detail the contents of this cascade, along with cell cycle, extracellular matrix and apoptosis-linked genes in this work. This resource represents an excellent starting point for the continued development of this knowledge, given H. caerulea's ability to regenerate and position as an outgroup for comparing the process of regeneration across metazoan lineages. With this resource in place, we can begin to infer the regenerative capacity of the common ancestor of all extant animal life, and unravel the elements of regeneration in an often-overlooked clade.