Abstract Motor variability is a fundamental feature of developing systems allowing motor exploration and learning. In human infants, leg movements involve a small number of basic coordination patterns called locomotor primitives, but whether and when motor variability could emerge from these primitives remains unknown. Here we longitudinally followed 10 neonates (∼4 days old) until walking onset (∼14 months old) and recorded the activity of their leg muscles during locomotor or rhythmic movements. Using unsupervised machine learning, we show that the structure of trial-to-trial variability changes during early development. In the neonatal period, infants own a minimal number of motor primitives but generate a maximal motor variability across trials thanks to variable activations of these primitives. A few months later, toddlers generate significantly less variability despite the existence of more primitives, due to more regularity within their activation. These results suggest that human neonates initiate motor exploration as soon as birth by variably activating a few basic locomotor primitives that later fraction and become more consistently activated by the motor system.

By interfering with the normal sequence of mechanisms serving the brain maturation, premature birth and related stress can alter perinatal experiences, with potential long-term consequences on a child's neurodevelopment. The early characterization of brain functioning and maturational changes is thus of critical interest in premature infants who are at high risk of atypical outcomes and could benefit from early diagnosis and dedicated interventions. Using high-density electroencephalography (HD-EEG), we recorded resting-state brain activity in extreme and very preterm infants at the equivalent age of pregnancy term (n=43), and longitudinally 2-months later (n=33), compared with full-term born infants (n=14). We characterized the maturation of brain activity by using microstate analysis (a method to quantify the spatiotemporal dynamics of the spontaneous transient network activity) while controlling for vigilance states. The comparison of premature and full-term infants first showed slower dynamics as well as altered spatio-temporal properties of resting-state activity in preterm infants. Maturation of functional networks between term-equivalent age and 2 months later in preterms was translated by the emergence of richer dynamics, manifested in part by faster temporal activity (shorter duration of microstates) as well as an evolution in the spatial organization of the dominant microstates. The inter-individual differences in the temporal dynamics of brain activity at term-equivalent age were further impacted by gestational age at birth and sex (with slower microstate dynamics in infants with lower birth age and in boys) but not by other considered risk factors. This study highlights the potential of the microstate approach to reveal maturational properties of the emerging resting-state network activity in premature infants.

Abstract Walking in adults seems to rely on a small number of modules allowing to reduce the number of degrees of freedom effectively regulated by the central nervous system (CNS). However, the extent to which modularity evolves during development remains unknown, particularly regarding the ability to generate several strides in an optimized manner. Here we compared the modular organization of toddlers and adults during several strides of walking. We recorded the electromyographic activity of 10 bilateral (lower limbs) muscles in adults (n=12) and toddlers (n=12) during 8 gait cycles, and used non-negative matrix factorization to model the underlying modular command. While the muscular activity of all strides could be factorized into a consistent low-dimensional modular organization in adults, significantly more computational modules were needed in toddlers to account for their greater stride-by-stride variability. Activations of these modules varied more across strides and was less parsimonious in toddlers than in adults, even when balances constrained were diminished. These findings suggest that the modular control of locomotion of adults evolves as the organism develops and practices. They also suggest that new walker can flexibly activate a higher number of modules and benefit from a higher space of possible action, which could serve motor exploration.

Abstract By interfering with the normal sequence of mechanisms serving the brain maturation, premature birth and related stress can alter perinatal experiences, with potential long-term consequences on a child's neurodevelopment. The early characterization of brain functioning and maturational changes is thus of critical interest in premature infants who are at high risk of atypical outcomes and could benefit from early diagnosis and dedicated interventions. Using high-density electroencephalography (HD-EEG), we recorded brain activity in extreme and very preterm infants at the equivalent age of pregnancy term (n=43), and longitudinally 2-months later (n=33), compared with full-term born infants (n=14). We characterized the maturation of brain activity by using a dedicated microstate analysis to quantify the spatio-temporal dynamics of the spontaneous transient network activity while controlling for vigilance states. The comparison of premature and full-term infants first showed slower dynamics as well as altered spatio-temporal properties of brain activity in preterm infants. Maturation of functional networks between term-equivalent age and 2 months later in preterms was linked to the emergence of faster dynamics, manifested in part by shorter duration of microstates, as well as an evolution in the spatial organization of the dominant microstates. The inter-individual differences in the temporal dynamics of brain activity at term-equivalent age were further impacted by sex (with slower microstate dynamics in boys) and by gestational age at birth for some microstate dynamics but not by other considered risk factors. This study highlights the potential of the microstate approach to reveal maturational properties of the emerging brain network activity in premature infants.