Abstract Studies of sensory loss are a model for understanding the functional flexibility of human cortex. In congenital blindness, subsets of visual cortex are recruited during higher-cognitive tasks, such as language and math tasks. Is such dramatic functional repurposing possible throughout the lifespan or restricted to sensitive periods in development? We compared visual cortex function in individuals who lost their vision as adults (after age 17) to congenitally blind and sighted blindfolded adults. Participants took part in resting-state and task-based fMRI scans during which they solved math equations of varying difficulty and judged the meanings of sentences. Blindness at any age caused “visual” cortices to synchronize with specific fronto-parietal networks at rest. However, in task-based data, visual cortices showed regional specialization for math and language and load-dependent activity only in congenital blindness. Thus, despite the presence of long-range functional connectivity, cognitive repurposing of human cortex is limited by sensitive periods.

Abstract Vision provides a key source of information about many concepts, including ‘living things’ (e.g., tiger ) and visual events (e.g., sparkle ). According to a prominent theoretical framework, neural specialization for different conceptual categories is driven by sensory features, e.g., living things are neurally dissociable from navigable places because living things concepts depend more on visual features. We tested this framework by comparing the neural basis of ‘visual’ concepts across sighted (n=22) and congenitally blind (n=21) adults. Participants judged the similarity of words varying in their reliance on vision while undergoing fMRI. We compared neural responses to living things nouns (birds, mammals) and place nouns (natural, manmade). In addition, visual event verbs (e.g., ‘sparkle’) were compared to non-visual events (sound emission, hand motion, mouth motion). People born blind exhibited distinctive univariate and multivariate responses to living things in a temporo-parietal semantic network activated by nouns, including the dorsal precuneus (PC). To our knowledge, this is the first demonstration that neural selectivity for living things does not require vision. We additionally observed preserved neural signatures of ‘visual’ light events in the left middle temporal gyrus (LMTG). Across a wide range of semantic types, neural representations of sensory concepts develop independent of sensory experience.

ABSTRACT Non-human animal models have indicated that the ratio of excitation to inhibition (E/I) in neural circuits is experience dependent, and changes across development. Here, we assessed 3T Magnetic Resonance Spectroscopy (MRS) and electroencephalography (EEG) markers of cortical E/I ratio in ten individuals who had been treated for dense bilateral congenital cataracts, after an average of 12 years of blindness, to test for dependence on early visual experience. First, participants underwent MRS scanning at rest with their eyes opened and eyes closed, to obtain visual cortex Gamma-Aminobutyric Acid (GABA+) concentration, Glutamate/Glutamine (Glx) concentration, and the concentration ratio of Glx/GABA+, as measures of inhibition, excitation, and E/I ratio respectively. Subsequently, EEG was recorded to assess aperiodic activity (1-20 Hz) as a neurophysiological measure of the cortical E/I ratio, during rest with eyes open and eyes closed, and during flickering stimulation. Across conditions, sight recovery individuals demonstrated a significantly lower visual cortex Glx/GABA+ ratio, and a higher intercept and steeper aperiodic slope at occipital electrodes, compared to age-matched sighted controls. In the sight recovery group, a lower Glx/GABA+ ratio was associated with better visual acuity, and Glx concentration correlated positively with the aperiodic intercept in the conditions with visual input. We interpret these findings as resulting from an increased E/I ratio of the visual cortex as a consequence of congenital blindness, which required commensurately increased inhibition after restored visual input provided additional excitation.

In congenital blindness, visual cortices respond to linguistic information, and fronto-temporal language networks are less left-lateralized. Does this plasticity follow a sensitive period? We tested this by comparing the neural basis of sentence processing in two experiments with adult-onset blind (AB, n=16), congenitally blind (CB, n=22) and blindfolded sighted controls (n=18). In Experiment 1, participants made semantic judgments for spoken sentences and solved math equations in a control condition. In Experiment 2, participants answered 'who did what to whom' questions for grammatically complex (with syntactic movement) and grammatically simpler sentences. In a control condition, participants performed a memory task with lists of non-words. In both experiments, visual cortices of CB and AB but not sighted participants responded more to sentences than control conditions, but the effect was much larger in the CB group. Crucially, only the visual cortex of CB participants responded to grammatical complexity. Unlike the CB group, the AB group showed no reduction in left-lateralization of fronto-temporal language network relative to the sighted. These results suggest that blindness during development modifies the neural basis of language, and this effect follows a sensitive period.

Persistent visual impairments after congenital blindness due to dense bilateral cataracts have been attributed to altered visual cortex development within a sensitive period. Occipital alpha (8-14 Hz) oscillations were found to be reduced after congenital cataract reversal during visual motion tasks. However, it has been unclear whether reduced alpha oscillations were task-specific, or linked to impaired visual behavior in cataract-reversed individuals. Here, we compared resting-state and stimulus-evoked alpha activity between individuals who had been treated for dense bilateral congenital cataracts (CC, n = 13, mean duration of blindness = 11.0 years) and age-matched, normally sighted individuals (SC, n = 13). We employed the visual impulse response function, adapted from VanRullen and MacDonald (2012), to test for the characteristic alpha response to visual white noise. Participants observed white noise stimuli changing in luminance with equal power at frequencies between 0-30 Hz. Compared to SC individuals, CC individuals demonstrated a reduced likelihood of exhibiting an evoked alpha response. Moreover, stimulus-evoked alpha power was reduced and correlated with a corresponding reduction of resting-state alpha power in the same CC individuals. Finally, CC individuals with an above-threshold evoked alpha peak had better visual acuity than CC individual without an evoked alpha peak. Since alpha oscillations have been linked to feedback communication, we suggest that the concurrent impairment in resting-state and stimulus-evoked alpha oscillations indicates an altered interaction of top-down and bottom-up processing in the visual hierarchy, which likely contributes to incomplete behavioral recovery in individuals who had experienced transient congenital blindness.

Abstract Visual deprivation in childhood can lead to lifelong impairments in visual and multisensory processing. Here, the Size-Weight-Illusion was used to test whether visuo-haptic integration recovers after sight restoration. In Experiment 1, congenital (CC: 7 (3F), 8–35 years) and developmental cataract reversal individuals (DC: 9 (2F), 8–37 years), as well as congenitally blind (CB: 2 (1F), 33 and 44 years) and normally sighted individuals (SC: 10 (7F), 19-36 years) perceived larger objects as lighter than smaller objects of the same weight. In Experiment 2, CC (6 (1F), 17–44.7 years) and SC (7 (5F), 21-29 years) individuals performed identically when tested without haptic size cues. Together, this suggested that early visual experience is not necessary to perceive the Size-Weight-Illusion.