ABSTRACT The selection of Arabidopsis as a model organism played a pivotal role in advancing genomic science, firmly establishing the cornerstone of today ‘s plant molecular biology. Competing frameworks to select an agricultural- or ecological-based model species, or to decentralize plant science and study a multitude of diverse species, were selected against in favor of building core knowledge in a species that would facilitate genome-enabled research that could assumedly be transferred to other plants. Here, we examine the ability of models based on Arabidopsis gene expression data to predict tissue identity in other flowering plant species. Comparing different machine learning algorithms, models trained and tested on Arabidopsis data achieved near perfect precision and recall values using the K-Nearest Neighbor method, whereas when tissue identity is predicted across the flowering plants using models trained on Arabidopsis data, precision values range from 0.69 to 0.74 and recall from 0.54 to 0.64, depending on the algorithm used. Below-ground tissue is more predictable than other tissue types, and the ability to predict tissue identity is not correlated with phylogenetic distance from Arabidopsis . This suggests that gene expression signatures rather than marker genes are more valuable to create models for tissue and cell type prediction in plants. Our data-driven results highlight that, in hindsight, the assertion that knowledge from Arabidopsis is translatable to other plants is not always true. Considering the current landscape of abundant sequencing data and computational resources, it may be prudent to reevaluate the scientific emphasis on Arabidopsis and to prioritize the exploration of plant diversity.

Abstract The thermoacidophilic red alga Cyanidioschyzon merolae survives its challenging environment likely in part by operating a carbon-concentrating mechanism (CCM). Here, we demonstrated that C. merolae ’s cellular affinity for CO 2 is stronger than its rubisco affinity for CO 2 . This provided further evidence that C. merolae operates a CCM while lacking structures and functions characteristic of CCMs in other organisms. To test how such a CCM could function, we created a mathematical compartmental model of a simple CCM distinct from those previously described in detail. The results supported the feasibility of this proposed minimal and non-canonical CCM in C. merolae . To facilitate robust modeling of this process, we incorporated new physiological and enzymatic data into the model, and we additionally trained a surrogate machine-learning model to emulate the mechanistic model and characterized the effects of model parameters on key outputs. This parameter exploration enabled us to identify model features that influenced whether the model met experimentally-derived criteria for functional carbon-concentration and efficient energy usage. Such parameters included cytosolic pH, bicarbonate pumping cost and kinetics, cell radius, carboxylation velocity, number of thylakoid membranes, and CO 2 membrane permeability. Our exploration thus suggested that a novel CCM could exist in C. merolae and illuminated essential features necessary for CCMs to function. Significance Carbon-concentrating mechanisms (CCMs) are processes which boost photosynthetic efficiency. By developing modeling approaches to robustly describe CCMs in organisms where biochemical data is limited, such as extremophile algae, we can better understand how organisms survive environmental challenges. We demonstrate an interdisciplinary modeling approach which efficiently sampled from large parameter spaces and identified features (e.g., compartment permeability, pH, enzyme characteristics) which determine the function and energy cost of a simple CCM. This approach is new to compartmental photosynthetic modeling, and could facilitate effective use of models to inform experiments and rational engineering. For example, engineering CCMs into crops may improve agricultural productivity, and could benefit from models defining the structural and biochemical features necessary for CCM function.

Abstract The thermoacidophilic red alga Cyanidioschyzon merolae survives its challenging environment likely in part by operating a carbon-concentrating mechanism (CCM). Here, we demonstrated that C. merolae's cellular affinity for CO2 is stronger than the affinity of its rubisco for CO2. This finding provided additional evidence that C. merolae operates a CCM while lacking the structures and functions characteristic of CCMs in other organisms. To test how such a CCM could function, we created a mathematical compartmental model of a simple CCM, distinct from those we have seen previously described in detail. The results of our modeling supported the feasibility of this proposed minimal and non-canonical CCM in C. merolae. To facilitate the robust modeling of this process, we measured and incorporated physiological and enzymatic parameters into the model. Additionally, we trained a surrogate machine-learning model to emulate the mechanistic model and characterized the effects of model parameters on key outputs. This parameter exploration enabled us to identify model features that influenced whether the model met the experimentally derived criteria for functional carbon concentration and efficient energy usage. Such parameters included cytosolic pH, bicarbonate pumping cost and kinetics, cell radius, carboxylation velocity, number of thylakoid membranes, and CO2 membrane permeability. Our exploration thus suggested that a non-canonical CCM could exist in C. merolae and illuminated the essential features generally necessary for CCMs to function.