Abstract Red algae and the secondary symbiotic algae that engulfed a red alga as an endosymbiont are called red-lineage algae. They comprise key marine taxa including diatoms, Haptophyta, and Cryptophyta. Several photosystem (PS) I–light-harvesting complex I (LHCI) structures have been reported from red-lineage algae —two red algae Cyanidioschyzon merolae (Cyanidiophyceae), Porphyridium purpureum (Rhodophytina), a diatom Chaetoceros gracilis and a Cryptophyte Chroomonas placoidea . Here, we clarified the orthologous relation of LHCIs in red-lineage algae by combining a detailed phylogenetic analysis of LHCIs and the structural information of PSI–LHCI. We found that the seven Lhcr groups in LHCI are conserved in Rhodophytina; Furthermore, during both genome reduction in Cyanidioschyzonales of red algae and endosymbiosis leading to Cryptophyta, some LHCIs were lost and replaced by existing or differentiated LHCIs. Especially in Cryptophyta, uniquely diversified Lhcrs form three sets of heterotrimers contributed to the expansion of the antenna size of PSI, supporting the modern ecological success of this taxon. We denominated “neolocalization” to these examples of flexible reorganization of LHCIs. This study provides new insights into the evolutionary process of LHCIs associated with PSI in the red-lineage algae and clarifies the need for both molecular phylogeny and structural information to elucidate the plausible evolutionary history of LHCI.

Abstract Light-harvesting complexes (LHCs) are diversified among photosynthetic organisms, and their structural variety in photosystem I-LHC (PSI-LHCI) supercomplexes has been shown. However, structural and evolutionary correlations of red-lineage LHCs are unknown. Here we determined a 1.92-Å resolution cryo-electron microscopic structure of a PSI-LHCI supercomplex isolated from the red alga Cyanidium caldarium RK-1 (NIES-2137) which is an important taxon in the Cyanidiophyceae, and subsequently investigated these correlations through structural comparisons and phylogenetic analysis. The PSI-LHCI structure shows five LHCI subunits together with a PSI-monomer core. The five LHCIs are composed of two Lhcr1s, two Lhcr2s, and one Lhcr3. Phylogenetic analysis of LHCs bound to PSI in red-lineage algae showed clear orthology of LHCs between C. caldarium and Cyanidioschyzon merolae , whereas no orthologous relationships were found between C. caldarium Lhcr1–3 and LHCs in other red-lineage PSI-LHCI structures. These findings provide evolutionary insights into conservation and diversity of red-lineage LHCs associated with PSI.

Abstract Photosynthesis in cyanobacteria, green algae, and basal land plants is protected against excess reducing pressure on the photosynthetic chain by flavodiiron proteins (FLV) that dissipate photosynthetic electrons by reducing O 2 . In these organisms, the genes encoding FLV are always conserved in the form of a pair of two-type isozymes (FLVA and FLVB) that are believed to function in O 2 photo-reduction as a heterodimer. While coral symbionts (dinoflagellates of the family Symbiodiniaceae) are the only algae to harbor FLV in photosynthetic red plastid lineage, only one gene is found in transcriptomes and its role and activity remain unknown. Here, we characterized the FLV genes in Symbiodiniaceae and found that its coding region is composed of tandemly repeated FLV sequences. By measuring the O 2 -dependent electron flow and P700 oxidation, we suggest that this atypical FLV is active in vivo . Based on the amino-acid sequence alignment and the phylogenetic analysis, we conclude that in coral symbionts, the gene pair for FLVA and FLVB have been fused to construct one coding region for a hybrid enzyme, which presumably occurred when or after both genes were inherited from basal green algae to the dinoflagellate. Immunodetection suggested the FLV polypeptide to be cleaved by a post-translational mechanism, adding it to the rare cases of polycistronic genes in eukaryotes. Our results demonstrate that FLV are active in coral symbionts with genomic arrangement that is unique to these species. The implication of these unique features on their symbiotic living environment is discussed.