Significance Studies reconstructing morphological evolution have long relied on simple representations of organismal form or on limited sampling of species, hindering a comprehensive understanding of the factors shaping biological diversity. Here, we combine high-resolution 3D quantification of skull shape with dense taxonomic sampling across a major vertebrate clade, birds, to demonstrate that the avian skull is formed of multiple semi-independent regions that epitomize mosaic evolution, with cranial regions and major lineages evolving with distinct rates and modes. We further show that the evolvability of different cranial regions reflects their disparate embryonic origins. Finally, we present a hypothetical reconstruction of the ancestral bird skull using this high-resolution shape data to generate a detailed estimate of extinct forms in the absence of well-preserved three-dimensional fossils.

Morphological integration describes the degree to which sets of organismal traits covary with one another. Morphological covariation may be evaluated at various levels of biological organization, but when characterizing such patterns across species at the macroevolutionary level, phylogeny must be taken into account. We outline an analytical procedure based on the evolutionary covariance matrix that allows species-level patterns of morphological integration among structures defined by sets of traits to be evaluated while accounting for the phylogenetic relationships among taxa, providing a flexible and robust complement to related phylogenetic independent contrasts based approaches. Using computer simulations under a Brownian motion model we show that statistical tests based on the approach display appropriate Type I error rates and high statistical power for detecting known levels of integration, and these trends remain consistent for simulations using different numbers of species, and for simulations that differ in the number of trait dimensions. Thus, our procedure provides a useful means of testing hypotheses of morphological integration in a phylogenetic context. We illustrate the utility of this approach by evaluating evolutionary patterns of morphological integration in head shape for a lineage of Plethodon salamanders, and find significant integration between cranial shape and mandible shape. Finally, computer code written in R for implementing the procedure is provided.

The Cenozoic diversification of placental mammals is the archetypal adaptive radiation. Yet, discrepancies between molecular divergence estimates and the fossil record fuel ongoing debate around the timing, tempo, and drivers of this radiation. Analysis of a three-dimensional skull dataset for living and extinct placental mammals demonstrates that evolutionary rates peak early and attenuate quickly. This long-term decline in tempo is punctuated by bursts of innovation that decreased in amplitude over the past 66 million years. Social, precocial, aquatic, and herbivorous species evolve fastest, especially whales, elephants, sirenians, and extinct ungulates. Slow rates in rodents and bats indicate dissociation of taxonomic and morphological diversification. Frustratingly, highly similar ancestral shape estimates for placental mammal superorders suggest that their earliest representatives may continue to elude unequivocal identification.

Abstract 1. Three-dimensional measurements of morphology are key to gaining an understanding of a species’ biology and to answering subsequent questions regarding the processes of ecology (or palaeoecology), function, and evolution. However, the collection of morphometric data is often focused on methods designed to produce data on bilaterally symmetric morphologies which may mischaracterise asymmetric structures. 2. Using 3D landmark and curve data on 3D surface meshes of specimens, we present a method for first quantifying the level of asymmetry in a specimen and second, accurately capturing the morphology of asymmetric specimens for further geometric analyses. 3. We provide an example of the process from initial landmark placement, including details on how to place landmarks to quantify the level of asymmetry, and then on how to use this information to accurately capture the morphology of asymmetric morphologies or structures. We use toothed whales (odontocetes) as a case study and include examples of the consequences of mirroring landmarks and curves, a method commonly used in bilaterally symmetrical specimens, on asymmetric specimens. 4. We conclude by presenting a step-by-step method to collecting 3D landmark data on asymmetric specimens. Additionally, we provide code for placing landmarks and curves on asymmetric specimens in a manner designed to both save time and ultimately accurately quantify morphology. This method can be used as a first crucial step in morphometric analyses of any biological specimens by assessing levels of asymmetry and then if required, accurately quantifying this asymmetry. The latter not only saves the researcher time, but also accurately represents the morphology of asymmetric structures.

Abstract One of the most famous examples of adaptive radiation is that of the Galápagos finches, where skull morphology, particularly the beak, varies with feeding ecology. Yet increasingly studies are questioning the strength of this correlation between feeding ecology and morphology in relation to the entire neornithine radiation, suggesting that other factors also significantly affect skull evolution. Here, we broaden this debate to assess the influence of a range of ecological and life history factors, specifically habitat density, migration, and developmental mode, in shaping avian skull evolution. Using 3D geometric morphometric data to robustly quantify skull shape for 354 extant species spanning avian diversity, we fitted flexible phylogenetic regressions and estimated evolutionary rates for each of these factors across the full dataset. The results support a highly significant relationship between skull shape and both habitat density and migration, but not developmental mode. We further found heterogenous rates of evolution between different character states within habitat density, migration, and developmental mode, with rapid skull evolution in species which occupy dense habitats, are migratory, or are precocial. These patterns demonstrate that diverse factors impact the tempo and mode of avian phenotypic evolution, and that skull evolution in birds is not simply a reflection of feeding ecology. Impact summary Almost 200 years ago, Darwin found that the beaks of Galápagos finches were different shapes in birds with different diets. Nowadays, it is well established that phylogeny, allometry, and ecology can also be key factors in shaping skulls. Yet, the influence of specific aspects of ecology, as well as life history, on morphological evolution remain poorly constrained. Here, we examined whether three novel factors also influence the shape of bird skulls and rates of evolution: habitat density, migration, or developmental mode. To do so, we combine high resolution 3D quantification of skull shape with dense taxonomic sampling across living birds. Our analyses revealed that skull shape varies in birds based on the density of vegetation in their habitats and on the extent to which they migrate. However, how independent birds are when they are born does not appear to influence overall skull shape. Despite these differences in how much they influence the shape of the skull, habitat density, migration and life history all influence the rate at which bird skulls evolve. Birds evolved fastest if they live in densely vegetated habitats, migrate long distances, or are precocial. These results add to the growing body of evidence that skull evolution in birds is impacted by a diverse range of factors, and suggests that habitat density, migration and life history should be considered in future analyses on drivers of phenotypic evolution.

Directional trends in evolution have long captured the attention of biologists, and are particularly interesting when they reflect fundamental developmental processes that underlie morphological change. Here, we apply deep time data and a phylogenetic comparative framework to assess two fundamental "laws" - Williston's law of phenotypic simplification and Dollo's law of irreversibility - in the tetrapod mandible, a structure that has sustained the same primary function of feeding for nearly 400 million years. In spite of this conserved function, the tetrapod mandible has undergone numerous morphological and compositional changes during and since the initial water-to-land transition around 390Ma. To quantify these shifts, we reconstructed the compositional evolution of the mandible with 31 traits scored in 568 species from early tetrapods through to modern amphibians, thereby capturing immense developmental and ecological diversity as well as an excellent fossil record. Mandibular complexity and jaw disparity are highest at the base of the tetrapod tree and generally decrease through time, with stasis dominating over the last ~160M years. Nonetheless, we find a lack of support for Williston's and Dollo's laws, with loss and gain of jaw components equally likely throughout the course of early tetrapod and amphibian evolution. Combined, our results demonstrate that evolutionary patterns of mandibular complexity are more nuanced than either Williston's or Dollo's laws allow. Thus, laws of simplification are too crude to capture the evolutionary processes underlying the evolution of even a functionally conserved structure through deep time.

Abstract Parrots highlight the functional diversity of the avian neck by contributing to a range of behaviors, including arboreal locomotion. The parrot neck is used alongside the beak and hindlimb to allow them to successfully navigate arboreal habitats via tripedal locomotion. Whether specific morphological characteristics of the neck enable this behavior are currently unknown. By combining geometric morphometrics with phylogenetic comparative methods we investigate the factors correlate with shape variation in the cervical vertebrae of parrots. We find that phylogeny, allometry, integration, diet and tripedal locomotion all have a significant influence on the morphology of psittaciform cervical vertebrae. However, the influence of diet and tripedal locomotion is weak, with a high degree of morphospace overlap existing between dietary and neck use groups. Additionally, we find no evidence of convergence in parrot neck morphology due to the incidence of tripedal locomotion or dietary specialization. We thus conclude that changes to the neuromuscular control of the neck, not morphological adaptations, are primarily responsible for tripedal locomotion in parrots. We argue that many-to-one mapping of form to function allows parrots with similar neck morphologies to participate in a range of behaviors, and this may be a common feature amongst all birds.

Abstract The link between skull shape and dietary ecology in birds at macroevolutionary scales has recently been called into question by analyses of 3D shape that reveal that cranial anatomy is mainly influenced by other factors such as allometry. It is still unknown whether this form-function disconnect also exists at smaller evolutionary scales, for example within specialized ecological guilds. Vultures are a diverse guild of 23 extant species in two families (Accipitridae and Cathartidae) that exhibit phenotypic convergence as a result of highly-specialized feeding ecology. Vultures are the only known obligate scavengers among vertebrates and are usually grouped together under this single dietary category, but within this specialized diet there are three distinct, species-specific feeding strategies termed ripper, gulper, and scrapper. We use three-dimensional geometric morphometrics to quantify the relative contributions of feeding ecology, allometry, and phylogeny on vulture skull shape, along with several non-vulture raptors of similar size, range and ecology. Families show clear separation in shape, but phylogenetic signal is comparatively weak ( K mult = 0.33). Taking into account the influence of phylogeny, skull shape is not significantly correlated with either skull size or feeding type, but there are examples of strong, significant convergence and parallel shape evolution across feeding groups. Furthermore, skull shape performs strongly in predicting feeding ecology in a phylogenetic discriminant function analysis. These findings highlight the importance of detailed assessment of feeding behavior in studies of ecomorphology, rather than broader dietary categories alone, and reveal that ecology can be readily inferred from form given appropriate information.