True crocodiles (Crocodylus) are the most broadly distributed, ecologically diverse, and species-rich crocodylian genus, comprising about half of extant crocodylian diversity and exhibiting a circumtropical distribution. Crocodylus traditionally has been viewed as an ancient group of morphologically conserved species that originated in Africa prior to continental breakup. In this study, these long-held notions about the temporal and geographic origin of Crocodylus are tested using DNA sequence data of 10 loci from 76 individuals representing all 23 crocodylian species. I infer a time-calibrated species tree of all Crocodylia and estimate the spatial pattern of diversification within Crocodylus. For the first time, a fully resolved phylogenetic estimate of all Crocodylia is well-supported. The results overturn traditional views of the evolution of Crocodylus by demonstrating that the true crocodiles are not "living-fossils" that originated in Africa. Rather, Crocodylus originated from an ancestor in the tropics of the Late Miocene Indo-Pacific, and rapidly radiated and dispersed around the globe during a period marked by mass extinctions of fellow crocodylians. The findings also reveal more diversity within the genus than is recognized by current taxonomy.

Long celebrated for its spectacular landscapes and strikingly high levels of endemic biodiversity, the Philippines has been studied intensively by biogeographers for two centuries. Concentration of so many endemic land vertebrates into a small area and shared patterns of distribution in many unrelated forms has inspired a search for common mechanisms of production, partitioning, and maintenance of life in the archipelago. In this review, we (a) characterize an ongoing renaissance of species discovery, (b) discuss the changing way biogeographers conceive of the archipelago, (c) review the role molecular phylogenetic studies play in understanding the evolutionary history of Philippine vertebrates, and (d) describe how a 25-year Pleistocene island connectivity paradigm continues to provide some explanatory power, but has been augmented by increased understanding of the archipelago's geological history and ecological gradients. Finally, we (e) review new insights provided by studies of adaptive versus nonadaptive radiation and phylogenetic perspectives on community ecology.

ABSTRACT Memory T cells are records of clonal expansion from prior immune exposures, such as infections, vaccines and chronic diseases like cancer. A subset of the receptors of these expanded T cells in a typical immune repertoire are highly public, i.e., present in many individuals exposed to the same exposure. For the most part, the exposures associated with these public T cells are unknown. To identify public T-cell receptor signatures of immune exposures, we mined the immunosequencing repertoires of tens of thousands of donors to define clusters of co-occurring T cells. We first built co-occurrence clusters of T cells responding to antigens presented by the same Human Leukocyte Antigen (HLA) and then combined those clusters across HLAs. Each cross-HLA cluster putatively represents the public T-cell signature of a single prevalent exposure. Using repertoires from donors with known serological status for 7 prevalent exposures (HSV-1, HSV-2, EBV, Parvovirus, Toxoplasma gondii , Cytomegalovirus and SARS-CoV-2), we identified a single T-cell cluster strongly associated with each exposure and used it to construct a highly sensitive and specific diagnostic model for the exposure. These T-cell clusters constitute the public immune responses to prevalent exposures, 7 known and many others unknown. By learning the exposure associations for more T-cell clusters, this approach could be used to derive a ledger of a person’s past and present immune exposures.

Accurate species delimitation and description are necessary to guide effective conservation management of imperiled species. The Eastern Indigo Snake (Drymarchon couperi) is a large species in North America that is federally-protected as Threatened under the Endangered Species Act. Recently, two associated studies hypothesized that Drymarchon couperi is two species. Here, we use diverse approaches to test the two-species hypothesis for D. couperi. Our analyses reveal that (1) phylogenetic reconstruction in Krysko et al. (2016a) was based entirely on analysis of mitochondrial DNA sequence data, (2) microsatellite data demonstrate significant nuclear gene flow between mitochondrial lineages and a clear isolation-by-distance pattern across the species entire range, and (3) morphological analyses recover a single diagnosable species. Our results reject recent conclusions of Krysko et al. (2016a,b) regarding species delimitation and taxonomy of D. couperi, and we formally place Drymarchon kolpobasileus into synonymy with D. couperi. We suggest inconsistent patterns between mitochondrial and nuclear DNA may be driven by high dispersal of males relative to females. We caution against species delimitation exercises when one or few loci are used without evaluation of contemporary gene flow, particularly species with strong sex-biased dispersal (e.g., squamates) and/or when results have implications for ongoing conservation efforts.

Catastrophic events, such as volcanic eruptions, can have profound impacts on the demographic histories of resident taxa. Due to its presumed effect on biodiversity, the Pleistocene eruption of super-volcano Toba has received abundant attention. We test the effects of the Toba eruption on the diversification, genetic diversity, and demography of three co-distributed species of parachuting frogs (Genus Rhacophorus ) on Sumatra. We generate target-capture data (∼950 loci and ∼440,000 bp) for three species of parachuting frogs and use these data paired with previously generated double digest restriction-site associated DNA (ddRADseq) data to estimate population structure and genetic diversity, to test for population size changes using demographic modelling, and to estimate the temporal clustering of size change events using a full-likelihood Bayesian method. We find that populations around Toba exhibit reduced genetic diversity compared with southern populations, and that northern populations exhibit a shift in effective population size around the time of the eruption (∼80 kya). However, we infer a stronger signal of expansion in southern populations around ∼400 kya, and at least two of the northern populations may have also expanded at this time. Taken together, these findings suggest that the Toba eruption precipitated population declines in northern populations, but that the demographic history of these three species was also strongly impacted by mid-Pleistocene forest expansion during glacial periods. We propose local rather than regional effects of the Toba eruption, and emphasize the dynamic nature of diversification on the Sunda Shelf.

Hybrid zones present an excellent opportunity to study the evolution of reproductive isolation between divergent evolutionary lineages as generations of interbreeding and backcrossing produce many different recombinant genotypes. We can then observe patterns of genetic variation within a hybrid zone to understand how selection is acting on these recombinant genotypes. Using genome-wide sequence data, we characterized patterns of introgression within a putative hybrid zone between two species of North American toads (Anaxyrus americanus and Anaxyrus terrestris) to better understand reproductive isolation between these species. Both model based and non-parametric approaches to population structure inference showed that there is likely a substantial level of interbreeding and successful backcrossing at this hybrid zone with admixed individuals located quite far from the center of the hybrid zone. Bayesian genomic cline analysis revealed loci with extreme patterns of introgression relative to other loci which would be expected if these sites were linked to sites under negative selection in a hybrid genomic background. A site-based measure of genetic divergence was found to be weakly correlated with cline parameter estimates. We argue that this weak correlation is consistent with a history of secondary contact following a period of geographic isolation as many highly divergent sites do not have correspondingly high cline parameter estimates consistent with strong selection against introgression. Our findings substantiate previous claims of the existence of a hybrid zone between A. americanus and A. terrestris and highlight the potential for this hybrid zone to further our understanding of the evolution of reproductive incompatibly.

A primary goal of biogeography is to understand how large-scale environmental processes, like climate change, affect diversification One often-invoked but seldom tested process is the “species-pump” model, in which repeated bouts of co-speciation are driven by oscillating climate-induced habitat connectivity cycles. For example, over the past three million years, the landscape of the Philippine Islands has repeatedly coalesced and fragmented due to sea-level changes associated with glacial cycles. This repeated climate-driven vicariance has been proposed as a model of speciation across evolutionary lineages codistributed throughout the islands. This model predicts speciation times that are temporally clustered around the times when interglacial rises in sea level fragmented the islands. To test this prediction, we collected comparative genomic data from 16 pairs of insular gecko populations. We analyze these data in a full-likelihood, Bayesian model-choice framework to test for shared divergence times among the pairs. Our results provide support against the species-pump model prediction in favor of an alternative interpretation, namely that each pair of gecko populations diverged independently. These results suggest the repeated bouts of climate-driven landscape fragmentation has not been an important mechanism of speciation for gekkonid lizards on the Philippine Islands.

Mountains of Southwest China (MSWC) is a biodiversity hotspot with a very unique and highly complex terrain. However, with the majority of studies focusing on the biogeographic consequences of massive mountain building, the Quaternary legacy of biodiversity for the MSWC has long been overlooked. Here, we took a comparative phylogeography approach to examine factors that shaped community-wide diversification. With data from 30 vertebrate species, the results reveal spatially concordant genetic structure, with temporally clustered divergence events during severe glacial cycles, indicating the importance of riverine barriers in the phylogeographic history of the vertebrate community. We conclude that the repeated glacial cycles are associated with temporal synchrony of divergence patterns that are themselves structured by the heterogeneity of the montane landscape has of the MSWC. This orderly process of diversifications has profound implications for conservation by highlighting the relative independence of different geographic areas in which communities have responded similarly to climate changes and calls for further comparative phylogeographic investigations to reveal the extent to which these findings might apply more broadly to other taxa in this biodiversity hotspot.

Abstract Many processes of biological diversification can simultaneously affect multiple evolutionary lineages. Examples include multiple members of a gene family diverging when a region of a chromosome is duplicated, multiple viral strains diverging at a “super-spreading” event, and a geological event fragmenting whole communities of species. It is difficult to test for patterns of shared divergences predicted by such processes, because all phylogenetic methods assume that lineages diverge independently. We introduce a Bayesian phylogenetic approach to relax the assumption of independent, bifurcating divergences by expanding the space of topologies to include trees with shared and multifurcating divergences. This allows us to jointly infer phylogenetic relationships, divergence times, and patterns of divergences predicted by processes of diversification that affect multiple evolutionary lineages simultaneously or lead to more than two descendant lineages. Using simulations, we find the new method accurately infers shared and multifurcating divergence events when they occur, and performs as well as current phylogenetic methods when divergences are independent and bifurcating. We apply our new approach to genomic data from two genera of geckos from across the Philippines to test if past changes to the islands’ landscape caused bursts of speciation. Unlike our previous analyses restricted to only pairs of gecko populations, we find evidence for patterns of shared divergences. By generalizing the space of phylogenetic trees in a way that is independent from the likelihood model, our approach opens many avenues for future research into processes of diversification across the life sciences. Significance statement Phylogenetic models have long assumed that lineages diverge independently. Processes of diversification that are of interest in biogeography, epidemiology, and genome evolution, violate this assumption by affecting multiple evolutionary lineages. To relax the assumption of independent divergences and infer patterns of divergences predicted by such processes, we introduce a new way of conceptualizing, modeling, and inferring phylogenetic trees. We apply the new approach to genomic data from geckos distributed across the Philippines, and find support for patterns of shared divergences predicted by repeated fragmentation of the archipelago by interglacial rises in sea level.

A challenge to understanding biological diversification is accounting for community-scale processes that cause multiple, co-distributed lineages to co-speciate. Such processes predict non-independent, temporally clustered divergences across taxa. Approximate-likelihood Bayesian computation (ABC) approaches to inferring such patterns from comparative genetic data are very sensitive to prior assumptions and often biased toward estimating shared divergences. We introduce a full-likelihood Bayesian approach, ecoevolity, which takes full advantage of information in genomic data. By analytically integrating over gene trees, we are able to directly calculate the likelihood of the population history from genomic data, and efficiently sample the model-averaged posterior via Markov chain Monte Carlo algorithms. Using simulations, we find that the new method is much more accurate and precise at estimating the number and timing of divergence events across pairs of populations than existing approximate-likelihood methods. Our full Bayesian approach also requires several orders of magnitude less computational time than existing ABC approaches. We find that despite assuming unlinked characters (e.g., unlinked single-nucleotide polymorphisms), the new method performs better if this assumption is violated in order to retain the constant characters of whole linked loci. In fact, retaining constant characters allows the new method to robustly estimate the correct number of divergence events with high posterior probability in the face of character-acquisition biases, which commonly plague loci assembled from reduced-representation genomic libraries. We apply our method to genomic data from four pairs of insular populations of Gekko lizards from the Philippines that are not expected to have co-diverged. Despite all four pairs diverging very recently, our method strongly supports that they diverged independently, and these results are robust to very disparate prior assumptions.