Abstract Parasites exploit hosts to replicate and transmit, but overexploitation kills host and parasite ( 1 ): predators may shift this cost-benefit balance by consuming hosts ( 2–4 ) or changing host behavior, but the strength of these effects remains unclear. Modeling both, we find a primary, strong effect: hosts group to defend against predators ( 5 ), increasing parasite transmission, thus multiple infections, and therefore favoring more exploitative, virulent, parasites ( 6 ). Indeed, among 18 Trinidadian Gyrodactyus spp. parasite lines, those collected from high predation guppy populations were more virulent in common garden than those from low predation populations. Our model accurately predicted this result when parametrized with our experimentally demonstrated virulence-transmission trade-off, implicating the behavioral effects of predation. Broadly, our results indicate that reduced social contact selects against parasite virulence. One-Sentence Summary Our theory and data show predators cause increased host social grouping; the resulting transmission favors parasite virulence.

Abstract The rate and chromosomal positioning of meiotic recombination significantly affects the distribution of the genetic diversity in eukaryotic genomes. Many studies have revealed sex-specific recombination patterns, with male recombination typically biased toward chromosome ends, while female recombination is more evenly distributed along chromosomes, or concentrated near the chromosome center. It has been proposed that such pattern in females may counteract meiotic drive caused by selfish genetic elements near centromeres and should not occur in species devoid of clearly defined centromeres, but evidence for the latter is scarce. Here, we constructed a sex-specific genetic map of a species with holocentric chromosomes, the bulb mite ( Rhizoglyphus robini ), a sexual selection model with alternative male reproductive phenotypes. We found a similar recombination landscape in both males and females, with a consistent pattern of increased rates towards both chromosome ends, and higher recombination rate in females than in males. A region on chromosome 7, carrying a high density of markers associated with the expression of alternative male reproductive phenotypes, was among several regions with particularly low male recombination rate. We detected a positive correlation between the recombination rate and the repeat density (highest at chromosome ends), and negative correlation with the gene density (peaking at chromosome centers). Our results are consistent with the meiotic drive hypothesis and suggest that recombination evolution is closely linked to the chromosome features.

Abstract Hybridization is one of the major factors contributing to the emergence of highly successful parasites. Hybrid vigor can play an important role in this process, but subsequent rounds of recombination in the hybrid population may dilute its effects. Increased fitness of hybrids can, however, be frozen by asexual reproduction. Here, we identify invasion of a “frozen hybrid” genotype in natural populations of Gyrodactylus turnbulli , a facultatively sexual ectoparasitic flatworm that causes significant damage to its fish host. We re-sequenced genomes of these parasites infecting guppies from six Trinidad and Tobago populations, and found surprisingly high discrepancy in genome-wide nucleotide diversity between islands. The elevated heterozygosity on Tobago is maintained by predominantly clonal reproduction of hybrids formed from two diverged genomes. Hybridization has been followed by spread of the hybrids across the island, implying a selective advantage compared to native genotypes. Our results thus highlight that a single outcrossing event may be independently sufficient to cause pathogen expansion.

Abstract Genome sequencing and genetic mapping of molecular markers has demonstrated Y-linkage across most of the guppy ( Poecilia reticulata ) XY chromosome pair. However, they also revealed exchanges with the X, consistent with classical genetic observations of occasional exchanges of factors controlling visible male-specific phenotypic traits. It remains unclear whether this fish species has an extensive sex-determining region without crossing over (whose suppressed recombination could have evolved under selection created by sexually antagonistic effects of male coloration factors), or whether the fully Y-linked region is very small, perhaps within a single gene. Population genomic data support cytogenetic results indicating that it is within the terminal 5 Mb of the 26.5 Mb chromosome 12, just proximal to a highly recombining pseudo-autosomal region, PAR1. Using molecular markers, we studied recombination, focusing on this region of the XY pair. Despite assembly errors in the small terminal PAR1, our mapping identifies very similar genetic PAR boundaries in sires from four populations, suggesting that their crossover patterns have not changed. Our results also confirmed occasional crossovers proximal to the male-determining region, defining a second pseudo-autosomal region, PAR2, recombining much more rarely than PAR1. The crossover positions suggest that the male-determining factor is within a repetitive region near 21 Mb in the female assembly. A sex-reversed XX male had few crossovers in PAR2, suggesting that this region’s low crossover rate depends on the phenotypic, not the genetic, sex. Thus rare sex changes, and/or occasional crossovers in males can explain the failure to detect fully Y-linked variants.