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Emily Josephs
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Molecular Parallelism Underlies Convergent Highland Adaptation of Maize Landraces

Li Wang et al.Aug 2, 2020
Abstract Convergent phenotypic evolution provides some of the strongest evidence for adaptation. However, the extent to which recurrent phenotypic adaptation has arisen via parallelism at the molecular level remains unresolved, as does the evolutionary origin of alleles underlying such adaptation. Here, we investigate genetic mechanisms of convergent highland adaptation in maize landrace populations and evaluate the genetic sources of recurrently selected alleles. Population branch excess statistics reveal strong evidence of parallel adaptation at the level of individual SNPs, genes and pathways in four independent highland maize populations, even though most SNPs show unique patterns of local adaptation. The majority of selected SNPs originated via migration from a single population, most likely in the Mesoamerican highlands. Polygenic adaptation analyses of quantitative traits reveal that alleles affecting flowering time are significantly associated with elevation, indicating the flowering time pathway was targeted by highland adaptation. In addition, repeatedly selected genes were significantly enriched in the flowering time pathway, indicating their significance in adapting to highland conditions. Overall, our study system represents a promising model to study convergent evolution in plants with potential applications to crop adaptation across environmental gradients.
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Adaptive and maladaptive expression plasticity underlying herbicide resistance in an agricultural weed

Emily Josephs et al.Sep 25, 2020
Abstract Plastic phenotypic responses to environmental change are common, yet we lack a clear understanding of the fitness consequences of these plastic responses. Here, we use the evolution of herbicide resistance in the common morning glory ( Ipomoea purpurea ) as a model for understanding the relative importance of adaptive and maladaptive gene expression responses to herbicide. Specifically, we compare leaf gene expression changes caused by herbicide to the expression changes that evolve in response to artificial selection for herbicide resistance. We identify a number of genes that show plastic and evolved responses to herbicide and find that for the majority of genes with both plastic and evolved responses, plastic responses appear to be adaptive. We also find that selection for herbicide response increases gene expression plasticity. Overall, these results show the importance of adaptive plasticity for herbicide resistance in a common weed and that expression changes in response to strong environmental change can be adaptive. Impact statement Predicting whether and how organisms will adapt to environmental change is a crucial goal. However, this goal can be complicated because environmental change can alter traits, in a process called plasticity. The extent and fitness consequences of plasticity will have important effects on the adaptive process. In this study, we use adaptation to herbicide in the agricultural weed, the common morning glory, as a model for understanding the extent and fitness consequences of plasticity in gene expression. We find evidence that gene expression plasticity is adaptive in the presence of herbicide, suggesting that understanding plasticity is crucial for understanding how organisms adapt to new environments.
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Weaker selection on genes with treatment-specific expression consistent with a limit on plasticity evolution inArabidopsis thaliana

Miles Roberts et al.Oct 27, 2022
Abstract Differential gene expression between environments often underlies phenotypic plasticity. However, environment-specific expression patterns are hypothesized to relax selection on genes, and thus limit plasticity evolution. We collated over 27 terabases of RNA-sequencing data on Arabidopsis thaliana from over 300 peer-reviewed studies and 200 treatment conditions to investigate this hypothesis. Consistent with relaxed selection, genes with more treatment-specific expression have higher levels of nucleotide diversity and divergence at nonsynonymous sites but lack stronger signals of positive selection. This result persisted even after controlling for expression level, gene length, GC content, the tissue specificity of expression, and technical variation between studies. Overall, our investigation supports the existence of a hypothesized trade-off between the environment specificity of a gene’s expression and the strength of selection on said gene in A. thaliana . Future studies should leverage multiple genome-scale datasets to tease apart the contributions of many variables in limiting plasticity evolution.
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Hybrid origins and the earliest stages of diploidization in the highly successful recent polyploid Capsella bursa-pastoris

Gavin Douglas et al.Jul 4, 2014
Whole genome duplication events have occurred repeatedly during flowering plant evolution, and there is growing evidence for predictable patterns of gene retention and loss following polyploidization. Despite these important insights, the rate and processes governing the earliest stages of diploidization remain poorly understood, and the relative importance of genetic drift, positive selection and relaxed purifying selection in the process of gene degeneration and loss is unclear. Here, we conduct whole genome resequencing in Capsella bursa-pastoris, a recently formed tetraploid with one of the most widespread species distributions of any angiosperm. Whole genome data provide strong support for recent hybrid origins of the tetraploid species within the last 100-300,000 years from two diploid progenitors in the Capsella genus. Major-effect inactivating mutations are frequent, but many were inherited from the parental species and show no evidence of being fixed by positive selection. Despite a lack of large-scale gene loss, we observe a decrease in the efficacy of natural selection genome-wide, due to the combined effects of demography, selfing and genome redundancy from whole genome duplication. Our results suggest that the earliest stages of diploidization are associated with quantitative genome-wide decreases in the strength and efficacy of selection rather than rapid gene loss, and that non-functionalization can receive a 'head start' through a legacy of deleterious variants and differential expression originating in parental diploid populations.
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Herbarium specimens reveal links betweenCapsella bursa-pastorisleaf shape and climate

Asia Hightower et al.Feb 15, 2024
Summary Studies into the evolution and development of leaf shape have connected variation in plant form, function, and fitness. For species with consistent leaf margin features, patterns in leaf architecture are related to both biotic and abiotic factors. However, for species with inconsistent leaf margin features, quantifying leaf shape variation and the effects of environmental factors on leaf shape has proven challenging. To investigate leaf shape variation in species with inconsistent shapes, we analyzed approxi-mately 500 digitized Capsella bursa-pastoris specimens collected throughout the continental U.S. over a 100-year period with geometric morphometric modeling and deterministic techniques. We generated a morphospace of C. bursa-pastoris leaf shapes and modeled leaf shape as a function of environment and time. Our results suggest C. bursa-pastoris leaf shape variation is strongly associated with temperature over the C. bursa-pastoris growing season, with lobing decreasing as temperature increases. While we expected to see changes in variation over time, our results show that level of leaf shape variation is consistent over the 100-year period. Our findings showed that species with inconsistent leaf shape variation can be quantified using geometric morphometric modeling techniques and that temperature is the main environmental factor influencing leaf shape variation.
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Previously unmeasured genetic diversity explains part of Lewontin's paradox in a k-mer-based meta-analysis of 112 plant species

Miles Roberts et al.May 19, 2024
Abstract At the molecular level, most evolution is expected to be neutral. A key prediction of this expectation is that the level of genetic diversity in a population should scale with population size. However, as was noted by Richard Lewontin in 1974 and reaffirmed by later studies, the slope of the population size-diversity relationship in nature is much weaker than expected under neutral theory. We hypothesize that one contributor to this paradox is that current methods relying on single nucleotide polymorphisms (SNPs) called from aligning short reads to a reference genome underestimate levels of genetic diversity in many species. To test this idea, we calculated nucleotide diversity ( π ) and k-mer-based metrics of genetic diversity across 112 plant species, amounting to over 205 terabases of DNA sequencing data from 27,488 individual plants. We then compared how these different metrics correlated with proxies of population size that account for both range size and population density variation across species. We found that our population size proxies scaled anywhere from about 3 to over 20 times faster with k-mer diversity than nucleotide diversity after adjusting for evolutionary history, mating system, life cycle habit, cultivation status, and invasiveness. The relationship between k-mer diversity and population size proxies also remains significant after correcting for genome size, whereas the analogous relationship for nucleotide diversity does not. These results suggest that variation not captured by common SNP-based analyses explains part of Lewontin’s paradox in plants.
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Structural variants contribute to phenotypic variation in maize

Nathan Catlin et al.Jun 17, 2024
Comprehensively identifying the loci shaping trait variation has been challenging, in part because standard approaches often miss many types of genetic variants. Structural variants, especially transposable elements are likely to affect phenotypic variation but we need better methods in maize for detecting polymorphic structural variants and TEs using short-read sequencing data. Here, we used a whole genome alignment between two maize genotypes to identify polymorphic structural variants and then genotyped a large maize diversity panel for these variants using short-read sequencing data. We characterized variation of SVs within the panel and identified SV polymorphisms that are associated with life history traits and genotype-by-environment interactions. While most of the SVs associated with traits contained TEs, only one of the SV's boundaries clearly matched TE breakpoints indicative of a TE insertion, whereas the other polymorphisms were likely caused by deletions. All of the SVs associated with traits were in linkage disequilibrium with nearby single nucleotide polymorphisms (SNPs), suggesting that this method did not identify variants that would have been missed in a SNP association study.
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The evolutionary forces shaping cis and trans regulation of gene expression within a population of outcrossing plants

Emily Josephs et al.Sep 10, 2019
Understanding the persistence of genetic variation within populations has long been a goal of evolutionary biology. One promising route towards achieving this goal is using population genetic approaches to describe how selection acts on the loci associated with trait variation. Gene expression provides a model trait for addressing the challenge of the maintenance of variation because it can be measured genome-wide without information about how gene expression affects traits. Previous work has shown that loci affecting the expression of nearby genes (local or cis-eQTLs) are under negative selection, but we lack a clear understanding of the selective forces acting on variants that affect the expression of genes in trans. Here, we identify loci that affect gene expression in trans using genomic and transcriptomic data from one population of the obligately outcrossing plant, Capsella grandiflora . The allele frequencies of trans-eQTLs are consistent with stronger negative selection acting on trans-eQTLs than cis-eQTLs, and even more strongly on trans-eQTLs associated with the expression of multiple genes. However, despite this general pattern, we still observe the presence of a trans-eQTL at intermediate frequency that affects the expression of a large number of genes in the same coexpression module. Overall, our work highlights the different selective pressures shaping variation in cis- and trans- gene regulation.
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