Many coral reefs worldwide have undergone phase shifts to alternate, degraded assemblages because of the combined effects of overfishing, declining water quality, and the direct and indirect impacts of climate change [1Wilkinson C. Status of Coral Reefs of the World. Australian Institute of Marine Science, Townsville, Australia2004Google Scholar, 2Hoegh-Guldberg O. Climate change, coral bleaching and the future of the world's coral reefs.Mar. Freshw. Res. 1999; 50: 839-866Crossref Scopus (2458) Google Scholar, 3Harvell C.D. Mitchell C.E. Ward J.R. Altizer S. Dobson A.P. Ostfeld R.S. Samuel M.D. Climate warming and disease risks for terrestrial and marine biota.Science. 2002; 296: 2158-2162Crossref PubMed Scopus (1739) Google Scholar, 4Hughes T.P. Baird A.H. Bellwood D.R. Card M. Connolly S.R. Folke C. Grosberg R. Hoegh-Guldberg O. Jackson J.B. Kleypas J. et al.Climate change, human impacts, and the resilience of coral reefs.Science. 2003; 301: 929-933Crossref PubMed Scopus (2558) Google Scholar, 5Bellwood D.R. Hughes T.P. Folke C. Nyström M. Confronting the coral reef crisis.Nature. 2004; 429: 827-833Crossref PubMed Scopus (2131) Google Scholar, 6Pandolfi J.M. Bradbury R.H. Sala E. Hughes T.P. Bjorndal K.A. Cooke R.G. McArdle D. McClenachan L. Newman M.J. Paredes G. et al.Global trajectories of the long-term decline of coral reef ecosystems.Science. 2003; 301: 955-958Crossref PubMed Scopus (1345) Google Scholar, 7Knowlton N. The future of coral reefs.Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2001; 98: 5419-5425Crossref PubMed Scopus (384) Google Scholar, 8Gardner T.A. Cote I. Gill J.A. Watkinson A.R. Long-term region-wide declines in Caribbean corals.Science. 2003; 301: 958-960Crossref PubMed Scopus (1405) Google Scholar, 9Moberg F. Folke C. Ecological goods and services of coral reef ecosystems.Ecol. Econ. 1999; 29: 215-233Crossref Scopus (1021) Google Scholar]. Here, we experimentally manipulated the density of large herbivorous fishes to test their influence on the resilience of coral assemblages in the aftermath of regional-scale bleaching in 1998, the largest coral mortality event recorded to date. The experiment was undertaken on the Great Barrier Reef, within a no-fishing reserve where coral abundances and diversity had been sharply reduced by bleaching [10Baird A.H. Marshall P.A. Mortality, growth and reproduction in scleractinian corals following bleaching on the Great Barrier Reef.Mar. Ecol. Prog. Ser. 2002; 237: 133-141Crossref Scopus (353) Google Scholar]. In control areas, where fishes were abundant, algal abundance remained low, whereas coral cover almost doubled (to 20%) over a 3 year period, primarily because of recruitment of species that had been locally extirpated by bleaching. In contrast, exclusion of large herbivorous fishes caused a dramatic explosion of macroalgae, which suppressed the fecundity, recruitment, and survival of corals. Consequently, management of fish stocks is a key component in preventing phase shifts and managing reef resilience. Importantly, local stewardship of fishing effort is a tractable goal for conservation of reefs, and this local action can also provide some insurance against larger-scale disturbances such as mass bleaching, which are impractical to manage directly.

Resource managers and scientists from disparate disciplines are rising to the challenge of understanding and moderating human impacts on marine ecosystems. Traditional barriers to communication between marine ecologists, fisheries biologists, social scientists and economists are beginning to break down, and the distinction between applied and basic research is fading. These ongoing trends arise, in part, from an increasing awareness of the profound influence of people on the functioning of all marine ecosystems, an increased focus on spatial and temporal scale, and a renewed assessment of the role of biodiversity in the sustainability of ecosystem goods and services upon which human societies depend. Here, we highlight the emergence of a complex systems approach for sustaining and repairing marine ecosystems, linking ecological resilience to governance structures, economics and society. Resource managers and scientists from disparate disciplines are rising to the challenge of understanding and moderating human impacts on marine ecosystems. Traditional barriers to communication between marine ecologists, fisheries biologists, social scientists and economists are beginning to break down, and the distinction between applied and basic research is fading. These ongoing trends arise, in part, from an increasing awareness of the profound influence of people on the functioning of all marine ecosystems, an increased focus on spatial and temporal scale, and a renewed assessment of the role of biodiversity in the sustainability of ecosystem goods and services upon which human societies depend. Here, we highlight the emergence of a complex systems approach for sustaining and repairing marine ecosystems, linking ecological resilience to governance structures, economics and society.

Around the world, the human-induced collapses of populations and species have triggered a sixth mass extinction crisis, with rare species often being the first to disappear. Although the role of species diversity in the maintenance of ecosystem processes has been widely investigated, the role of rare species remains controversial. A critical issue is whether common species insure against the loss of functions supported by rare species. This issue is even more critical in species-rich ecosystems where high functional redundancy among species is likely and where it is thus often assumed that ecosystem functioning is buffered against species loss. Here, using extensive datasets of species occurrences and functional traits from three highly diverse ecosystems (846 coral reef fishes, 2,979 alpine plants, and 662 tropical trees), we demonstrate that the most distinct combinations of traits are supported predominantly by rare species both in terms of local abundance and regional occupancy. Moreover, species that have low functional redundancy and are likely to support the most vulnerable functions, with no other species carrying similar combinations of traits, are rarer than expected by chance in all three ecosystems. For instance, 63% and 98% of fish species that are likely to support highly vulnerable functions in coral reef ecosystems are locally and regionally rare, respectively. For alpine plants, 32% and 89% of such species are locally and regionally rare, respectively. Remarkably, 47% of fish species and 55% of tropical tree species that are likely to support highly vulnerable functions have only one individual per sample on average. Our results emphasize the importance of rare species conservation, even in highly diverse ecosystems, which are thought to exhibit high functional redundancy. Rare species offer more than aesthetic, cultural, or taxonomic diversity value; they disproportionately increase the potential breadth of functions provided by ecosystems across spatial scales. As such, they are likely to insure against future uncertainty arising from climate change and the ever-increasing anthropogenic pressures on ecosystems. Our results call for a more detailed understanding of the role of rarity and functional vulnerability in ecosystem functioning.

Setting-up place-based and transdisciplinary research to foster agrifood system transformation: Insights from the Aliment'Actions project in western France,

Tropical reef fishes and corals exhibit highly predictable patterns of taxonomic composition across the Indian and Pacific Oceans. Despite steep longitudinal and latitudinal gradients in total species richness, the composition of these key taxa is constrained within a remarkably narrow range of values. Regional-scale variation in reef biodiversity is best explained by large-scale patterns in the availability of shallow-water habitat. Once habitat area is accounted for, there is surprisingly little residual effect of latitude or longitude. Low-diversity regions are most vulnerable to human impacts such as global warming, underscoring the urgent need for integrated management at multinational scales.

Abstract Biodiversity is frequently associated with functional redundancy. Indo‐Pacific coral reefs incorporate some of the most diverse ecosystems on the globe with over 3000 species of fishes recorded from the region. Despite this diversity, we document changes in ecosystem function on coral reefs at regional biogeographical scales as a result of overfishing of just one species, the giant humphead parrotfish ( Bolbometopon muricatum ). Each parrotfish ingests over 5 tonnes of structural reef carbonates per year, almost half being living corals. On relatively unexploited oceanic reefs, total ingestion rates per m 2 balance estimated rates of reef growth. However, human activity and ecosystem disruption are strongly correlated, regardless of local fish biodiversity. The results emphasize the need to consider the functional role of species when formulating management strategies and the potential weakness of the link between biodiversity and ecosystem resilience.

Significance Our results indicate that, even in highly diverse systems like coral reefs, we can no longer assume that the erosion of species diversity can be discounted by the high probability of functional redundancy: i.e., that several species can support the same function. Indeed, we show that fish species tend to disproportionately pack into a few particular functions while leaving many functions highly vulnerable, i.e., they are supported by just one species. Even the Coral Triangle, which has a high concentration of tropical-reef fishes, may experience a loss of functional diversity following fisheries pressure and local species extirpation. Our results suggest that the promised benefits of functional insurance from high species diversity may not be as strong as we once hoped.

The world's coral reefs are in decline, with many exhibiting a phase shift from coral to macroalgal dominance [1Wilkinson C. Status of Coral Reefs of the World. Australian Institute of Marine Sciences, Townsville, Queensland2002Google Scholar, 2McClanahan T. Polunin N. Done T. Resilience of coral reefs.in: Gunderson L.H. Pritchard Jr., L. Resilience and Behavior of Large-Scale Systems. Island Press, Washington2002: 111-164Google Scholar, 3Gardner T.A. Cote I.M. Gill J.A. Grant A. Watkinson A.R. Long-term region-wide declines in Caribbean corals.Science. 2003; 301: 958-960Crossref PubMed Scopus (1506) Google Scholar, 4Hughes T.P. Baird A.H. Bellwood D.R. Card M. Connolly S.R. Folke C. Grosberg R. Hoegh-Guldberg O. Jackson J.B.C. Kleypas J. et al.Climate change, human impacts, and the resilience of coral reefs.Science. 2003; 301: 929-933Crossref PubMed Scopus (2750) Google Scholar, 5Pandolfi J.M. Bradbury R.H. Sala E. Hughes T.P. Bjorndal K.A. Cooke R.G. McArdle D. McClenachan L. Newman M.J.H. Paredes G. et al.Global trajectories of the long-term decline of coral reef ecosystems.Science. 2003; 301: 955-958Crossref PubMed Scopus (1455) Google Scholar, 6Bellwood D.R. Hughes T.P. Folke C. Nystrom M. Confronting the coral reef crisis.Nature. 2004; 429: 827-833Crossref PubMed Scopus (2315) Google Scholar]. This change is often associated with habitat loss and overharvesting of herbivorous fishes, particularly parrotfishes and surgeonfishes [6Bellwood D.R. Hughes T.P. Folke C. Nystrom M. Confronting the coral reef crisis.Nature. 2004; 429: 827-833Crossref PubMed Scopus (2315) Google Scholar, 7Hughes T.P. Catastrophes, phase shifts, and large-scale degradation of a Caribbean coral reef.Science. 1994; 265: 1547-1551Crossref PubMed Scopus (2209) Google Scholar, 8Jackson J.B.C. Kirby M.X. Berger W.H. Bjorndal K.A. Botsford L.W. Bourque B.J. Bradbury R.H. Cooke R. Erlandson J. Estes J.A. et al.Historical overfishing and the recent collapse of coastal ecosystems.Science. 2001; 293: 629-638Crossref PubMed Scopus (4742) Google Scholar, 9Mumby P.J. Dahlgren C.P. Harborne A.R. Kappel C.V. Micheli F. Brumbaugh D.R. Holmes K.E. Mendes J.M. Broad K. Sanchirico J.N. et al.Fishing, trophic cascades, and the process of grazing on coral reefs.Science. 2006; 311: 98-101Crossref PubMed Scopus (665) Google Scholar]. The challenge is to reverse this decline and enhance the resilience of coral-reef ecosystems [10Scheffer M. Carpenter S. Foley J.A. Folke C. Walker B. Catastrophic shifts in ecosystems.Nature. 2001; 413: 591-596Crossref PubMed Scopus (4968) Google Scholar, 11Folke C. Carpenter S. Walker B. Scheffer M. Elmqvist T. Gunderson L. Holling C.S. Regime shifts, resilience, and biodiversity in ecosystem management.Annu. Rev. Ecol. Syst. 2004; 35: 557-581Crossref Scopus (2458) Google Scholar]. We demonstrate, by using a large-scale experimentally induced phase shift, that the rapid reversal from a macroalgal-dominated to a coral- and epilithic algal-dominated state was not a result of herbivory by parrotfishes or surgeonfishes. Surprisingly, phase-shift reversal was primarily driven by a single batfish species (Platax pinnatus), a fish previously regarded as an invertebrate feeder. The 43 herbivorous fishes in the local fauna played only a minor role, suggesting that biodiversity may not offer the protection we hoped for in complex ecosystems. Our findings highlight the dangers faced by coral reefs and other threatened complex ecosystems: Species or functional groups that prevent phase shifts may not be able to reverse phase shifts once they occur. Nevertheless, reversal is possible. The critical issue is to identify and protect those groups that underpin the resilience and regeneration of complex ecosystems.