Abstract We have tested the hypothesis that a plant may detect the presence of a neighboug42r, before being shaded by it, through the perception of the spectral composition of reflected sunlight. Within seedling canopies the red: far‐red ratio (R: FR) of the light received by a sensor with a geometry approximating that of a stem was significantly reduced by selective reflection. This effect was observed before any reduction in the amount of photosynthetic light energy received by an individual seedling could be detected. Small green fences of grass, east‐west orientated, altered the spectral distribution of the light on the north (sunlit) side of them. Fully illuminated seedlings of Sinapis alba grown on the north side of these green fences produced longer internodes and had a lower leaf: stem dry weight ratio than those grown in front of fences of bleached grasses. A similar redistribution of growth was elicited in seedlings of Chenopodium album, Datura ferox and S. alba growing in full sunlight by exposing plants to additional small quantities of far‐red reflected by selective mirrors. These results suggest that the change in the R: FR ratio serves as an early warning signal of oncoming competition.

The presence of neighboring vegetation modifies the light environment experienced by plants, generating signals that are perceived by phytochromes and cryptochromes. These signals cause large changes in plant body form and function, including enhanced growth of the hypocotyl and petioles, a more erect position of the leaves and early flowering in Arabidopsis thaliana. Collectively, these so-called shade-avoidance responses tend to reduce the degree of current or future shade by neighbors. Shade light signals increase the abundance of PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR 4 (PIF4) and PIF5 proteins, promote the synthesis and redirection of auxin, favor the degradation of DELLA proteins and increase the expression of auxin, gibberellins and brassinosteroid-promoted genes, among other events downstream the photoreceptors. Selectively disrupting these events by genetic or pharmacological approaches affects shade-avoidance responses with an intensity that depends on the developmental context and the environment. Shade-avoidance responses provide a model to investigate the signaling networks used by plants to take advantage of the cues provided by the environment to adjust to the challenges imposed by the environment itself.

When exposed to warmer, nonstressful average temperatures, some plant organs grow and develop at a faster rate without affecting their final dimensions. Other plant organs show specific changes in morphology or development in a response termed thermomorphogenesis. Selected coding and noncoding RNA, chromatin features, alternative splicing variants, and signaling proteins change their abundance, localization, and/or intrinsic activity to mediate thermomorphogenesis. Temperature, light, and circadian clock cues are integrated to impinge on the level or signaling of hormones such as auxin, brassinosteroids, and gibberellins. The light receptor phytochrome B (phyB) is a temperature sensor, and the phyB-PHYTOCHROME-INTERACTING FACTOR 4 (PIF4)-auxin module is only one thread in a complex network that governs temperature sensitivity. Thermomorphogenesis offers an avenue to search for climate-smart plants to sustain crop and pasture productivity in the context of global climate change.

Abstract When exposed to shade from neighbours, competitive plants modify their growth patterns to improve access to light. In dense plant stands, ranging from forests to humid grasslands and crops, shade is interrupted by sunflecks penetrating the canopy. Relatively infrequent, minute-scale interruptions can significantly contribute to the daily light input. However, given the short duration and the time gap between these low frequency sunflecks (LFS), whether plants can sense them was unknown. Here we show that phytochrome B (phyB), cryptochrome 1 (cry1), cry2, and UV RESISTANCE LOCUS 8 (UVR8) cooperatively perceive LFS to reduce hypocotyl growth in Arabidopsis thaliana . LFS also enhanced the expression of photosynthetic and photo-protective genes and initiated pre-emptive acclimation to water restriction. Repeated LFS increased the nuclear abundance of cry1 and UVR8. This positive feedback enhanced the sensitivity to subsequent LFS and even to the shade between LFS. LFS reduced the nuclear abundance of the growth regulator PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR 4 (PIF4), which only slowly recovered upon return to shade, further amplifying the signal. The dynamics of the photo-sensory system under fluctuating light helps adjust plants to the prevailing conditions.

SUMMARY In agricultural crops, forests and grasslands, water deficit often occurs in the presence of cues from neighbouring vegetation. However, most studies have addressed separately the mechanisms of plant growth responses to these two aspects of the environment. Here we show that transferring Arabidopsis thaliana seedlings to agar containing polyethylene glycol (PEG) to restrict water availability reduces hypocotyl growth responses to shade without simultaneous affecting cotyledon expansion or its response to shade. Water restriction diminished the activity of the PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR 4 (PIF4), PIF5, PIF3 and PIF3-LIKE 1 gene promoters, particularly in seedlings exposed to simulated shade. The response of PIF4 expression to PEG required the presence of its positive morning regulators CIRCADIAN CLOCK ASSOCIATED 1 (CCA1) and LATE ELONGATED HYPOCOTYL (LHY) , which also reduced their expression in response to PEG. Water restriction diminished the nuclear abundance of PIF4 in hypocotyl cells only in the seedlings exposed to shade. In addition to the changes in PIF4 levels, post-transcriptional processes also contributed to the response to PEG. Hypocotyl growth showed significant triple interaction among water availability, shade and the presence of PIF4, PIF5 and PIF3. Collectively, these results unveil PIFs as a hub that interlinks shade and drought information to control growth.

DELLA transcriptional regulators are central components in the control of plant body form in response to the environment. This is considered to be mediated by changes in the metabolism of the hormones gibberellins (GAs), which promote the degradation of DELLAs. However, here we show that warm temperature or shade reduced the stability of a GA-insensitive DELLA allele in Arabidopsis. Furthermore, the degradation of DELLA induced by the warmth anticipated changes in GA levels and depended on the E3 ubiquitin ligase CONSTITUTIVELY PHOTOMORPHOGENIC1 (COP1). COP1 enhanced the degradation of normal and GA-insensitive DELLA alleles when co-expressed in N. benthamiana. DELLA proteins physically interacted with COP1 in yeast, mammalian and plant cells. This interaction was enhanced by the COP1 complex partner SUPRESSOR OF phyA-105 1 (SPA1). The level of ubiquitination of DELLA was enhanced by COP1 and COP1 ubiquitinated DELLA proteins in vitro. We propose that DELLAs are destabilized not only by the canonical GA-dependent pathway but also by COP1 and that this control is relevant for growth responses to shade and warm temperature.

Shade-avoiding plants including Arabidopsis thaliana display a number of growth responses elicited by shade cues including elongation of stem-like structures and repositioning of leaves. Shade also promotes phototropism of de-etiolated seedlings through repression of phytochrome B (phyB) presumably to enhance capture of unfiltered sunlight. Light cues indicative of shade include a reduction in the blue and red portions of the solar spectrum and a low red to far-red ratio. Here we show that in Arabidopsis seedlings both low blue and a low red to far-red ratio are required to rapidly enhance phototropism. However, prolonged low blue treatments through reduced cryptochrome 1 (cry1) activation are sufficient to promote phototropism. The enhanced phototropic response of cry1 mutants in the lab and in response to natural canopies depends on PHYTOCHROME INTERACTING FACTORs (PIFs). In favorable light conditions, cry1 limits the expression of PIF4 while in low blue light PIF4 expression increases, which contributes to phototropic enhancement. The analysis of a quantitative DII auxin reporter indicates that low blue light leads to enhanced auxin levels in the hypocotyl and, upon phototropic stimulation, a steeper auxin gradient across the hypocotyl. We conclude that phototropic enhancement by canopy shade results from the combined activities of phytochrome B and cry1 that converge on PIF regulation.

Abstract Plants may experience large diurnal temperature fluctuations. Our knowledge of the molecular mechanisms of integration of these fluctuations and the resulting growth patterns is limited. Here we show that hypocotyl growth during the night responded not only to the current temperature but also to preceding daytime temperatures, revealing a memory of previous conditions. Daytime temperature affected the nuclear levels of PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR 4 (PIF4) and LONG HYPOCOTYL 5 (HY5) during the next night. These jointly accounted for the observed growth kinetics, whereas memory of prior daytime temperature was impaired in the pif4 and hy5 mutants. PIF4 promoter activity largely accounted for the temperature dependent changes in PIF4 protein levels. Noteworthy, the decrease in PIF4 promoter activity triggered by cooling required a stronger temperature shift than the increase caused by warming. This hysteretic pattern required EARLY-FLOWERING 3 (ELF3). Warm temperatures promoted the formation of nuclear condensates of ELF3 in hypocotyl cells during the afternoon but not in the morning. These nuclear speckles showed poor sensitivity to subsequent cooling. We conclude that ELF3 achieves hysteresis and drives the PIF4 promoter into the same behaviour, enabling a memory of daytime temperature conditions.

ABSTRACT As the summer approaches, plants experience enhanced light inputs and elevated temperatures, two environmental cues with an opposite morphogenic impact. How plants integrate this conflicting information throughout seasons remains unclear. Key components of the plant response to light and temperature include phytochrome B (phyB), PHYTOCROME INTERACTING FACTOR 4 (PIF4), EARLY FLOWERING 3 (ELF3) and CONSTITUTIVE PHOTOMORPHOGENIC 1 (COP1). Here, we used hypocotyl lengths of single and double mutant/over-expression lines to fit a mathematical model incorporating known interactions of these genes. The fitted model recapitulates day length-dependent thermoelongation of all lines studied, and correctly predicts temperature responsiveness of new genotypes. Whilst previous works pointed to a lightindependent thermal function of COP1, simulations of our model suggested that COP1 has a role in temperature-signaling only during daytime. Based on by this prediction, we show that COP1 overexpression increases thermal response in continuous white light, while it has little effect in darkness. Defective thermal response of cop1-4 mutants is epistatic to phyB-9 and elf3-8 , indicating that COP1 activity is essential to the transduction of phyB and ELF3 thermosensory function. Our model accurately captures phyB, ELF3 and PIF4 dynamics, providing an excellent toolbox for identification of best allelic combinations towards optimized crops resilience to climate change at different geographical latitudes.

Due to the preeminence of reductionist approaches, our understanding of plant responses to combined stresses is limited. We speculated that light-quality signals of neighboring vegetation might increase susceptibility to heat shocks because shade reduces tissue temperature and hence the likeness of heat shocks. In contrast, plants of Arabidopsis thaliana grown under low red / far-red ratios typical of shade were less damaged by heat stress than plants grown under simulated sunlight. Shade reduces the activity of phytochrome B (phyB) and the phyB mutant showed high tolerance to heat stress even under simulated sunlight. The enhanced heat tolerance under low red / far-red ratios failed in a multiple mutant of PHYTOCHROME INTERACTING FACTORs. The phyB mutant showed reduced expression of several fatty acid desaturase (FAD) genes, proportion of fully unsaturated fatty acids and electrolyte leakage of membranes exposed to a heat shock. Activation of phyB by red light also reduced thermotolerance of dark-grown (etiolated) seedlings but not via changes in FAD gene expression and membrane stability. We propose that the reduced photosynthetic capacity linked to thermotolerant membranes would be less costly under shade, where the light input itself limits photosynthesis.