The recent increase in reliable, simultaneous high channel count extracellular recordings is exciting for physiologists and theoreticians because it offers the possibility of reconstructing the underlying neuronal circuits. We recently presented a method of inferring this circuit connectivity from neuronal spike trains by applying the generalized linear model to cross-correlograms. Although the algorithm can do a good job of circuit reconstruction, the parameters need to be carefully tuned for each individual dataset. Here we present another method using a Convolutional Neural Network for Estimating synaptic Connectivity from spike trains (CoNNECT). After adaptation to huge amounts of simulated data, this method robustly captures the specific feature of monosynaptic impact in a noisy cross-correlogram. There are no user-adjustable parameters. With this new method, we have constructed diagrams of neuronal circuits recorded in several cortical areas of monkeys.

Reinforcement learning (RL) engages a network of areas, including the orbitofrontal cortex (OFC), ventral striatum (VS), amygdala (AMY), and mediodorsal thalamus (MDt). This study examined RL mediated by gains and losses of symbolic reinforcers across this network. Monkeys learned to select options that led to gaining tokens and avoid options that led to losing tokens. Tokens were cashed out for juice rewards periodically. OFC played a dominant role in coding information about token updates, suggesting that the cortex is more important than subcortical structures when learning from symbolic outcomes. We also found that VS showed increased responses specific to appetitive outcomes, and AMY responded to the salience of outcomes. In addition, analysis of network activity showed that symbolic reinforcement was calculated by temporal differentiation of accumulated tokens. This process was mediated by dynamics within the OFC-MDt-VS circuit. Thus, we provide a neurocomputational account of learning from symbolic gains and losses.

Learning leads to changes in population patterns of neural activity. In this study we wanted to examine how these changes in patterns of activity affect the dimensionality of neural responses and information about choices. We addressed these questions by carrying out high channel count recordings in dorsal-lateral prefrontal cortex (dlPFC; 768 electrodes) while monkeys performed a two-armed bandit reinforcement learning task. The high channel count recordings allowed us to study population coding while monkeys learned choices between actions or objects. We found that the dimensionality of neural population activity was higher across blocks in which animals learned the values of novel pairs of objects, than across blocks in which they learned the values of actions. The increase in dimensionality with learning in object blocks was related to less shared information across blocks, and therefore patterns of neural activity that were less similar, when compared to learning in action blocks. Furthermore, these differences emerged with learning, and were not a simple function of the choice of a visual image or action. Therefore, learning the values of novel objects increases the dimensionality of neural representations in dlPFC.

Reinforcement learning (RL), particularly in primates, is often driven by symbolic outcomes. However, it is usually studied with primary reinforcers. To examine the neural mechanisms underlying learning from symbolic outcomes, we trained monkeys on a task in which they learned to choose options that led to gains of tokens and avoid choosing options that led to losses of tokens. We then recorded simultaneously from the orbitofrontal cortex (OFC), ventral striatum (VS), amygdala (AMY), and mediodorsal thalamus (MDt). We found that the OFC played a dominant role in coding token outcomes and token prediction errors. The other areas contributed complementary functions, with the VS coding appetitive outcomes and the AMY coding the salience of outcomes. The MDt coded actions and relayed information about tokens between the OFC and VS. Thus, the OFC leads the processing of symbolic RL in the ventral frontostriatal circuitry.