The stages of integration leading from local feature analysis to object recognition were explored in human visual cortex by using the technique of functional magnetic resonance imaging. Here we report evidence for object-related activation. Such activation was located at the lateral-posterior aspect of the occipital lobe, just abutting the posterior aspect of the motion-sensitive area MT/V5, in a region termed the lateral occipital complex (LO). LO showed preferential activation to images of objects, compared to a wide range of texture patterns. This activation was not caused by a global difference in the Fourier spatial frequency content of objects versus texture images, since object images produced enhanced LO activation compared to textures matched in power spectra but randomized in phase. The preferential activation to objects also could not be explained by different patterns of eye movements: similar levels of activation were observed when subjects fixated on the objects and when they scanned the objects with their eyes. Additional manipulations such as spatial frequency filtering and a 4-fold change in visual size did not affect LO activation. These results suggest that the enhanced responses to objects were not a manifestation of low-level visual processing. A striking demonstration that activity in LO is uniquely correlated to object detectability was produced by the "Lincoln" illusion, in which blurring of objects digitized into large blocks paradoxically increases their recognizability. Such blurring led to significant enhancement of LO activation. Despite the preferential activation to objects, LO did not seem to be involved in the final, "semantic," stages of the recognition process. Thus, objects varying widely in their recognizability (e.g., famous faces, common objects, and unfamiliar three-dimensional abstract sculptures) activated it to a similar degree. These results are thus evidence for an intermediate link in the chain of processing stages leading to object recognition in human visual cortex.

To what extent do all brains work alike during natural conditions? We explored this question by letting five subjects freely view half an hour of a popular movie while undergoing functional brain imaging. Applying an unbiased analysis in which spatiotemporal activity patterns in one brain were used to "model" activity in another brain, we found a striking level of voxel-by-voxel synchronization between individuals, not only in primary and secondary visual and auditory areas but also in association cortices. The results reveal a surprising tendency of individual brains to "tick collectively" during natural vision. The intersubject synchronization consisted of a widespread cortical activation pattern correlated with emotionally arousing scenes and regionally selective components. The characteristics of these activations were revealed with the use of an open-ended "reverse-correlation" approach, which inverts the conventional analysis by letting the brain signals themselves "pick up" the optimal stimuli for each specialized cortical area.

Using noninvasive functional magnetic resonance imaging (fMRI) technique, we analyzed the responses in human area MT with regard to visual motion, color, and luminance contrast sensitivity, and retinotopy. As in previous PET studies, we found that area MT responded selectively to moving (compared to stationary) stimuli. The location of human MT in the present fMRI results is consistent with that of MT in earlier PET and anatomical studies. In addition we found that area MT has a much higher contrast sensitivity than that in several other areas, including primary visual cortex (V1). Functional MRI half-amplitudes in V1 and MT occurred at approximately 15% and 1% luminance contrast, respectively. High sensitivity to contrast and motion in MT have been closely associated with magnocellular stream specialization in nonhuman primates. Human psychophysics indicates that visual motion appears to diminish when moving color-varying stimuli are equated in luminance. Electrophysiological results from macaque MT suggest that the human percept could be due to decreases in firing of area MT cells at equiluminance. We show here that fMRI activity in human MT does in fact decrease at and near individually measured equiluminance. Tests with visuotopically restricted stimuli in each hemifield produced spatial variations in fMRI activity consistent with retinotopy in human homologs of macaque areas V1, V2, V3, and VP. Such activity in area MT appeared much less retinotopic, as in macaque. However, it was possible to measure the interhemispheric spread of fMRI activity in human MT (half amplitude activation across the vertical meridian = approximately 15 degrees).

The invariant properties of human cortical neurons cannot be studied directly by fMRI due to its limited spatial resolution. Here, we circumvented this limitation by using fMR adaptation, namely, reduction of the fMR signal due to repeated presentation of identical images. Object-selective regions (lateral occipital complex [LOC]) showed a monotonic signal decrease as repetition frequency increased. The invariant properties of fMR adaptation were studied by presenting the same object in different viewing conditions. LOC exhibited stronger fMR adaptation to changes in size and position (more invariance) compared to illumination and viewpoint. The effect revealed two putative subdivisions within LOC: caudal–dorsal (LO), which exhibited substantial recovery from adaptation under all transformations, and posterior fusiform (PF/LOa), which displayed stronger adaptation. This study demonstrates the utility of fMR adaptation for revealing functional characteristics of neurons in fMRI studies.

The invariant properties of human cortical neurons cannot be studied directly by fMRI due to its limited spatial resolution. One voxel obtained from a fMRI scan contains several hundred thousands neurons. Therefore, the fMRI signal may average out a heterogeneous group of highly selective neurons. Here, we present a novel experimental paradigm for fMRI, functional magnetic resonance-adaptation (fMR-A), that enables to tag specific neuronal populations within an area and investigate their functional properties. This approach contrasts with conventional mapping methods that measure the averaged activity of a region. The application of fMR-A to study the functional properties of cortical neurons proceeds in two stages: First, the neuronal population is adapted by repeated presentation of a single stimulus. Second, some property of the stimulus is varied and the recovery from adaptation is assessed. If the signal remains adapted, it will indicate that the neurons are invariant to that attribute. However, if the fMRI signal will recover from the adapted state it would imply that the neurons are sensitive to the property that was varied. Here, an application of fMR-A for studying the invariant properties of high-order object areas (lateral occipital complex – LOC) to changes in object size, position, illumination and rotation is presented. The results show that LOC is less sensitive to changes in object size and position compared to changes of illumination and viewpoint. fMR-A can be extended to other neuronal systems in which adaptation is manifested and can be used with event-related paradigms as well. By manipulating experimental parameters and testing recovery from adaptation it should be possible to gain insight into the functional properties of cortical neurons which are beyond the spatial resolution limits imposed by conventional fMRI.

Functional magnetic resonance imaging (fMRI) is an important tool for investigating human brain function, but the relationship between the hemodynamically based fMRI signals in the human brain and the underlying neuronal activity is unclear. We recorded single unit activity and local field potentials in auditory cortex of two neurosurgical patients and compared them with the fMRI signals of 11 healthy subjects during presentation of an identical movie segment. The predicted fMRI signals derived from single units and the measured fMRI signals from auditory cortex showed a highly significant correlation ( r = 0.75, P < 10 –47 ). Thus, fMRI signals can provide a reliable measure of the firing rate of human cortical neurons.

In primate primary visual cortex, neurons sharing similar response properties are clustered together forming functional domains that appear as a mosaic of patches or bands, often traversing the entire cortical depth from the pia to the white matter. Similarly, each cortical site connects laterally through an extensive network of intrinsic projections that are organized in multiple clusters (patches) and reach distances of up to a few millimeters. The relationship between the functional domains and these laterally connected patches has remained a controversial issue despite intensive research efforts. To investigate this relationship, we obtained high-resolution functional maps of the cortical architecture by in vivo optical imaging. Subsequently, extracellular injections of the sensitive anterograde tracer biocytin were targeted into selected functional domains. Within the ocular dominance system, we found that long-range intrinsic connections tended to link the monocular regions of same-eye ocular dominance columns. Furthermore, we discovered that binocular domains formed a separate set of connections in area V1; binocular regions were selectively connected among themselves but were not connected to strictly monocular regions, suggesting that they constitute a distinct columnar system. In the other subsystem subserving orientation preference, patches of intrinsic connections tended to link domains sharing similar orientation preferences. Analyses of the precision of these connections indicated that in both functional subsystems, < 15% of the connections were between domains having orthogonal response properties. However, their selectivity was limited; approximately 30% +/- 10% of the interconnected patches contained neurons exhibiting orientation tuning that differed from those found at the injection sites by at least 45 degrees. At short range (up to 400 microns from the injection site), this casual trend seemed markedly accentuated; the local, synaptic-rich axonal and dendritic arbors crossed freely through columns of diverse functional properties. These complex sets of connections can endow cortical neurons with a rich diversity of response properties and broad tuning.