Robustness is the invariant development of phenotype despite environmental changes and genetic perturbations. In the Arabidopsis flower bud, four sepals initiate at robust positions and times and grow to equal size to enclose and protect the inner floral organs. We previously characterized the mutant development related myb-like1 (drmy1), where 3-5 sepals initiate at irregular positions and variable times and grow to different sizes, compromising their protective function. The molecular mechanism underlying this loss of robustness was unclear. Here, we show that drmy1 has reduced TARGET OF RAPAMYCIN (TOR) activity, ribosomal content, and translation. Translation reduction decreases the protein level of ARABIDOPSIS RESPONSE REGULATOR7 (ARR7), a rapidly synthesized and degraded cytokinin signaling inhibitor. The resultant upregulation of cytokinin signaling disrupts the robust positioning of auxin signaling, causing variable sepal initiation. Our work shows that the homeostasis of translation, a ubiquitous cellular process, is crucial for the robust spatiotemporal patterning of organogenesis.

Abstract During development, cells not only adopt specialized identities but also maintain those identities. Endoreduplication is thought to maintain cell identity. High concentrations of ARABIDOPSIS THALIANA MERISTEM LAYER1 (ATML1) specify giant cell identity and induce endoreduplication in sepals. How different concentrations of ATML1 can specify different identities remains unclear. Here, we show that high concentrations of ATML1 induce the biosynthesis of both long-chain and very long-chain fatty acids (LCFAs/VLCFAs), and these fatty acids are required for the maintenance of giant cell identity. Inhibition of VLCFA biosynthesis causes endoreduplicated giant cells to resume division and lose their identity, indicating that endoreduplication is not sufficient to maintain cell identity. Structural predictions suggest that LCFA-containing lipids bind to the START domain 2 of ATML1, causing ATML1 dimerization and its auto-activation. Our data and modeling imply that ATML1 induces biosynthesis of its own lipid ligands in a positive feedback loop, shedding light on the intricate network dynamics that specify and maintain giant cell identity. Teaser: Endoreduplicated cells in Arabidopsis thaliana sepals divide and de-differentiate in the absence of VLCFA biosynthesis.