Abstract How cortical circuits build representations of complex objects is poorly understood. The massive dimensional expansion from the thalamus to the primary sensory cortex may enable sparse, comprehensive representations of higher order features to facilitate object identification. To generate such a code, cortical neurons must integrate broadly over space, yet simultaneously obtain sharp tuning to specific stimulus features. The logic of cortical integration that may synthesize such a sparse, high dimensional code for complex features is not known. To address this question, we probed the integration and population coding of higher order stimuli in the somatosensory and visual cortices of awake mice using two-photon calcium imaging across cortical layers. We found that somatosensory and visual cortical neurons sum highly specific combinations of sensory inputs supra-linearly, but integrate other inputs sub-linearly, leading to selective responses to higher order features. This integrative process generates a sparse, but comprehensive code for complex stimuli from the earliest stages of cortical processing. These results from multiple sensory modalities imply that input-specific supra-linear summation may represent a widespread cortical mechanism for the synthesis of higher order feature codes. This new mechanism may explain how the brain exploits the thalamocortical expansion of dimensionality to encode arbitrary complex features of sensory stimuli.

Abstract To localize objects using active touch, our brain must merge its map of the body surface with an ongoing representation of self-motion. While such computations are often ascribed to the cerebral cortex, we examined the midbrain superior colliculus (SC), due to its close relationship with the sensory periphery as well as higher, motor-related brain regions. We discovered that active whisking kinematics and locomotion speed accurately predict the firing rate of mouse SC neurons. Kinematic features occurring either in the past, present, or future best predicted spiking, indicating that the SC population continuously estimates the trajectory of self-motion. Half of all self-motion encoding neurons displayed a touch response as an object entered the active whisking field. Trial-to-trial variation in the size of this response was explained by the position of the whisker upon touch. Taken together, these data indicate that SC neurons linearly combine an internal estimate of self-motion with external stimulation to enable active tactile localization.

Linking sensory-evoked traveling waves to underlying circuit patterns is critical to understanding the neural basis of sensory perception. To form this link, we performed simultaneous electrophysiology and two-photon calcium imaging through transparent NeuroGrids and mapped touch-evoked cortical traveling waves and their underlying microcircuit dynamics. In awake mice, both passive and active whisker touch elicited traveling waves within and across barrels, with a fast early component followed by a variable late wave that lasted hundreds of milliseconds post-stimulus. Strikingly, late-wave dynamics were modulated by stimulus value and correlated with task performance. Mechanistically, the late wave component was i) modulated by motor feedback, ii) complemented by a sparse ensemble pattern across layer 2/3, which a balanced-state network model reconciled via inhibitory stabilization, and iii) aligned to regenerative Layer-5 apical dendritic Ca

Abstract Sensory perception naturally requires processing stimuli from both sides of the body. Yet, how neurons bind stimulus features across the hemispheres to create a unified perceptual experience remains unknown. To address this question, we performed large-scale recordings from neurons in both somatosensory cortices (S1) while mice shared information between their hemispheres and discriminated between two categories of bilateral stimuli. When expert mice touched stimuli associated with reward, they moved their whiskers with greater bilateral symmetry. During this period, synchronous spiking and enhanced spike-field coupling emerged between the hemispheres. This coordinated activity was absent in stimulus-matched naïve animals, indicating that interhemispheric (IH) binding was controlled by a goal-directed, internal process. In S1 neurons, the addition of ipsilateral touch primarily facilitated the contralateral, principal whisker response. This facilitation primarily emerged for reward-associated stimuli and was lost on trials where expert mice failed to respond. Taken together, these results reveal a novel state-dependent logic underlying bilateral integration in S1, where stimulus binding and facilitation are controlled by behavioral relevance.

A fundamental trait of intelligent behavior is the ability to respond selectively to stimuli with higher value. Where along the somatosensory hierarchy does information transition from a map of stimulus location to a map of stimulus value? To address this question, we recorded single-unit activity from populations of neurons in somatosensory cortex (S1) and midbrain superior colliculus (SC) in mice conditioned to respond to a positive-valued whisker stimulus and withhold responses using an adjacent, negative-valued whisker stimulus. The stimulus preference of the S1 population was equally weighted towards either whisker, in line with a somatotopic map. Surprisingly, we discovered a large population of SC neurons that were disproportionately biased towards the positive stimulus. This disproportionate bias was controlled by spike facilitation for the positive stimulus and spike suppression for the negative stimulus in single neurons. Removing the opportunity for mice to select the positive stimulus reduced stimulus bias in SC but not S1, suggesting that sensory processing in SC neurons was partially controlled by movement preparation. Similarly, the spontaneous firing rates of SC but not S1 neurons accurately predicted reaction times, suggesting that SC neurons play a persistent role in perceptual decision-making. Taken together, these data indicate that the somatotopic map in S1 is transformed into a value-based map in SC that encodes stimulus priority.

Abstract During tactile localization, animals must differentiate stimuli caused by their own volitional movement from externally generated object motion. To determine a neural basis for this ability, we examined the mouse superior colliculus (SC), which contains multiple egocentric maps of sensorimotor space. By placing mice in a whisker-guided virtual reality, we discovered a rapidly adapting neural response that strongly preferred external over self-generated changes in tactile space. This transient response only emerged when external motion gained contact with a whisker, arguing that stimulus adaptation was whisker-specific. The accumulation of sensory evidence through active sensing and repetitions in external motion controlled the size of the transient response. Population-level firing rates among transiently responsive neurons accurately encoded the direction of external motion. These data reveal that stimulus-specific adaptation together with accumulating sensorimotor predictions in SC neurons enhance the localization of unexpected motion in the environment.