ABSTRACT Similarities and differences in brain structure and function across species is of major interest in systems neuroscience, comparative biology, and brain mapping. Recently, increased emphasis has been placed on tertiary sulci, which are shallow indentations of the cerebral cortex that appear last in gestation, continue to develop after birth, and are largely either human- or hominoid-specific. While tertiary sulcal morphology in lateral prefrontal cortex (LPFC) has been linked to functional representations and cognition in humans, it is presently unknown if LPFC tertiary sulci also exist in non-human hominoids. To fill this gap in knowledge, we leveraged two freely available multimodal datasets to address the following main question: Can LPFC tertiary sulci be defined in chimpanzee cortical surfaces from human predictions? We found that 1-3 components of the posterior middle frontal sulcus (pmfs) in the posterior middle frontal gyrus are identifiable in nearly all chimpanzee hemispheres. In stark contrast to the consistency of the pmfs components, we could only identify components of the paraintermediate frontal sulcus (pimfs) in two chimpanzee hemispheres. LPFC tertiary sulci were relatively smaller and shallower in chimpanzees compared to humans. In both species, two of the pmfs components were deeper in the right compared to the left hemisphere. As these results have direct implications for future studies interested in the functional and cognitive role of LPFC tertiary sulci across species, we share probabilistic predictions of the three pmfs components to guide the definitions of these sulci in future studies.

Abstract The neuroanatomical changes that underpin cognitive development is of major interest in neuroscience. Of the many aspects of neuroanatomy to consider, tertiary sulci are particularly appealing as they emerge last in gestation, show a protracted development after birth, and are either human- or hominoid-specific. Thus, they are ideal targets for exploring morphological-cognitive relationships with cognitive skills, such as verbal working memory (WM), that also show protracted development. Yet, the relationship between sulcal morphology and verbal WM is unknown, either in development or more generally. To fill this gap, we adopted a data-driven approach with cross-validation to examine the relationship between sulcal depth in lateral prefrontal cortex (LPFC) and verbal WM in 60 participants ages 6-18. These analyses identified nine left, but not right, LPFC sulci (of which six were tertiary) whose depth predicted verbal WM performance. Most of these sulci are located within and around contours of functionally defined parcellations of LPFC proposed previously. This sulcal depth model out-performed models with age or cortical thickness. Taken together, these findings contribute to building empirical support for a classic theory that tertiary sulci serve as landmarks in association cortices that contribute to aspects of human behavior that show a protracted development.

ABSTRACT While the disproportionate expansion of lateral prefrontal cortex (LPFC) in humans compared to non-human primates is accepted, the relationship between evolutionarily new LPFC brain structures and uniquely human cognitive skills is largely unknown. Here, we tested the relationship between variability in evolutionarily new LPFC tertiary sulci and reasoning skills in a pediatric cohort. A novel data-driven approach in independent discovery and replication samples revealed that the depth of specific LPFC tertiary sulci predicts individual differences in reasoning skills beyond age. These findings support a classic, yet untested, theory linking the protracted development of tertiary sulci to late-developing cognitive processes. We suggest that deeper LPFC tertiary sulci reflect reduced short-range connections in white matter, which in turn, improve the efficiency of local neural signals underlying cognitive skills such as reasoning that are central to human cognitive development. To expedite discoveries in future neuroanatomical-behavioural studies, we share sulcal definitions with the field.

Abstract The relationship between structural variability in late-developing association cortices like the lateral prefrontal cortex (LPFC) and the development of higher-order cognitive skills is not well understood. Recent findings show that the morphology of LPFC sulci predicts reasoning performance; this work led to the observation of substantial individual variability in the morphology of one of these sulci, the para-intermediate frontal sulcus (pimfs). Here, we sought to characterize this variability and assess its behavioral significance. To this end, we identified the pimfs in a developmental cohort of 72 participants, ages 6-18. When controlling for age, the presence or absence of the ventral component of the pimfs was associated with reasoning, as was the total surface area of pimfs. These findings show that multiple features of sulci can support the development of complex cognitive abilities and highlight the importance of considering individual differences in local morphology when exploring the neurodevelopmental basis of cognition.

Human visual cortex contains regions selectively involved in perceiving and recognizing ecologically important visual stimuli such as people and places. Located in the ventral temporal lobe, these regions are organized consistently relative to cortical folding, a phenomenon thought to be inherited from how centrally or peripherally these stimuli are viewed with the retina. While this eccentricity theory of visual cortex has been one of the best descriptions of its functional organization, whether or not it accurately describes visual processing in all category-selective regions is not yet clear. Through a combination of behavioral and functional MRI measurements, we demonstrate that a limb-selective region neighboring well-studied face-selective regions defies predictions from the eccentricity theory of cortical organization. We demonstrate that the spatial computations performed by the limb-selective region are consistent with visual experience, and in doing so, make the novel observation that there may in fact be two eccentricity gradients, forming a parabolic topography across visual cortex. These data expand the current theory of cortical organization to provide a unifying principle that explains the broad functional features of many visual regions, showing that viewing experience interacts with innate wiring principles to drive the location of cortical specialization.

The microstructure of cells within human cerebral cortex varies across the cortical ribbon, where changes in cytoarchitecture and myeloarchitecture are thought to endow each region of cortex with its unique function. While fine-scale relative to a cell, these population-level changes impact architectural properties of cortex measurable in vivo by noninvasive MRI, such as the thickness and myelin content of cortex. This raises the question of whether or not we can use these in vivo architectural measures to understand cortical organization, function, and development more broadly. Using human visual cortex as a test bed, we found two architectural gradients, which not only underlie its structural and functional organization, but additionally predict the presence of new visual field maps and capture the lifespan trajectory and its behavioral relevance. These findings provide a more general framework for understanding visual cortex, showing that architectural gradients are a measurable fingerprint of functional organization and ontogenetic routines in the human brain.

Neural representations in occipitotemporal cortex emerge during development in response to visual experience with ecological stimulus categories, such as faces or words. While similar category-selective representations have also been observed in the frontal lobe, how they emerge across development, whether current models of brain development extend to prefrontal cortex, and the extent to which such high-level representations are anatomically consistent across the lifespan is unknown. Through a combination of functional and quantitative MRI scans, we observe previously undescribed cortical folding patterns in human specific inferior frontal cortex whose consistency reveal that childhood representations for visual object categories rearrange into stable adulthood patterns. This functional restructuring was distinct from occipitotemporal cortex where adult-like response patterns only scale in magnitude across development. The unique form of functional development in prefrontal cortex was accompanied by restructuring of cortical tissue properties: macromolecules are pruned across adolescence in prefrontal cortex while they proliferate in temporal cortex. These results suggest visual representations in distinct cortical lobes undergo distinct developmental trajectories, and that humanspecific prefrontal cortex shows an especially protracted maturational process that necessitates late-stage tissue restructuring detectable in the living brain.

Abstract A salient neuroanatomical feature of the human brain is its pronounced cortical folding, and there is mounting evidence that sulcal morphology is relevant to functional brain architecture and cognition. Recent studies have emphasized putative tertiary sulci (pTS): small, shallow, late-developing, and evolutionarily new sulci that have been posited to serve as functional landmarks in association cortices. A fruitful approach to characterizing brain architecture has been to delineate regions based on transitions in fMRI-based functional connectivity profiles; however, exact regional boundaries can change depending on the data used to generate the parcellation. As sulci are fixed neuroanatomical structures, here, we propose to anchor functional connectivity to individual-level sulcal anatomy. We characterized fine-grained patterns of functional connectivity across 42 sulci in lateral prefrontal (LPFC) and lateral parietal cortices (LPC) in a pediatric sample (N = 43; 20 female; ages 7–18). Further, we test for relationships between pTS morphology and functional network architecture, focusing on depth as a defining characteristic of these shallow sulci, and one that has been linked to variability in cognition. We find that 1) individual sulci have distinct patterns of connectivity, but nonetheless cluster together into groups with similar patterns – in some cases with distant rather than neighboring sulci, 2) there is moderate agreement in cluster assignments at the group and individual levels, underscoring the need for individual-level analyses, and 3) across individuals, greater depth was associated with higher network centrality for several pTS. These results highlight the importance of considering individual sulcal morphology for understanding functional brain organization. Significance Statement A salient, and functionally relevant, feature of the human brain is its pronounced cortical folding. However, the links between sulcal anatomy and brain function are still poorly understood – particularly for small, shallow, individually variable sulci in association cortices. Here, we explore functional connectivity among individually defined sulci in lateral prefrontal and parietal regions. We find that individual sulci have distinct patterns of connectivity but nonetheless cluster together into groups with similar connectivity – in some cases spanning lateral prefrontal and parietal sulci. We further show that the network centrality of specific sulci is positively associated with their depth, thereby helping to bridge the gap between individual differences in brain anatomy and functional networks leveraging the sulcal anatomy of the individual.