Abstract How organisms control when to transition between different stages of development is a key question in biology. In plants, epigenetic silencing by Polycomb repressive complex 1 (PRC1) and PRC2 plays a crucial role in promoting developmental transitions, including from juvenile-to-adult phases of vegetative growth. PRC1/2 are known to repress the master regulator of vegetative phase change, miR156, leading to the transition to adult growth, but how this process is regulated temporally is unknown. Here we investigate whether transcription factors in the VIVIPAROUS/ABI3-LIKE ( VAL ) gene family provide the temporal signal for the epigenetic repression of miR156. Exploiting a novel val1 allele, we found that VAL1 and VAL2 redundantly regulate vegetative phase change by controlling the overall level, rather than temporal dynamics, of miR156 expression. Furthermore, we discovered that VAL1 and VAL2 also act independently of miR156 to control this important developmental transition.

Abstract An enduring question in evolutionary biology concerns the degree to which episodes of convergent trait evolution depend on the same genetic programs, particularly over long timescales. Here we genetically dissected repeated origins and losses of prickles, sharp epidermal projections, that convergently evolved in numerous plant lineages. Mutations in a cytokinin hormone biosynthetic gene caused at least 16 independent losses of prickles in eggplants and wild relatives in the genus Solanum . Strikingly, homologs promote prickle formation across angiosperms that collectively diverged over 150 million years ago. By developing new Solanum genetic systems, we leveraged this discovery to eliminate prickles in a wild species and an indigenously foraged berry. Our findings implicate a shared hormone-activation genetic program underlying evolutionarily widespread and recurrent instances of plant morphological innovation.

ABSTRACT The highly diverse Solanaceae family contains several widely studied model and crop species. Fully exploring, appreciating, and exploiting this diversity requires additional model systems. Particularly promising are orphan fruit crops in the genus Physalis, which occupy a key evolutionary position in the Solanaceae and capture understudied variation in traits such as inflorescence complexity, fruit ripening and metabolites, disease and insect resistance, self-compatibility, and most notable, the striking Inflated Calyx Syndrome (ICS), an evolutionary novelty found across angiosperms where sepals grow exceptionally large to encapsulate fruits in a protective husk. We recently developed transformation and genome editing in Physalis grisea (groundcherry). However, to systematically explore and unlock the potential of this and related Physalis as genetic systems, high-quality genome assemblies are needed. Here, we present chromosome-scale references for P. grisea and its close relative P. pruinosa and use these resources to study natural and engineered variation in floral traits. We first rapidly identified a natural structural variant in a bHLH gene that causes petal color variation. Further, and against expectations, we found that CRISPR-Cas9 targeted mutagenesis of 11 MADS-box genes, including purported essential regulators of ICS, had no effect on inflation. In a forward genetics screen, we identified huskless , which lacks ICS due to mutation of an AP2-like gene that causes sepals and petals to merge into a single whorl of mixed identity. These resources and findings elevate Physalis to a new Solanaceae model system, and establish a new paradigm for the search of factors driving ICS.

Abstract Shoot development in plants is divided into two phases, a vegetative phase and a reproductive phase. Vegetative growth also has two distinct juvenile and adult phases, the transition between which is termed vegetative phase change . To understand how this developmental transition is regulated in natural populations of plants, we grew a group of 70 accessions of Arabidopsis thaliana and measured the appearance of traits associated with vegetative and reproductive phase change. We found that these transitions were uncorrelated, implying they are regulated by different mechanisms. Furthermore, an analysis of accessions from Central Asia revealed that precocious changes in leaf shape poorly correlated with the timing of abaxial trichome production (an adult trait) and with variation in the level of miR156 (a key regulator of vegetative phase change). This suggests the timing of vegetative phase change is regulated by more than one mechanism. To identify the genes responsible for the precocious vegetative phenotype of these accessions, we used a set of recombinant inbred lines derived from a cross between the standard lab strain, Col-0, and one of these accessions, Shakdara. We identified eight quantitative trait loci involved in the vegetative phase change, some of which regulated different components of leaf development. All of these loci were distinct from those that regulate flowering time. These data provide the foundation for future studies to identify the loci and the regulatory networks responsible for natural variation in the timing of vegetative phase change in A. thaliana .